The effect of stress on the neural correlates of motor memory consolidation

Biene Ooms Gaëlle Dumont
Stress heeft een invloed op de consolidatie van het motorisch geheugen. Wij onderzochten het effect van stress op het leren en consolideren van een motorische sequentie (op gedragsniveau en hersenniveau).

De invloed van stress op de hersenstructuren betrokken bij de consolidatie van het motorisch geheugen

Geheugen speelt een belangrijke rol in ons dagelijks leven en ligt aan de basis van o.a. motorische vaardigheden. Nieuwe, onstabiele herinneringen worden over tijd versterkt zodat ze op lange termijn onthouden worden. Dit proces wordt benoemd als geheugenconsolidatie.

Introductie

Het motorisch geheugen wordt ondersteund door interagerende hersengebieden: de hippocampus en het striatum. Het is ondertussen al bewezen dat deze structuren essentieel zijn tijdens het verwerven en consolideren van motorische vaardigheden.

Consolidatie van de vaardigheid kan gereflecteerd worden door stabilisatie van het geheugen of door beter presteren naarmate de tijd verstrijkt. Deze winsten buiten de trainingsfase worden vergemakkelijkt door slapen.

Stress zou hierop een invloed kunnen hebben. Er werd vastgesteld dat de negatieve relatie tussen de stress-geïnduceerde cortisolwaarden en de consolidatie van een bewegingssequentie, gemedieerd is door een stress-geïnduceerde modulatie van de hippocampusactiviteit.

Methode

58 rechtshandige participanten werden geïncludeerd in onze studie. Eén deel werd blootgesteld aan de stressinterventie (voetbad met koud water en psychologische stress) en een ander deel aan de controle interventie (voetbad met warm water).

Deze interventie werd na 30 minuten gevolgd door het leren van een sequentietaak) in de MRI-scanner waarbij ze getraind werden op een sequentie van vingerbewegingen op een toetsenbord. Ze moesten zo snel en accuraat mogelijk de overeenkomstige toets indrukken die op hun scherm verscheen. De timing van de taakinitiatie was van belang, want het is geweten dat de stress-geïnduceerde cortisolvrijgave zijn hoogste punt bereikt na 25 minuten. De taak op dit tijdstip leren, zou het meest beïnvloed worden door stress (cortisol). De training werd daarna onmiddellijk gevolgd door een kleine test (posttest).

Na een lunch, gingen de participanten ongeveer 90 minuten slapen. De participanten werden daarna opnieuw getest in de MRI-scanner gedurende het uitvoeren van de sequentietaak (retest).

Resultaten op gedragsniveau

De stressinterventie veroorzaakte een subjectief, autonoom (toename hartritme en bloeddruk) en endocrien (toename cortisol) respons. Op basis van het endocrien respons konden we drie groepen onderscheiden. De stress cortisol responders groep (SCR) bereikte hogere cortisolwaarden na de stressinterventie in vergelijking met de stress cortisol nonresponders groep (SCNR). Na de controle interventie, bleven cortisolwaarden constant in de controlegroep.

Snelheid en accuraatheid tijdens het uitvoeren van de sequentietaak na de interventie steeg gelijkaardig binnen de drie groepen. De consolidatie (prestatie na het dutje) veroorzaakte in alle groepen een behoud van prestatie, maar geen verbetering.

Resultaten op hersenniveau

De analyses op hersenniveau toonden dat de participanten een uitgebreid motorisch hersennetwerk gebruikten tijdens de taak. Gedurende de training vertoonden de SCNR minder activiteit in het striatum en de motorische cortex in vergelijking met de andere groepen. Gedurende de posttest vertoonde de SCNR een sterkere activatie van de sensorische en pariëtale cortex dan de SCR en meer activiteit in de motorische cortex in vergelijking met de controlegroep. Toch vertoonde de SCNR minder activiteit in de prefrontale cortex, in tegenstelling tot de controlegroep. Tijdens de retest was er toegenomen activiteit in het cerebellum en de frontale cortex bij SCNR en controlegroep, in vergelijking met de trainingsfase.

De activiteit in de hippocampus en frontale cortex was meer gemoduleerd bij de SCNR, in vergelijking met de SCR en de controlegroep. Deze activiteit daalde naarmate de taak sneller werd uitgevoerd.

Conclusie

We kunnen concluderen dat de stressinterventie voor het uitvoeren van de taak (eerste maal), geen invloed heeft op de motorische prestatie. Maar uit de analyses op hersenniveau kunnen we besluiten dat stress de activiteit in de hersensystemen moduleert. Dit zou echter onafhankelijk zijn van de stress-geïnduceerde cortisol toename, want de activiteit in de SCNR wordt meer gemoduleerd dan in de andere groepen.

Bibliografie

Albouy, G., Fogel, S., King, B. R., Laventure, S., Benali, H., Karni, A., et al., (2015). Maintaining vs. enhancing motor sequence memories: respective roles of striatal and hippocampal systems. Neuroimage, 108, 423-434.

Albouy, G., King, B. R., Maquet, P., & Doyon, J. (2013). Hippocampus and striatum: Dynamics and interaction during acquisition and sleep‐related motor sequence memory consolidation. Hippocampus, 23(11), 985-1004.

Albouy, G., King, B. R., Schmidt, C., Desseilles, M., Dang-Vu, T. T., et al., (2016). Cerebral Activity Associated with Transient Sleep-Facilitated Reduction in Motor Memory Vulnerability to Interference. Scientific Reports, 6(34948).

Albouy, G., Sterpenich, V., Balteau, E., Vandewalle, G., Desseilles, M., Dang-Vu, T., et al.(2008). Both the hippocampus and striatum are involved in consolidation of motor sequence memory. Neuron, 58(2), 261-272.

Albouy, G., Sterpenich, V., Vandewalle, G., Darsaud, A., Gais, S., Rauchs, G., et al.(2013). Interaction between hippocampal and striatal systems predicts subsequent consolidation of motor sequence memory. PLoS One, 8(3), e59490.

Beck, A., Epstein, N., Brown, G., & Steer, R. (1988). An inventory for measuring clinical anxiety: psychometric properties. Journal of Consulting and Clinical Psychology, 56(6), 893–897.

Beck, A. T., Ward, C. H., Mendelson, M., Mock, J., & Erbaugh, J. (1961). An Inventory for Measuring Depression. Archives of General Psychiatry, 4(6), 561–571.

Buysse, D. J., Reynolds, C. F., Monk, T. H., Berman, S. R., & Kupfer, D. J. (1989). The Pittsburgh sleep quality index: A new instrument for psychiatric practice and research. Psychiatry Research, 28(2), 193–213.

Carrasco, G.A., van de Kar, L.D., (2003). Neuroendocrine pharmacology of stress. Eur J. Pharmacol. 463, 235-272.

Carron, A. V., & Morford, W. (1968). Anxiety, stress and motor learning. Perceptual and motor skills, 27(2), 507-511.

Cohen, S., Kamarck, T., & Mermelstein, R. (1983). A Global Measure of Perceived Stress Author. Journal of Health and Social Behaviour, 24(4), 385–396.

Crochet, S., Lee, S., & Petersen, C. C. (2019). Neural Circuits for Goal-Directed Sensorimotor Transformations. Trends in Neurosciences, 42(1), 66-77.

Debas K, Carrier J, Barakat M, Marrelec G, Bellec P, Hadj Tahar A, Karni A, Ungerleider LG, Benali H, Doyon J (2014). Off-line consolidation of motor sequence learning results in greater integration within a cortico-striatal functional network. Neuroimage, 99, 50-58.

De Quervain, D. J. F., Henke, K., Aerni, A., Treyer, V., McGaugh, J. L., Berthold, T., et al.(2003). Glucocorticoid‐induced impairment of declarative memory retrieval is associated with reduced blood flow in the medial temporal lobe. European Journal of Neuroscience, 17(6), 1296-1302.

Dimitrov, A., Demin, K., Fehlner, P., Walter, H., Erk, S., &Veer, I. M. (2018). Differences in Neural Recovery From Acute Stress Between Cortisol Responders and Non-responders. Frontiers in Psychiatry, 9, 631.

Dinges, D. F., & Powell, J. W. (1985). Microcomputer analyses of performance on a portable, simple visual RT task during sustained operations. Behaviour Research Methods, Instruments, & Computers, 17(6), 652–655.

Dolfen, N., King, B. R., Schwabe, L., Swinnen, S., & Albouy, G. (2019). Glucocorticoid response to stress induction prior to learning is negatively related to subsequent motor memory consolidation. Neurobiology of Learning and Memory, 158, 32-41.

Doya, K. (2002). Metalearning and neuromodulation. Neural Networks,15(4-6), 495-506.

Doyon, J., Albouy, G., Vahdat, S., & King, B. (2015). Neural Correlates of Motor Skill Acquisition and Consolidation. Brain Mapping, 493-500.

Doyon, J., Bellec, P., Amsel, R., Penhune, V., Monchi, O., Carrier, J., et al.(2009). Contributions of the basal ganglia and functionally related brain structures to motor learning. Behavioural brain research, 199(1), 61-75.

Doyon, J., & Benali, H. (2005). Reorganization and plasticity in the adult brain during learning of motor skills. Current Opinion in Neurobiology, 15, 161-167

Doyon, J., Gabitov, E., Vahdat, S., Lungu, O., & Boutin, A. (2018). Current issues related to motor sequence learning in humans. Current Opinion in Behavioural Sciences, 20, 89-97.

Doyon, J., Penhune, V., & Ungerleider, L. G. (2003). Distinct contribution of the cortico-striatal and cortico-cerebellar systems to motor skill learning. Neuropsychologia,41, 252-262.

Doyon J, Ungerleider LG (2002). Functional anatomy of motor skill learning. In Neuropsychology of Memory. Edited by Squire LR, Schacter DL. New York. Guilford Press, 2002, 43.

Ellis, B. W., Johns, M. W., Lancaster, R., Raptopoulos, P., Angelopoulos, N., & Priest, R. G. (1981). The St . Mary’s Hospital Sleep Questionnaire : A Study of Reliability. Sleep, 4(1), 93–97.

Hordacre, B., Immink, M. A., Ridding, M. C., & Hillier, S. (2016). Perceptual-motor learning benefits from increased stress and anxiety. Human Movement Science, 49, 36–46.

Horne, J. A., & Ostberg, O. (1976). A self-assessment questionnaire to determine morningness-eveningness in human circadian rhythms. International Journal of Chronobiology, 4(2), 97–110.

Hikosaka O, Nakahara H, Rand MK, Sakai K, Lu X, Nakamura K, Miyachi S, Doya K. (1999). Parallel neural networks for learning sequential procedures. Trends Neurosci, 22, 464-471.

Hikosaka, O., Nakamura, K., Sakai, K., & Nakahara, H. (2002). Central mechanisms of motor skill learning. Current Opinion in Neurobiology, 12(2), 217–222.

Johns, M. W. (1991). A New Method for Measuring Daytime Sleepiness: The Epworth Sleepiness Scale. Sleep, 14(6), 540–545.

Kim, J. J., & Diamond, D. M. (2002). The stressed hippocampus, synaptic plasticity and lost memories. Nature Reviews Neuroscience, 3(6), 453-462.

King, B. R., Hoedlmoser, K., Hirschauer, F., Dolfen, N., & Albouy, G. (2017). Sleeping on the motor engram: The multifaceted nature of sleep-related motor memory consolidation. Neuroscience & Biobehavioural Reviews,80, 1-22.

King, B. R., Saucier, P., Albouy, G., Fogel, S. M., Rumpf, J. et al., (2017). Cerebral Activation During Initial Motor Learning Forecasts Subsequent Sleep-Facilitated Memory Consolidation in Older Adults. Cerebral Cortex, 27(2), 1588-1601.

Kleiner, M., Brainard, D. H., Pelli, D. G., Broussard, C., Wolf, T., & Niehorster, D. (2007). What’s new in Psychtoolbox-3? Perception, 36, S14.

Korman, M., Doyon, J., Doljansky, J., Carrier, J., Dagan, Y., & Karni, A. (2007). Daytime sleep condenses the time course of motor memory consolidation. Nature Neuroscience, 10(9), 1206–1213.

Larra, M. F., Schilling, T. M., Röhrig, P., & Schachinger, H. (2015). Enhanced stress response by a bilateral feet compared to a unilateral hand Cold Pressor Test. Stress, 18(5), 589–596.

Lawrence, G. P., Cassell, V. E., Beattie, S., Woodman, T., Khan, M. A., Hardy, L., & Gottwald, V. M. (2013). Practice with anxiety improves performance, but only when anxious: Evidence for the specificity of practice hypothesis. Psychological Research,78(5), 634-650.

Lo, J. C., Dijk, D., & Groeger, J. A. (2014). Comparing the Effects of Nocturnal Sleep and Daytime Napping on Declarative Memory Consolidation. PLoS ONE, 9(9).

Lovallo, W. R., Robinson, J. L., Glahn, D. C., & Fox, P. T. (2010). Acute effects of hydrocortisone on the human brain: An fMRI study. Psychoneuroendocrinology, 35(1), 15–20.

Maclean, A. W., Fekken, G. C., Saskin, P., & Knowles, J. B. (1992). Psychometric evaluation of the Stanford Sleepiness Scale. Journal of Sleep Research, 1(1), 35–39.

McGaugh, J. L., (2000). Memory--a century of consolidation. Science, 287(5451):248-251.

Marteniuk, R. G., & Wenger, H. A. (1970). Facilitation of pursuit rotor learning by induced stress. Perceptual and motor skills, 31(2), 471-477.

Miller, R., Plessow, F., Kirschbaum, C., & Stalder, T. (2013). Classification Criteria for Distinguishing Cortisol Responders From Nonresponders to Psychosocial Stress: Evaluation of Salivary Cortisol Pulse Detection in Panel Designs. Psychosomatic Medicine, 840(10), 832–840.

Morris, R. G., Inglis, J., Ainge, J. A., Olverman, H. J., Tulloch, J., Dudai, Y., & Kelly, P. A. (2006). Memory Reconsolidation: Sensitivity of Spatial Memory to Inhibition of Protein Synthesis in Dorsal Hippocampus during Encoding and Retrieval. Neuron,50(3), 479-489.

Nadel, L., & Moscovitch, M. (1997). Memory consolidation, retrograde amnesia and the hippocampal complex. Current Opinion in Neurobiology, 7(2), 217-227.

Nieuwenhuys, A., & Oudejans, R. R. (2010). Effects of anxiety on handgun shooting behaviour of police officers: A pilot study. Anxiety, Stress, & Coping, 23(2), 225-233.

Nissen, M. J., & Bullemer, P. (1987). Attentional requirements of learning: Evidence from performance measures. Cognitive Psychology, 19(1), 1–32.

Oldfield, R. C. (1971). The assessment and analysis of handedness: The Edinburgh inventory. Neuropsychologia, 9(1), 97–113.

Packard, M. G., & Goodman, J. (2012). Emotional arousal and multiple memory systems in the mammalian brain. Frontiers in Behavioural Neuroscience, 6(14), 1–9.

Pan, S. C., & Rickard, T. C. (2015). Sleep and motor learning: is there room for consolidation? Psychological Bulletin, 141(4), 812–34.

Patanaik, A., Ong, J. L., Gooley, J. J., Ancoli-Israel, S., & Chee, M. W. (2018). An end-to-end framework for real-time automatic sleep stage classification. Sleep, 41(5).

Penhune, V. B., & Steele, C. J. (2012). Parallel contributions of cerebellar, striatal and M1 mechanisms to motor sequence learning. Behavioural brain research, 226(2), 579-591.

Poldrack, R. A., & Packard, M. G. (2003). Competition among multiple memory systems: Converging evidence from animal and human brain studies. Neuropsychologia,41(3), 245-251.

Pruessner, J. C., Dedovic, K., Khalili-Mahani, N., Engert, V., Pruessner, M., et al. (2008). Deactivation of the Limbic System During Acute Psychosocial Stress: Evidence from Positron Emission Tomography and Functional Magnetic Resonance Imaging Studies. Biological Psychiatry,63(2), 234-240.

Pu, Z., Krugers, H. J., & Joels, M. (2007). Corticosterone time-dependently modulates  -adrenergic effects on long-term potentiation in the hippocampal dentate gyrus. Learning & Memory,14(5), 359-367.

Quaedflieg, C. W., Ven, V. V., Meyer, T., Siep, N., Merckelbach, H., & Smeets, T. (2015). Temporal Dynamics of Stress-Induced Alternations of Intrinsic Amygdala Connectivity and Neuroendocrine Levels. Plos One, 10(5).

Quaedflieg, C. W. E. M., & Schwabe, L. (2017). Memory dynamics under stress. Memory, 26(3), 364–376.

Robertson, E. M., Pascual-Leone, A., & Miall, R. C. (2004). Opinion: Current concepts in procedural consolidation. Nature Reviews Neuroscience, 5(7), 576–582.

Sage, G. H., & Bennett, B. (1973). The effects of induced arousal on learning and performance of a pursuit motor skill. Research Quarterly. American Association for Health, Physical Education and Recreation, 44(2), 140-149.

Schalkwijk, F. J., Sauter, C., Hoedlmoser, K., Heib, D. P., Klösch, et al., G., Moser, (2017).The effect of daytime napping and full-night sleep on the consolidation of declarative and procedural information. Journal of Sleep Research, 28, 1-9.

Schendan, H. E., Searl, M. M., Melrose, R. J., & Stern, C. E. (2003). An fMRI Study of the Role of the Medial Temporal Lobe in Implicit and Explicit Sequence Learning. Neuron, 37(6), 1013-1025.

Schwabe, L., Haddad, L., & Schachinger, H. (2008). HPA axis activation by a socially evaluated cold-pressor test. Psychoneuroendocrinology, 33(6), 890-895.

Schwabe, L., & Schächinger, H. (2018). Ten years of research with the Socially Evaluated Cold Pressor Test: Data from the past and guidelines for the future. Psychoneuroendocrinology, 92, 155-161.

Schwabe, L., & Wolf, O. T. (2012). Stress modulates the engagement of multiple memory systems in classification learning. Journal of Neuroscience, 32(32), 11042-11049.

Schwabe, L., Tegenthoff, M., Höffken, O., & Wolf, O. T. (2013). Mineralocorticoid Receptor Blockade Prevents Stress-Induced Modulation of Multiple Memory Systems in the Human Brain. Biological Psychiatry, 74(11), 801-808.

Schwabe, L., & Wolf, O. T. (2013). Stress and multiple memory systems: from “thinking” to “doing.” Trends in Cognitive Sciences, 17(2), 60–68.

Squire, L. R., & Alvarez, P. (1995). Retrograde amnesia and memory consolidation: A neurobiological perspective. Current Opinion in Neurobiology, 5(2), 169-177.

Squire, L. R., & Zola, S. M. (1996). Structure and function of declarative and nondeclarative memory systems. Proceedings of the National Academy of Sciences, 93(24), 13515-13522.

Sullivan, M. J. L., Bishop, S. R., & Pivik, J. (1995). The Pain Catastrophizing Scale: Development and Validation. Psychological Assessment, 7(4).

Tsigos, C., & Chrousos, G. P. (2002). Hypothalamic–pituitary–adrenal axis, neuroendocrine factors and stress. Journal of Psychosomatic Research, 53(4), 865-871.

Verwey, W. B., Shea, C. H., & Wright, D. L. (2014). A cognitive framework for explaining serial processing and sequence execution strategies. Psychonomic Bulletin & Review, 22, 54-77.

Vogel, S., Klumpers, F., Schröder, T. N., Oplaat, K. T., Krugers, H. J., Oitzl, M. S., Joëls, M., Doeller, C. F., & Fernández, G. (2017). Stress Induces a Shift Towards Striatum-Dependent Stimulus-Response Learning via the Mineralocorticoid Receptor. Neuropsychopharmacology, 42(6), 1262–1271.

Walker, M., Stickgold, R., Alsop, D., Gaab, N., & Schlaug, G. (2005). Sleep-dependent motor memory plasticity in the human brain. Neuroscience,133(4), 911-917.

Wegner, M., Koedijker, J. M., & Budde, H. (2014). The effect of acute exercise and psychosocial stress on fine motor skills and testosterone concentration in the saliva of high school students. PLoSOne, 9(3), e92953.

Wirz, L., Reuter, M., Wacker, J., Felten, A., & Schwabe, L. (2017a). A Haplotype Associated with Enhanced Mineralocorticoid Receptor Expression Facilitates the Stress-Induced Shift from “Cognitive” to “Habit” Learning. eNeuro, 4(6), ENEURO. 0359-0317.2017.

Wirz, L., Wacker, J., Felten, A., Reuter, M., & Schwabe, L. (2017b). A Deletion Variant of the α2b-Adrenoceptor Modulates the Stress-Induced Shift from “Cognitive” to “Habit” Memory.
Journal of Neuroscience 22 February 2017, 37(8) 2149-2160

 

Universiteit of Hogeschool
Revalidatiewetenschappen en kinesitherapie in de neurologische aandoeningen
Publicatiejaar
2019
Promotor(en)
Geneviève Albouy
Kernwoorden
Share this on: