The structure of phyllospheric microbial communities and their role in phytoremediation of air pollution

Vincent Stevens
Dit werk omvat een uitgebreide en geïntegreerde beschrijving van klimopbladeren-geassocieerde microbiële gemeenschappen in het kader van fytoremediatie van luchtvervuiling.

Planten en hun microben zuiveren de lucht

Dit jaar luidde de Wereldgezondheidsorganisatie (WHO) meermaals de alarmbel wat betreft de luchtvervuiling in de grootste steden ter wereld. De hoeveelheid schadelijke stoffen in de lucht is dermate hoog dat de WHO waarschuwt voor een "noodtoestand voor de volksgezondheid". Verder toont een pas verschenen onderzoek in het wetenschappelijk toptijdschrift Nature aan dat er tegenwoordig jaarlijks meer mensen sterven ten gevolge van luchtvervuiling dan door malaria en aids samen. Bovendien meldden de astronauten van het internationaal ruimtestation (ISS) onlangs nog dat de smog, die boven verschillende steden hing, duidelijk te zien was vanuit de ruimte. Deze feiten zijn slechts een greep uit velen die het wereldwijde probleem van luchtvervuiling illustreren; een probleem dat we als maatschappij moeten tegemoetkomen willen we de levenskwaliteit van mensen en andere organismen op onze planeet niet in het gedrang brengen.

Zou het daarom niet schitterend zijn als we het vermogen van planten om lucht te zuiveren drastisch kunnen doen toenemen? Tijdens het thesisonderzoek van biochemicus Vincent Stevens* werd nagegaan in welke mate micro-organismen (oftewel microben; denk bijvoorbeeld aan bacteriën en schimmels), samenlevend met planten, een rol spelen bij deze luchtzuivering. Verder werd onderzocht of deze kennis gebruikt kan worden om een plant-microbe systeem te ontwikkelen dat de luchtkwaliteit aanzienlijk verbetert. Het onderzoek werd uitgevoerd onder promotorschap van Jaco Vangronsveld (Centrum voor Milieukunde – Universiteit Hasselt), wereldautoriteit op gebied van fytoremediatie: de sanering van vervuilde omgevingen met behulp van planten en hun microben.

 

Kiezen voor planten

Veel planten hebben de natuurlijke eigenschap om schadelijke stoffen uit de lucht te filteren. Bovendien zijn planten alomtegenwoordig en vragen ze weinig tot geen onderhoud; ze worden dan ook gezien als uitstekende kandidaten om de luchtkwaliteit doeltreffend, goedkoop en op grote schaal te verbeteren. Er gebeurt tegenwoordig veel onderzoek om te achterhalen welke plantensoorten het meest geschikt zijn hiertoe en hoe deze luchtzuivering precies in zijn werk gaat. Tijdens zijn thesis concentreerde Vincent zich op dit tweede aspect: "Uit recente ontwikkelingen blijkt dat het aandeel van microben die samenleven met de planten bij het proces van luchtzuivering erg hoog is. Er is echter nog maar weinig geweten over welke microben hierbij belangrijk zijn en via welke mechanismen deze microbiële luchtzuivering gebeurt."

 

Verloren zonder microben

Hoewel de term "goede bacteriën" velen bekend in de oren zal klinken, worden bacteriën – of microben in het algemeen – veelal geassocieerd met het veroorzaken van ziekten bij hogere organismen. Toch zijn microben véél meer dan ziekteverwekkers! Zo is bijvoorbeeld de laatste jaren duidelijk geworden dat de microbiële gemeenschap van ons maag-darmstelsel cruciaal is voor ons algemeen welzijn. Bij planten zijn de microben die er mee samenleven net zo belangrijk. Recent nog werd aangetoond dat diverse microben leven op en in plantenbladeren, zoals te zien op bijgevoegde figuur. Op deze elektronenmicroscopische foto is te zien dat microben, hier hoofdzakelijk bacteriën, rijkelijk aanwezig zijn op het bladoppervlak van planten. Zouden deze bacteriën schadelijke stoffen in de lucht kunnen afbreken?

Image removed.

Het waren deze microben die de aandacht trokken van de jonge onderzoeker: "Microben zijn gekend voor hun enorme metabole versatiliteit. Als je lang genoeg zoekt, vind je meestal wel eentje die een bepaalde stof kan gebruiken als voedsel. De microbiële gemeenschap op en in de bladeren van planten zou wel eens uitstekende kandidaten kunnen omvatten om schadelijke stoffen in de lucht af te breken. Denk dan bijvoorbeeld aan gespecialiseerde bacteriën die uitlaatgassen als voedsel kunnen gebruiken en deze vervolgens verder omzetten naar onschadelijke stoffen zoals water en koolstofdioxide."

 

Bacteriën op bladeren die uitlaatgassen lusten

Vincent koos klimop als modelplant voor zijn onderzoek. Voor het eerst werd de microbiële gemeenschap van klimopbladeren onderzocht: welke microben zijn er te vinden en wat doen ze precies? Zijn er daadwerkelijk microben aanwezig die de eigenschap bezitten om schadelijke stoffen in de lucht af te breken? Om deze vragen te beantwoorden werden klimop-geassocieerde microbiële gemeenschappen van omgevingen met veel en weinig luchtvervuiling nauwkeurig vergeleken. Verder werd een selectie van microben getest op hun afbraakpotentieel van schadelijke stoffen gelinkt met luchtvervuiling. Zo werd onder meer aangetoond dat er op klimopbladeren afkomstig uit een omgeving met veel luchtvervuiling veel meer bacteriën te vinden zijn die dieseluitlaatgassen afbreken en deze als voedsel gebruiken. Dergelijke bacteriële eigenschappen hebben veel potentieel voor toepassingen binnen de fytoremediatie.

 

Geoptimaliseerd groen luchtzuiveringsstation

Planten kunnen aangerijkt worden met microben die in staat zijn om schadelijke stoffen zoals dieseluitlaatgassen af te breken. Op deze manier neemt het vermogen van planten om de lucht te ontdoen van schadelijke stoffen toe en kunnen plant-microbe systemen verwezenlijkt worden die de luchtkwaliteit drastisch verbeteren. Als dergelijke geoptimaliseerde "groene luchtzuiveringsstations" vervolgens strategisch geïmplementeerd worden bij het (her)ontwerp van stedelijke gebieden, kan zo'n relatief eenvoudige opzet mee bijdragen aan het tegemoetkomen van de wereldwijde problematiek van luchtvervuiling.

 

* Vincent studeerde in juni 2016 af als biochemicus aan de Universiteit Antwerpen met de grootste onderscheiding. Zijn werk werd onder meer bekroond door de Koninklijke Vlaamse Chemische Vereniging (KVCV). Hij zal zijn thesisonderzoek verder uitbouwen tijdens een doctoraat onder promotorschap van Jaco Vangronsveld, in samenwerking met onderzoeksgroepen uit de VS, Canada, Polen en België.

Bibliografie
  • Amann R., and Fuchs B.M. (2008). Single-cell identification in microbial communities by improved fluorescence in situ hybridization techniques. Nat. Rev. Microbiol. 6, 339-348.
  • Andersson A.F., Lindberg M., Jakobsson H., Bäckhed F., Nyrén P., and Engstrand L. (2008). Comparative analysis of human gut microbiota by barcoded pyrosequencing. PLOS ONE 3, e2836.
  • Arenz B.E., Schlatter D.C., Bradeen J.M., and Kinkel L.L. (2015). Blocking primers reduce co-amplification of plant DNA when studying bacterial endophyte communities. J. Microbiol. Methods 117, 1-3.
  • Asnicar F., Weingart G., Tickle T.L., Huttenhower C., and Segata N. (2015). Compact graphical representation of phylogenetic data and metadata with GraPhlAn. PeerJ 3, e1029.
  • Barac T., Taghavi S., Borremans B., Provoost A., Oeyen L., Colpaert J.V., Vangronsveld J., and van der Lelie D. (2004). Engineered endophytic bacteria improve phytoremediation of water-soluble, volatile, organic pollutants. Nat. Biotechnol. 22, 583-588.
  • Belimov A.A., Hontzeas N., Safronova V.I., Demchinskaya S.V., Piluzza G., Bullitta S., and Glick B.R. (2005). Cadmium-tolerant plant growth-promoting bacteria associated with the roots of Indian mustard (Brassica juncea L. Czern.). Soil Biol. Biochem. 37, 241-250.
  • Berendsen R.L., Pieterse C.M., and Bakker P.A. (2012). The rhizosphere microbiome and plant health. Trends Plant Sci. 17, 478-486.
  • Bergersen F.J. (1961). The growth of Rhizobium in synthetic media. Aust. J. Biol. Sci. 14, 349-360.
  • Bergmark L., Poulsen P.H., Al-Soud W.A., Norman A., Hansen L.H., and Sørensen S.J. (2012). Assessment of the specificity of Burkholderia and Pseudomonas qPCR assays for detection of these genera in soil using 454 pyrosequencing. FEMS Microbiol. Lett. 333, 77-84.
  • Bertani G. (1951). Studies on lysogenesis. I. The mode of phage liberation by lysogenic Escherichia coli. J. Bacteriol. 62, 293-300.
  • Bokulich N.A., Subramanian S., Faith J.J., Gevers D., Gordon J.I., Knight R., Mills D.A., and Caporaso J.G. (2013). Quality-filtering vastly improves diversity estimates from Illumina amplicon sequencing. Nat. Methods 10, 57-59.
  • Bringel F., and Couée I. (2015). Pivotal roles of phyllosphere microorganisms at the interface between plant functioning and atmospheric trace gas dynamics. Front. Microbiol. 6, 486.
  • Bučková M., Puškarová A., Chovanová K., Kraková L., Ferianc P., and Pangallo D. (2013). A simple strategy for investigating the diversity and hydrocarbon degradation abilities of cultivable bacteria from contaminated soil. World J. Microbiol. Biotechnol. 29, 1085-1098.
  • Bulgarelli D., Rott M., Schlaeppi K., Ver Loren van Themaat E., Ahmadinejad N., Assenza F., Rauf P., Huettel B., Reinhardt R., Schmelzer E., Peplies J., Gloeckner F.O., Amann R., Eickhorst T., and Schulze-Lefert P. (2012). Revealing structure and assembly cues for Arabidopsis root-inhabiting bacterial microbiota. Nature 488, 91-95.
  • Caporaso J.G., Kuczynski J., Stombaugh J., Bittinger K., Bushman F.D., Costello E.K., Fierer N., Pena A.G., Goodrich J.K., Gordon J.I., Huttley G.A., Kelley S.T., Knights D., Koenig J.E., Ley R.E., Lozupone C.A., McDonald D., Muegge B.D., Pirrung M., Reeder J., Sevinsky J.R., Turnbaugh P.J., Walters W.A., Widmann J., Yatsunenko T., Zaneveld J., and Knight R. (2010). QIIME allows analysis of high-throughput community sequencing data. Nat. Methods 7, 335-336.
  • Cardinale M. (2014). Scanning a microhabitat: plant-microbe interactions revealed by confocal laser microscopy. Front. Microbiol. 5, 94.
  • Chakravorty S., Helb D., Burday M., Connell N., and Alland D. (2007). A detailed analysis of 16S ribosomal RNA gene segments for the diagnosis of pathogenic bacteria. J. Microbiol. Methods 69, 330-339.
  • Chao A., and Shen T.J. (2003). Nonparametric estimation of Shannon's index of diversity when there are unseen species in sample. Environ. Ecol. Stat. 10, 429-443.
  • Coombs J.T., and Franco C.M. (2003). Isolation and identification of Actinobacteria from surface-sterilized wheat roots. Appl. Environ. Microbiol. 69, 5603-5608.
  • de Oliveira Costa L.E., de Queiroz M.V., Borges A.C., de Moraes C.A., and de Araújo E.F. (2012). Isolation and characterization of endophytic bacteria isolated from the leaves of the common bean (Phaseolus vulgaris). Braz. J. Microbiol. 43, 1562-1575.
  • de Souza R., Ambrosini A., and Passaglia L.M. (2015). Plant growth-promoting bacteria as inoculants in agricultural soils. Genet. Mol. Biol. 38, 401-419.
  • Dela Cruz M., Christensen J.H., Thomsen J.D., and Müller R. (2014). Can ornamental potted plants remove volatile organic compounds from indoor air? — a review. Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 21, 13909-13928.
  • Delmotte N., Knief C., Chaffron S., Innerebner G., Roschitzki B., Schlapbach R., von Mering C., and Vorholt J.A. (2009). Community proteogenomics reveals insights into the physiology of phyllosphere bacteria. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 106, 16428-16433.
  • Dzierżanowski K., Popek R., Gawrońska H., Sæbø A., and Gawroński S.W. (2011). Deposition of particulate matter of different size fractions on leaf surfaces and in waxes of urban forest species. Int. J. Phytoremediation 13, 1037-1046.
  • Edwards J., Johnson C., Santos-Medellín C., Lurie E., Podishetty N.K., Bhatnagar S., Eisen J.A., and Sundaresan V. (2015). Structure, variation, and assembly of the root-associated microbiomes of rice. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 112, E911-920.
  • Eevers N., Gielen M., Sánchez-López A., Jaspers S., White J.C., Vangronsveld J., and Weyens N. (2015). Optimization of isolation and cultivation of bacterial endophytes through addition of plant extract to nutrient media. Microb. Biotechnol. 8, 707-715.
  • Fierer N., Jackson J.A., Vilgalys R., and Jackson R.B. (2005). Assessment of soil microbial community structure by use of taxon-specific quantitative PCR assays. Appl. Environ. Microbiol. 71, 4117-4120.
  • Finkel O.M., Burch A.Y., Lindow S.E., Post A.F., and Belkin S. (2011). Geographical location determines the population structure in phyllosphere microbial communities of a salt-excreting desert tree. Appl. Environ. Microbiol. 77, 7647-7655.
  • Fox G.E., Stackebrandt E., Hespell R.B., Gibson J., Maniloff J., Dyer T.A., Wolfe R.S., Balch W.E., Tanner R.S., Magrum L.J., Zablen L.B., Blakemore R., Gupta R., Bonen L., Lewis B.J., Stahl D.A., Luehrsen K.R., Chen K.N., and Woese C.R. (1980). The phylogeny of prokaryotes. Science 209, 457-463.
  • Germaine K., Keogh E., Garcia-Cabellos G., Borremans B., van der Lelie D., Barac T., Oeyen L., Vangronsveld J., Moore F.P., Moore E.R., Campbell C.D., Ryan D., and Dowling D.N. (2004). Colonisation of poplar trees by gfp expressing bacterial endophytes. FEMS Microbiol. Ecol. 48, 109-118.
  • Gkorezis P., Rineau F., Van Hamme J., Franzetti A., Daghio M., Thijs S., Weyens N., and Vangronsveld J. (2015). Draft genome sequence of Acinetobacter oleivorans PF1, a diesel-degrading and plant-growth-promoting endophytic strain isolated from poplar trees growing on a diesel-contaminated plume. Genome Announc. 3, e01430-01414.
  • Glick B.R. (2014). Bacteria with ACC deaminase can promote plant growth and help to feed the world. Microbiol. Res. 169, 30-39.
  • Gonzalez A., and Knight R. (2012). Advancing analytical algorithms and pipelines for billions of microbial sequences. Curr. Opin. Biotechnol. 23, 64-71.
  • Gourion B., Rossignol M., and Vorholt J.A. (2006). A proteomic study of Methylobacterium extorquens reveals a response regulator essential for epiphytic growth. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 103, 13186-13191.
  • Hamady M., and Knight R. (2009). Microbial community profiling for human microbiome projects: Tools, techniques, and challenges. Genome Res. 19, 1141-1152.
  • Jackson C.R., and Denney W.C. (2011). Annual and seasonal variation in the phyllosphere bacterial community associated with leaves of the southern Magnolia (Magnolia grandiflora). Microb. Ecol. 61, 113-122.
  • Jiménez M., Gatica A., Sánchez E., and Valdez M. (2012). Ultrastructural analysis of the ontogenetic development of shoot induced from embryonic axes of Costa Rican bean varieties (Phaseolus vulgaris L.) under in vitro conditions by scanning electronic microscopy. Am. J. Plant Sci. 3, 489-494.
  • Kearse M., Moir R., Wilson A., Stones-Havas S., Cheung M., Sturrock S., Buxton S., Cooper A., Markowitz S., Duran C., Thierer T., Ashton B., Meintjes P., and Drummond A. (2012). Geneious Basic: an integrated and extendable desktop software platform for the organization and analysis of sequence data. Bioinformatics 28, 1647-1649.
  • Kelly F.J., and Fussell J.C. (2012). Size, source and chemical composition as determinants of toxicity attributable to ambient particulate matter. Atmos. Environ. 60, 504-526.
  • Kim M., Singh D., Lai-Hoe A., Go R., Abdul Rahim R., Ainuddin A.N., Chun J., and Adams J.M. (2012). Distinctive phyllosphere bacterial communities in tropical trees. Microb. Ecol. 63, 674-681.
  • Kim N.D., and Fergusson J.E. (1994). The concentrations, distribution and sources of cadmium, copper, lead and zinc in the atmosphere of an urban environment. Sci. Total Environ. 144, 179-189.
  • Klindworth A., Pruesse E., Schweer T., Peplies J., Quast C., Horn M., and Glöckner F.O. (2013). Evaluation of general 16S ribosomal RNA gene PCR primers for classical and next-generation sequencing-based diversity studies. Nucleic Acids Res. 41, e1.
  • Knief C., Delmotte N., Chaffron S., Stark M., Innerebner G., Wassmann R., von Mering C., and Vorholt J.A. (2012). Metaproteogenomic analysis of microbial communities in the phyllosphere and rhizosphere of rice. ISME J. 6, 1378-1390.
  • Kõiv V., Roosaare M., Vedler E., Kivistik P.A., Toppi K., Schryer D.W., Remm M., Tenson T., and Mäe A. (2015). Microbial population dynamics in response to Pectobacterium atrosepticum infection in potato tubers. Sci. Rep. 5, 11606.
  • Kumar P., Morawska L., Birmili W., Paasonen P., Hu M., Kulmala M., Harrison R.M., Norford L., and Britter R. (2014). Ultrafine particles in cities. Environ. Int. 66, 1-10.
  • Lelieveld J., Evans J.S., Fnais M., Giannadaki D., and Pozzer A. (2015). The contribution of outdoor air pollution sources to premature mortality on a global scale. Nature 525, 367-371.
  • Leveau J.H., and Lindow S.E. (2001). Appetite of an epiphyte: quantitative monitoring of bacterial sugar consumption in the phyllosphere. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 98, 3446-3453.
  • Lindow S.E., and Brandl M.T. (2003). Microbiology of the phyllosphere. Appl. Environ. Microbiol. 69, 1875-1883.
  • Liu W., Li L., Khan M.A., and Zhu F. (2012). Popular molecular markers in bacteria. Mol. Genet. Microbiol. Virol. 27, 103-107.
  • Lundberg D.S., Yourstone S., Mieczkowski P., Jones C.D., and Dangl J.L. (2013). Practical innovations for high-throughput amplicon sequencing. Nat. Methods 10, 999-1002.
  • Maughan H., Wang P.W., Diaz Caballero J., Fung P., Gong Y., Donaldson S.L., Yuan L., Keshavjee S., Zhang Y., Yau Y.C., Waters V.J., Tullis D.E., Hwang D.M., and Guttman D.S. (2012). Analysis of the cystic fibrosis lung microbiota via serial Illumina sequencing of bacterial 16S rRNA hypervariable regions. PLOS ONE 7, e45791.
  • Mergeay M., Nies D., Schlegel H.G., Gerits J., Charles P., and Van Gijsegem F. (1985). Alcaligenes eutrophus CH34 is a facultative chemolithotroph with plasmid-bound resistance to heavy metals. J. Bacteriol. 162, 328-334.
  • Metcalfe D.J. (2005). Hedera helix L. J. Ecol. 93, 632-648.
  • Metzker M.L. (2010). Sequencing technologies - the next generation. Nat. Rev. Genet. 11, 31-46.
  • Müller H., Berg C., Landa B.B., Auerbach A., Moissl-Eichinger C., and Berg G. (2015). Plant genotype-specific archaeal and bacterial endophytes but similar Bacillus antagonists colonize Mediterranean olive trees. Front. Microbiol. 6, 138.
  • Müller T., and Ruppel S. (2014). Progress in cultivation-independent phyllosphere microbiology. FEMS Microbiol. Ecol. 87, 2-17.
  • Nemecek-Marshall M., MacDonald R.C., Franzen J.J., Wojciechowski C.L., and Fall R. (1995). Methanol emission from leaves (enzymatic detection of gas-phase methanol and relation of methanol fluxes to stomatal conductance and leaf development). Plant Physiol. 108, 1359-1368.
  • Nurmatov U.B., Tagiyeva N., Semple S., Devereux G., and Sheikh A. (2015). Volatile organic compounds and risk of asthma and allergy: a systematic review. Eur. Respir. Rev. 24, 92-101.
  • Oliveros J.C. (2015). Venny. An interactive tool for comparing lists with Venn's diagrams.
  • Ozaki H., Watanabe I., and Kuno K. (2004). Investigation of the heavy metal sources in relation to automobiles. Water Air Soil Pollut. 157, 209-223.
  • Patten C.L., and Glick B.R. (2002). Role of Pseudomonas putida indoleacetic acid in development of the host plant root system. Appl. Environ. Microbiol. 68, 3795-3801.
  • Paulson J.N., Stine O.C., Bravo H.C., and Pop M. (2013). Differential abundance analysis for microbial marker-gene surveys. Nat. Methods 10, 1200-1202.
  • Peterson J., Garges S., Giovanni M., McInnes P., Wang L., Schloss J.A., Bonazzi V., McEwen J.E., Wetterstrand K.A., Deal C., Baker C.C., Di Francesco V., Howcroft T.K., Karp R.W., Lunsford R.D., Wellington C.R., Belachew T., Wright M., Giblin C., David H., Mills M., Salomon R., Mullins C., Akolkar B., Begg L., Davis C., Grandison L., Humble M., Khalsa J., Little A.R., Peavy H., Pontzer C., Portnoy M., Sayre M.H., Starke-Reed P., Zakhari S., Read J., Watson B., and Guyer M. (2009). The NIH Human Microbiome Project. Genome Res. 19, 2317-2323.
  • Petrosino J.F., Highlander S., Luna R.A., Gibbs R.A., and Versalovic J. (2009). Metagenomic pyrosequencing and microbial identification. Clin. Chem. 55, 856-866.
  • Peyraud R., Kiefer P., Christen P., Portais J.C., and Vorholt J.A. (2012). Co-consumption of methanol and succinate by Methylobacterium extorquens AM1. PLOS ONE 7, e48271.
  • Pfeiffer S., Pastar M., Mitter B., Lippert K., Hackl E., Lojan P., Oswald A., and Sessitsch A. (2014). Improved group-specific primers based on the full SILVA 16S rRNA gene reference database. Environ. Microbiol. 16, 2389-2407.
  • Pilon-Smits E. (2005). Phytoremediation. Annu. Rev. Plant. Biol. 56, 15-39.
  • Rastogi G., Sbodio A., Tech J.J., Suslow T.V., Coaker G.L., and Leveau J.H. (2012). Leaf microbiota in an agroecosystem: spatiotemporal variation in bacterial community composition on field-grown lettuce. ISME J. 6, 1812-1822.
  • Redford A.J., Bowers R.M., Knight R., Linhart Y., and Fierer N. (2010). The ecology of the phyllosphere: geographic and phylogenetic variability in the distribution of bacteria on tree leaves. Environ. Microbiol. 12, 2885-2593.
  • Redford A.J., and Fierer N. (2009). Bacterial succession on the leaf surface: a novel system for studying successional dynamics. Microb. Ecol. 58, 189-198.
  • Reinhold-Hurek B., and Hurek T. (2011). Living inside plants: bacterial endophytes. Curr. Opin. Plant Biol. 14, 435-443.
  • Remus-Emsermann M.N., Lücker S., Müller D.B., Potthoff E., Daims H., and Vorholt J.A. (2014). Spatial distribution analyses of natural phyllosphere-colonizing bacteria on Arabidopsis thaliana revealed by fluorescence in situ hybridization. Environ. Microbiol. 16, 2329-2340.
  • Ritz K. (2007). The plate debate: cultivable communities have no utility in contemporary environmental microbial ecology. FEMS Microbiol. Ecol. 60, 358-362.
  • Robertson C.E., Harris J.K., Wagner B.D., Granger D., Browne K., Tatem B., Feazel L.M., Park K., Pace N.R., and Frank D.N. (2013). Explicet: graphical user interface software for metadata-driven management, analysis and visualization of microbiome data. Bioinformatics 29, 3100-3101.
  • Romick T.L., and Fleming H.P. (1998). Acetoin production as an indicator of growth and metabolic inhibition of Listeria monocytogenes. J. Appl. Microbiol. 84, 18-24.
  • Ryu C.M., Farag M.A., Hu C.H., Reddy M.S., Kloepper J.W., and Pare P.W. (2004). Bacterial volatiles induce systemic resistance in Arabidopsis. Plant Physiol. 134, 1017-1026.
  • Ryu C.M., Farag M.A., Hu C.H., Reddy M.S., Wei H.X., Pare P.W., and Kloepper J.W. (2003). Bacterial volatiles promote growth in Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 100, 4927-4932.
  • Sæbø A., Popek R., Nawrot B., Hanslin H.M., Gawrońska H., and Gawroński S.W. (2012). Plant species differences in particulate matter accumulation on leaf surfaces. Sci. Total. Environ. 427-428, 347-354.
  • Sanger F., and Coulson A.R. (1975). A rapid method for determining sequences in DNA by primed synthesis with DNA polymerase. J. Mol. Biol. 94, 441-448.
  • Saravia J., Lee G.I., Lomnicki S.M., Dellinger B., and Cormier S.A. (2013). Particulate matter containing environmentally persistent free radicals and adverse infant respiratory health effects: a review. J. Biochem. Mol. Toxicol. 27, 56-68.
  • Saravia J., You D., Thevenot P., Lee G.I., Shrestha B., Lomnicki S.M., and Cormier S.A. (2014). Early-life exposure to combustion-derived particulate matter causes pulmonary immunosuppression. Mucosal Immunol. 7, 694-704.
  • Schlegel H.G., Kaltwasser H., and Gottschalk G. (1961). A submersion method for culture of hydrogen-oxidizing bacteria: growth physiological studies. Arch. Microbiol. 38, 209-222.
  • Schloss P.D., Gevers D., and Westcott S.L. (2011). Reducing the effects of PCR amplification and sequencing artifacts on 16S rRNA-based studies. PLOS ONE 6, e27310.
  • Schloss P.D., Westcott S.L., Ryabin T., Hall J.R., Hartmann M., Hollister E.B., Lesniewski R.A., Oakley B.B., Parks D.H., Robinson C.J., Sahl J.W., Stres B., Thallinger G.G., Van Horn D.J., and Weber C.F. (2009). Introducing mothur: open-source, platform-independent, community-supported software for describing and comparing microbial communities. Appl. Environ. Microbiol. 75, 7537-7541.
  • Schmidt M.A., Souza E.M., Baura V., Wassem R., Yates M.G., Pedrosa F.O., and Monteiro R.A. (2011). Evidence for the endophytic colonization of Phaseolus vulgaris (common bean) roots by the diazotroph Herbaspirillum seropedicae. Braz. J. Med. Biol. Res. 44, 182-185.
  • Segata N., Izard J., Waldron L., Gevers D., Miropolsky L., Garrett W.S., and Huttenhower C. (2011). Metagenomic biomarker discovery and explanation. Genome Biol. 12, R60.
  • Shi Y., Yang H., Zhang T., Sun J., and Lou K. (2014). Illumina-based analysis of endophytic bacterial diversity and space-time dynamics in sugar beet on the north slope of Tianshan mountain. Appl. Microbiol. Biotechnol. 98, 6375-6385.
  • Simpson E.H. (1949). Measurement of diversity. Nature 163, 688.
  • Sternberg T., Viles H., Cathersides A., and Edwards M. (2010). Dust particulate absorption by ivy (Hedera helix L.) on historic walls in urban environments. Sci. Total Environ. 409, 162-168.
  • Suzuki M.T., Taylor L.T., and DeLong E.F. (2000). Quantitative analysis of small-subunit rRNA genes in mixed microbial populations via 5'-nuclease assays. Appl. Environ. Microbiol. 66, 4605-4614.
  • Tanaka T., Kawasaki K., Daimon S., Kitagawa W., Yamamoto K., Tamaki H., Tanaka M., Nakatsu C.H., and Kamagata Y. (2014). A hidden pitfall in the preparation of agar media undermines microorganism cultivability. Appl. Environ. Microbiol. 80, 7659-7666.
  • Thijs S., Van Dillewijn P., Sillen W., Truyens S., Holtappels M., D'Haen J., Carleer R., Weyens N., Ameloot M., Ramos J.L., and Vangronsveld J. (2014a). Exploring the rhizospheric and endophytic bacterial communities of Acer pseudoplatanus growing on a TNT-contaminated soil: towards the development of a rhizocompetent TNT-detoxifying plant growth promoting consortium. Plant Soil 385, 15-36.
  • Thijs S., Van Hamme J., Gkorezis P., Rineau F., Weyens N., and Vangronsveld J. (2014b). Draft genome sequence of Raoultella ornithinolytica TNT, a trinitrotoluene-denitrating and plant growth-promoting strain isolated from explosive-contaminated soil. Genome Announc. 2, e00491-00414.
  • Vangronsveld J., Herzig R., Weyens N., Boulet J., Adriaensen K., Ruttens A., Thewys T., Vassilev A., Meers E., Nehnevajova E., van der Lelie D., and Mench M. (2009). Phytoremediation of contaminated soils and groundwater: lessons from the field. Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 16, 765-794.
  • Vorholt J.A. (2012). Microbial life in the phyllosphere. Nat. Rev. Microbiol. 10, 828-840.
  • Voriskova J., and Baldrian P. (2013). Fungal community on decomposing leaf litter undergoes rapid successional changes. ISME J. 7, 477-486.
  • Waldor M.K., Tyson G., Borenstein E., Ochman H., Moeller A., Finlay B.B., Kong H.H., Gordon J.I., Nelson K.E., Dabbagh K., and Smith H. (2015). Where next for microbiome research? PLOS Biol. 13, e1002050.
  • Wang Y., and Qian P.Y. (2009). Conservative fragments in bacterial 16S rRNA genes and primer design for 16S ribosomal DNA amplicons in metagenomic studies. PLOS ONE 4, e7401.
  • Weyens N., Thijs S., Popek R., Witters N., Przybysz A., Espenshade J., Gawrońska H., Vangronsveld J., and Gawroński S.W. (2015). The role of plant-microbe interactions and their exploitation for phytoremediation of air pollutants. Int. J. Mol. Sci. 16, 25576-25604.
  • Weyens N., van der Lelie D., Artois T., Smeets K., Taghavi S., Newman L., Carleer R., and Vangronsveld J. (2009a). Bioaugmentation with engineered endophytic bacteria improves contaminant fate in phytoremediation. Environ. Sci. Technol. 43, 9413-9418.
  • Weyens N., van der Lelie D., Taghavi S., Newman L., and Vangronsveld J. (2009b). Exploiting plant-microbe partnerships to improve biomass production and remediation. Trends Biotechnol. 27, 591-598.
  • Yashiro E., Spear R.N., and McManus P.S. (2011). Culture-dependent and culture-independent assessment of bacteria in the apple phyllosphere. J. Appl. Microbiol. 110, 1284-1296.
  • Yilmaz P., Gilbert J.A., Knight R., Amaral-Zettler L., Karsch-Mizrachi I., Cochrane G., Nakamura Y., Sansone S.A., Glockner F.O., and Field D. (2011). The genomic standards consortium: bringing standards to life for microbial ecology. ISME J. 5, 1565-1567.
  • Yue J.C., and Clayton M.K. (2005). A similarity measure based on species proportions. Commun. Stat. Theor. M. 34, 2123-2131.
  • Zhang K., and Batterman S. (2013). Air pollution and health risks due to vehicle traffic. Sci. Total Environ. 450-451, 307-316.
  • Zhao Y. (2010). Auxin biosynthesis and its role in plant development. Annu. Rev. Plant Biol. 61, 49-64.
  • Zhu F., Massana R., Not F., Marie D., and Vaulot D. (2005). Mapping of picoeucaryotes in marine ecosystems with quantitative PCR of the 18S rRNA gene. FEMS Microbiol. Ecol. 52, 79-92.
Universiteit of Hogeschool
Master in de biochemie en biotechnologie
Publicatiejaar
2016
Promotor(en)
Jaco Vangronsveld
Kernwoorden
Share this on: