Scriptieprijs 2017

Flexible Communication through Neural Synchronization: a computational modelling approach

Pieter Verbeke
Deze scriptie beschrijft een computationeel model dat twee manieren van leren vergelijkt om te verklaren hoe mensen in staat zijn zich flexibel aan te passen aan de omgeving.

Ons flexibele brein

Ons flexibele brein

 

Spitsuur

Het is ongelooflijk hoe goed mensen in staat zijn om zich flexibel aan te passen aan een constant veranderende omgeving. Wanneer we bijvoorbeeld ‘s avonds tijdens het spitsuur met de auto naar huis rijden, moeten we voortdurend alert zijn voor fietsers, voetgangers, verkeersborden enzoverder. Het lijkt wel of je duizend dingen tegelijk moet doen en toch slaag je er (hopelijk) altijd in om veilig thuis te komen. Hoe komt het dat we zo goed functioneren in deze hectische situaties? Hoe zijn onze hersenen in staat om alles te coördineren? Dat is de centrale vraag waarop het huidige onderzoek een antwoord probeert te bieden.

 

Één groot associatief netwerk

 

Het huidige onderzoek kadert binnen de brede vraag naar “hoe werkt ons brein?”. Het zal wellicht nog heel wat jaren onderzoek vergen om hierop een eenduidig antwoord te formuleren maar een belangrijke vooruitgang in ons inzicht wat betreft het menselijke brein werd gemaakt door een studie van de Russische wetenschapper Ivan Pavlov. In zijn experiment werd telkens men een hond eten gaf een bel gerinkeld. Als gevolg van het samengaan van die twee prikkels (de bel en het voedsel) begon de hond na verloop van tijd speeksel te produceren enkel en alleen bij het horen van de bel.  Dit experiment toont aan dat de hersenen in wezen één groot associatief netwerk zijn. Wanneer twee dingen tegelijk worden aangeboden (de bel en het voedsel) worden in onze hersenen verbindingen gelegd tussen deze twee concepten. Hierdoor zal in het vervolg het aanbieden van slechts één van die concepten (de bel) leiden tot een verwachting van het andere concept (het voedsel) met als gevolg dat de hond speeksel produceerde bij enkel het horen van de bel.

Maar, als in onze hersenen bij twee concepten die vaak samen voorkomen het één altijd leidt tot het ander, hoe zijn we dan in staat om een bril te zien liggen en deze niet op onze neus te zetten?  Waarom kunnen we naar een tandenborstel kijken zonder effectief onze tanden te beginnen poetsen? Op het eerste zicht misschien idiote vragen maar bij een selecte groep patienten met ernstige frontale hersenschade komen deze problemen wel voor. Dit betekent dus dat er in het frontale deel van onze hersenen een structuur aanwezig is die een controle uitoefent op de rest van ons brein. Deze frontale hersenstrucuur zorgt er voor dat op bepaalde momenten de verbinding tussen twee concepten in onze hersenen wordt onderbroken, hierdoor wordt de communicatie tussen deze twee delen inefficient. Wanneer bijvoorbeeld de communicatie tussen ‘bril’ en ‘neus’ inefficient is ben je dus in staat om een bril gewoon op tafel te laten liggen. Wanneer de communicatie wel efficient is (bv. omdat je wil lezen) zal je de bril wel op je neus zetten.

Om te begrijpen hoe het mogelijk is dat twee hersendelen gemakkelijk kunnen switchen tussen efficiente en inefficiente communicatie is het belangrijk om te weten dat hersenactivatie altijd in golven verloopt. Wellicht heb je al eens op tv of ergens anders gezien dat men activatie van de hersenen meet. Meestal heeft de persoon waarbij gemeten wordt een gekke badmuts op waaraan heel wat draden hangen en zit de onderzoeker te kijken naar een monitor waar de hersengolven op te zien zijn. Uit vorig onderzoek is gebleken dat om efficiente communicatie tussen hersendelen te verkrijgen, het belangrijk is dat de hersengolven in beide delen synchroon lopen. Als de golven dus asynchroon lopen is communicatie tussen de twee hersendelen onmogelijk.

 

Compu.. wat?

 

Tot nu toe zijn drie belangrijke aspecten van de werking van de hersenen geformuleerd. Ten eerste weten we dat de hersenen één groot associatief netwerk zijn waarin elke hersencel verbonden is met miljoenen andere hersencellen. Ten tweede weten we dat deze hersencellen enkel op een efficiente manier informatie kunnen doorgeven als hun hersengolven synchroon lopen en ten derde weten we dat er in het frontale deel van onze hersenen een structuur bestaat die controleert welke hersencellen efficient mogen communiceren en welke niet. Desondanks blijven er nog veel open vragen. Bijvoorbeeld, hoe zorgt die controlerende hersenstructuur ervoor dat de hersengolven tussen twee gebieden synchroon lopen? Of, hoe weet deze hersenstructuur welke delen efficient moeten communiceren en welke niet?

Deze twee vragen werden in de huidige studie onderzocht door middel van computationele modellering. In deze vorm van onderzoek probeert men de werking van de hersenen te simuleren aan de hand van een computer model. Men gebruikt ideeën, bevindingen en hypotheses van vorig onderzoek om een algoritme, of model, te programmeren. Als dit model een bepaalde taak kan oplossen op dezelfde manier als de mens, dus ook met dezelfde soort en aantal fouten als de mens, dan is er een redelijke kans dat de hersenen op dezelfde manier werken als dit model. Deze vorm van onderzoek heeft in de laatste jaren zijn nut bewezen om tot een beter begrip te komen van de specifieke mechanismen in het brein en bijgevolg ook van de functionele stoornissen in deze mechanismen.

 

Conclusie

 

Hoe de frontale, controlerende herstenstructuur ervoor zorgt dat hersengolven synchroon lopen en hoe het weet welke hersendelen efficient moeten communiceren zal je moeten lezen in de scriptie zelf. Wat we wel kunnen vertellen is dat we met het model er in geslaagd zijn om een mechanisme te beschrijven dat, net als de mens, in staat is om zich op een succesvolle manier heel flexibel aan te passen aan de omgeving. De studie levert dus een belangrijke bijdrage aan onze kennis over het brein. Bovendien, wanneer we een volledig beeld hebben van hoe iets werkt zullen we wellicht ook beter de fouten erin kunnen achterhalen. Wanneer we weten waar de mechanische oorzaken liggen van bepaalde hersenstoornissen zijn we natuurlijk een grote stap dichter bij het vinden van een oplossing.  Bijgevolg is het huidig onderzoek dus een nieuwe stap richting een begrip van de werking van ons brein en het vinden van een oplossing voor patienten met een psychologische stoornis.

Bibliografie

Aston-Jones, G., & Cohen, J. D. (2005). AN INTEGRATIVE THEORY OF LOCUS COERULEUS-NOREPINEPHRINE FUNCTION: Adaptive Gain and Optimal Performance. Annual Review of Neuroscience, 28(1), 403–450. http://doi.org/10.1146/annurev.neuro.28.061604.135709

Axmacher, N., Mormann, F., Fernández, G., Elger, C. E., & Fell, J. (2006). Memory formation by neuronal synchronization. Brain Research Reviews, 52(1), 170–182. http://doi.org/10.1016/j.brainresrev.2006.01.007

Baddely, A. D., & Hitch, G. (1974). Working memory. In The psychology of learning and motivation: advances in research and theory (volume 8, pp. 47–89). New York: Academic press.

Bastos, A. M., Vezoli, J., & Fries, P. (2014). Communication through coherence with inter-areal delays. Current Opinion in Neurobiology, 31(31), 173–180. http://doi.org/10.1016/j.conb.2014.11.001

Borisyuk, R. M., & Hoppensteadt, F. C. (1998). Memorizing and recalling spatial-temporal patterns in an oscillator model of the hippocampus. Bio Systems, 48(1–3), 3–10. http://doi.org/10.1016/S0303-2647(98)00044-6

Braver, T. S., Cohen, J. D., Nystrom, L. E., Jonides, J., Smith, E. E., & Noll, D. C. (1997). A parametric study of prefrontal cortex involvement in human working memory. NeuroImage, 5(1), 49–62. http://doi.org/10.1006/nimg.1996.0247

Canolty, R. T., Edwards, E., Dalal, S. S., Soltani, M., Nagarajan, S. S., Berger, M. S., … Knight, R. T. (2009). High Gamma Power is Phase-Locked to Theta Oscillations in Human Neocortex. Science (New York, N.Y.), 313(5793), 1626–1628. http://doi.org/10.1126/science.1128115.High

Cavanagh, J. F., Cohen, M. X., & Allen, J. J. B. (2009). Prelude to and Resolution of an Error : EEG Phase Synchrony Reveals Cognitive Control Dynamics during Action Monitoring. Journal of Neuroscience, 29(1), 98–105. http://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4137-08.2009

Cavanagh, J. F., & Frank, M. J. (2014). Frontal theta as a mechanism for cognitive control. Trends in Cognitive Sciences, 18(8), 414–421. http://doi.org/10.1016/j.tics.2014.04.012

Clark, L., Cools, R., & Robbins, T. W. (2004). The neuropsychology of ventral prefrontal cortex: Decision-making and reversal learning. Brain and Cognition, 55(1), 41–53. http://doi.org/10.1016/S0278-2626(03)00284-7

Cohen, J. D., Botvinick, M., & Carter, C. S. (2000). Anterior cingulate and prefrontal cortex: who’s in control? Nature Neuroscience, 3(5), 421–423. http://doi.org/10.1038/74783

Cohen, J. D., Dunbar, K., & McClelland, J. L. (1990). On the control of automatic processes: a parallel distributed processing account of the Stroop effect. Psychological Review, 97(3), 332–61. http://doi.org/10.1037/0033-295X.97.3.332

Engel, A. K., Fries, P., & Singer, W. (2001). DYNAMIC PREDICTIONS : OSCILLATIONS AND SYNCHRONY IN TOP – DOWN PROCESSING. Nature Neuroscience, 2(October), 704–717. http://doi.org/doi:10.1038/35094565

Fell, J., & Axmacher, N. (2011). The role of phase synchronization in memory processes. Nature Reviews. Neuroscience, 12(2), 105–118. http://doi.org/10.1038/nrn2979

Fell, J., Fernández, G., Klaver, P., Elger, C. E., & Fries, P. (2003). Is synchronized neuronal gamma activity relevant for selective attention? Brain Research Reviews, 42(3), 265–272. http://doi.org/10.1016/S0165-0173(03)00178-4

Frank, M. J. (2006). Hold your horses : A dynamic computational role for the subthalamic nucleus in decision making. Neural Networks, 19, 1120–1136. http://doi.org/10.1016/j.neunet.2006.03.006

Fries, P. (2005). A mechanism for cognitive dynamics: neuronal communication through neuronal coherence. Trends in Cognitive Sciences, 9(10), 474–480. http://doi.org/10.1016/j.tics.2005.08.011

Fries, P. (2009). Neuronal gamma-band synchronization as a fundamental process in cortical computation. Annual Review of Neuroscience, 32, 209–24. http://doi.org/10.1146/annurev.neuro.051508.135603

Fries, P. (2015). Rhythms for Cognition: Communication through Coherence. Neuron, 88(1), 220–235. http://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.09.034

Gray, C. M., & Singer, W. (1989). Stimulus-specific neuronal oscillations in orientation columns of cat visual cortex. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 86(5), 1698–1702. http://doi.org/10.1073/pnas.86.5.1698

Gregoriou, G. G., Gotts, S. J., Zhou, H., & Desimone, R. (2009). High-Frequency, Long-Range Coupling Between Prefrontal and Visual Cortex During Attention. Science, 324(5931), 1207–1210. http://doi.org/10.1126/science.1171402

Hammond, C., Bergman, H., & Brown, P. (2007). Pathological synchronization in Parkinson’s disease: networks, models and treatments. Trends in Neurosciences, 30(7), 357–364. http://doi.org/10.1016/j.tins.2007.05.004

Hebb, D. . (1949). The Organization of Behavior. A neuropsychological theory. The Organization of Behavior, 911(1), 335. http://doi.org/10.2307/1418888

Holroyd, C. B., & Coles, M. G. (2002). The neural basis of human error processing: reinforcement learning, dopamine, and the error-related negativity. Psychol Rev, 109(4), 679–709. http://doi.org/10.1037//0033-295X.109.4.679

Houk, J. C., Adams, J. L., & Barto, A. G. (1995). A model of how the basal ganglia generate and use neural signals that predict reinforcement. Models of Information Processing in the Basal Ganglia, 13(July 1995), 249–270. http://doi.org/Cited By (since 1996) 262\rExport Date 9 May 2012

Howard, M. W., Rizzuto, D. S., Caplan, J. B., Madsen, J. R., Lisman, J., Aschenbrenner-Scheibe, R., … Kahana, M. J. (2003). Gamma Oscillations Correlate with Working Memory Load in Humans. Cerebral Cortex, 13(12), 1369–1374. http://doi.org/10.1007/BF00200803

Izquierdo, A., & Jentsch, J. D. (2012). Reversal learning as a measure of impulsive and compulsive behavior in addictions. Psychopharmacology, 219(2), 607–620. http://doi.org/10.1007/s00213-011-2579-7

Jensen, O., Bonnefond, M., & VanRullen, R. (2012). An oscillatory mechanism for prioritizing salient unattended stimuli. Trends in Cognitive Sciences, 16(4), 200–205. http://doi.org/10.1016/j.tics.2012.03.002

Jensen, O., & Colgin, L. L. (2007). Cross-frequency coupling between neuronal oscillations. Trends in Cognitive Sciences, 11(7), 267–269. http://doi.org/10.1016/j.tics.2007.05.003

Jutras, M. J., & Buffalo, E. A. (2010). Synchronous neural activity and memory formation. Current Opinion in Neurobiology, 20(2), 150–155. http://doi.org/10.1016/j.conb.2010.02.006

Koechlin, E., Ody, C., & Kouneiher, F. (2003). The architecture of cognitive control in the human prefrontal cortex. Science (New York, NY), 302(5648), 1181–1185. http://doi.org/10.1126/science.1088545

Kondo, H., Osaka, N., & Osaka, M. (2004). Cooperation of the anterior cingulate cortex and dorsolateral prefrontal cortex for attention shifting. NeuroImage, 23(2), 670–679. http://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2004.06.014

Li, Z., & Hopfield, J. J. (1989). Modeling the olfactory bulb and its neural oscillatory processings. Biological Cybernetics, 61, 379–392.

Lisman, J. E., & Jensen, O. (2013). The Theta-Gamma Neural Code. Neuron, 77(6), 1002–1016. http://doi.org/10.1016/j.neuron.2013.03.007

Mac Donald, A. W., Cohen, J. D., Stenger, A. V., & Carter, C. S. (2000). Dissociating the Role of the Dorsolateral Prefrontal and Anterior Cingulate Cortex in Cognitive Control. Science, 288(June), 1835–1838. http://doi.org/10.1126/science.288.5472.1835

Miller, E. K. (2013). The “working” of working memory. Dialogues in Clinical Neuroscience, 15(4), 411–418.

Miller, E. K., & Cohen, J. D. (2001). An Integrative Theory of Prefrontal Cortex Function. Annual Review of Neuroscience, 24, 167–202. http://doi.org/10.1146/annurev.neuro.24.1.167

Nigbur, R., Cohen, M. X., Ridderinkhof, K. R., & Stürmer, B. (2011). Theta Dynamics Reveal Domain-specific Control over Stimulus and Response Conflict. Journal of Cognitive Neuroscience, 24(5), 1264–1274. http://doi.org/10.1162/jocn_a_00128

O’Reilly, R. C., & Norman, K. A. (2002). Hippocampal and neocortical contributions to memory: Advances in the complementary learning systems framework. Trends in Cognitive Sciences, 6(12), 505–510. http://doi.org/10.1016/S1364-6613(02)02005-3

Reilly, R. C. O., & Frank, M. J. (2006). Making Working Memory Work : A Computational Model of Learning in the Prefrontal Cortex and Basal Ganglia. Neural Computation, 18, 283–328. http://doi.org/http://dx.doi.org/10.1162/089976606775093909

Righetti, L., Buchli, J., & Ijspeert, A. J. (2006). Dynamic Hebbian learning in adaptive frequency oscillators. Physica D: Nonlinear Phenomena, 216(2), 269–281. http://doi.org/10.1016/j.physd.2006.02.009

Rodriguez, E., George, N., Lachaux, J.-P., Martinerie, J., Renault, B., & Varela, F. J. (1999). Perception ’ s shadow : long- distance synchronization of human brain activity. Nature, 397(February), 430–433. http://doi.org/10.1038/17120

Rosenblum, M. G., Pikovsky, A., & Kurths, J. (1997). From Phase to Lag Synchronization in Coupled Chaotic Oscillators. Physical Review Letters, 78(22), 4193–4196. http://doi.org/10.1103/PhysRevLett.78.4193

Scarpetta, S., Li, Z., & Hertz, J. (2002). Hebbian Imprinting and Retrieval in Oscillatory Neural Networks. Neural Computation, 14, 2371–2396. http://doi.org/https://doi.org/10.1162/08997660260293265

Silvetti, M., Seurinck, R., & Verguts, T. (2011). Value and Prediction Error in Medial Frontal Cortex: Integrating the Single-Unit and Systems Levels of Analysis. Frontiers in Human Neuroscience, 5(August), 75. http://doi.org/10.3389/fnhum.2011.00075

Springer, M., & Paulsson, J. (2006). Harmonies from noise. Nature, 439(January), 27–29. http://doi.org/doi:10.1038/439027a

Strogatz, S. (2003). Sync: The emerging science of spontaneous order. New York: Hyperion.

Sutton, R., & Barto, A. G. (1998). Reinforcement learning: an introduction (28th ed.).

Trujillo, L. T., & Allen, J. J. B. (2007). Theta EEG dynamics of the error-related negativity. Clinical Neurophysiology, 118(November 2006), 645–668. http://doi.org/10.1016/j.clinph.2006.11.009

Usher, M., & McClelland, J. L. (2001). The time course of perceptual choice: the leaky, competing accumulator model. Psychological Review. http://doi.org/10.1037/0033-295X.108.3.550

Verguts, T. (2017). Binding by random bursts: A computational model of cognitive control. Journal of Cognitive Neuroscience, 29(6), 1103–118. http://doi.org/10.1162/jocn_a_01117

Verguts, T., & Notebaert, W. (2008). Hebbian Learning of Cognitive Control : Dealing With Specific and Nonspecific Adaptation. Psychological Review, 115(2), 518–525. http://doi.org/10.1037/0033-295X.115.2.518

Voloh, B., Valiante, T. a, Everling, S., & Womelsdorf, T. (2015). Theta-gamma coordination between anterior cingulate and prefrontal cortex indexes correct attention shifts. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 112(27), 8457–62. http://doi.org/10.1073/pnas.1500438112

Widrow, B., & Hoff, M. (1960). Adaptive switching circuits. IRE WESCON Convention Record, 4(1), 96–104.

Womelsdorf, T., & Fries, P. (2007). The role of neuronal synchronization in selective attention. Current Opinion in Neurobiology, 17, 154–160. http://doi.org/10.1016/j.conb.2007.02.002

Womelsdorf, T., Fries, P., Mitra, P. P., & Desimone, R. (2006). Gamma-band synchronization in visual cortex predicts speed of change detection. Nature, 439(7077), 733–736. http://doi.org/10.1038/nature04258

Womelsdorf, T., Johnston, K., Vinck, M., & Everling, S. (2010). Theta-activity in anterior cingulate cortex predicts task rules and their adjustments following errors. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 107(11), 5248–5253. http://doi.org/10.1073/pnas.0906194107

Womelsdorf, T., Schoffelen, J.-M., Oostenveld, R., Singer, W., Desimone, R., Engel, A. K., & Fries, P. (2007). Modulation of neuronal interactions through neuronal synchronization. Science (New York, N.Y.), 316(5831), 1609–12. http://doi.org/10.1126/science.1139597

Zhou, T., Chen, L., & Aihara, K. (2005). Molecular Communication through Stochastic Synchronization Induced by Extracellular Fluctuations. Physical Review Letters, 178103(October), 2–5. http://doi.org/10.1103/PhysRevLett.95.178103

Universiteit of Hogeschool
Master in de theoretische en experimentele psychologie
Publicatiejaar
2017
Promotor
Tom Verguts
Kernwoorden