Food resources of Lake Tanganyika sardines: metabarcoding of the stomach content of Limnothrissa miodon and Stolothrissa tanganicae

Charlotte Huyghe
Metabarcoding van de maaginhoud van de twee sardiensoorten uit het Tanganyikameer in Afrika: Limnothrissa miodon en Stolothrissa tanganicae.

Hoe het dieet van Afrikaanse sardienen de bevolking kan helpen

De lokale bevolking in centraal Afrika eet sardienen, maar wat eten de sardienen zelf? Door DNA onderzoek uit te voeren op de maaginhoud van Afrikaanse sardienen konden we achterhalen waarmee deze sardienen zich voeden. Maar waarom is het zo belangrijk om te weten wat deze vissen eten?                                   Charlotte Huyghe

Image removed.De nachtelijke vangst met sardienen

Sardienen in één van de oudste zoetwatermeren ter wereld

Het gaat hier over zoetwatersardienen en niet de sardienen uit de zee die wij in het Westen op ons bord krijgen. Sardienen zijn eigenlijk een groep van verschillende soorten vissen die zowel in de zee als in meren en rivieren voorkomen. Twee van deze sardiensoorten komen voor in het Tanganyikameer in centraal Afrika. Dit gigantisch zoetwatermeer is een van de oudste en diepste meren ter wereld. Enkel het Baikalmeer in Siberië doet het nog beter. De regio rond dit meer werd in het verleden al vaak geteisterd door gewapende conflicten. Militia zijn echter niet het enige gevaar voor de lokale bevolking. Hongersnood, ondervoeding en ziektes zijn een ander groot probleem in de landen die het Tanganyikameer omgeven, met name Burundi, D.R. Congo, Tanzania en Zambia. Vis is een belangrijke voedingsbron en zit vol eiwitten, vitaminen en omega 3-vetzuren. De vis uit het meer is dus vitaal voor de gezondheid van de bevolking. Daarboven vormt de visvangst vaak een belangrijke bron van inkomsten. De mannen gaan vissen terwijl de vrouwen de vis verkopen op de markt.  

De nachtvissers

Voor mijn thesis aan de KU Leuven ben ik in de zomer van 2018 met mijn begeleidster, Els De Keyzer, naar Uvira in D.R. Congo afgezakt. Daar werkten we samen met het lokale onderzoeksinstituut CRH. De sardienen waar ik mijn thesis op deed worden enkel ‘s nachts gevist. Met lange houten boten, ook wel prauwen genoemd, gaan de vissers tegen valavond het meer op. Ze varen tot ver van de kust en gooien hun netten uit tussen twee of meer boten. Tussen deze boten hangen ze dan sterke lampen om de sardienen naar het net te lokken.

De vis uit het meer is dus vitaal voor de gezondheid van de bevolking

Vervolgens pakken ze zich warm in voor de koude nacht en gaan ze slapen onder de verbluffende sterrenhemel. Dat is wanneer wij ook het meer op gingen. Overal zag je lichtjes op het meer, wiegend op de golven. Tegen dat de hemel begint op te lichten staan de vissers terug op en halen ze snel hun netten in die nu vol zitten met spartelende sardienen. Wanneer we vroegen of we enkele sardienen mochten hebben voor ons wetenschappelijk onderzoek wilden ze altijd graag helpen. Zelf vingen we ook enkele sardienen. Terug in België deden we DNA onderzoek op de maaginhoud van deze sardienen, wat verrassende resultaten gaf.

De traditionele sardienvissers op het Tanganyikameer.

Kwallenetende sardienen

We ontdekten dat de twee verschillende soorten sardienen in het meer ook verschillende eetgewoontes hebben. De soort die zich soms uit diepere wateren dichter verplaatst naar de kust bleek zich te voeden met meer diverse prooisoorten dan de sardiensoort die dieper in het meer blijft. Dit kwam waarschijnlijk doordat de biodiversiteit in de kustregio groter is dan in de diepere wateren. We zagen ook een verschil in voeding van de sardienen tussen de verschillende regio’s in het meer. De sardienen in het noorden aten enkele andere prooisoorten dan de sardienen uit het zuiden. Vroeger onderzoek impliceerde al dat de sardienen over het hele meer zwemmen en niet enkel ter plekke blijven. Waarschijnlijk hebben ze een flexibel voedingspatroon dat zich aanpast aan de lokale beschikbaarheid van prooisoorten. De samenstelling van de beschikbare prooi in het water verandert ook doorheen de seizoenen. Dit zou kunnen verklaren waarom er ook een verschil is in het voedingspatroon tussen de sardienen in het droog en het regenseizoen. De prooisoorten die ze aten bestonden onder andere uit garnalen, eenoogkreeftjes, insectenlarven, andere juveniele vissen en zelfs kwallen. Eerdere studies waarbij dat de maaginhouden van de sardienen werden bekeken onder de microscoop hadden nog nooit de aanwezigheid van kwallen vermeld. Dit is logisch, aangezien kwallen grotendeels uit water bestaan en direct onherkenbaar worden in de maag. De enige sporen die ze achterlaten is hun DNA. Dit DNA hebben we dan ook gevonden in ons onderzoek. Eerder onderzoek vond al aanwijzingen dat er een soort was in het meer die zich voedde met deze kwallensoort, maar deze zogezegde predator werd tot nu toe nog nooit ontdekt.

We weten wat ze eten, wat nu?

In tijden van klimaatopwarming en wereldwijde overexploitatie blijft ook het Tanganyikameer niet gespaard. Het visbestand van het meer is al jaren aan het dalen door overbevissing, vervuiling, klimaatopwarming en andere menselijke invloeden. Voorlopig wordt er weinig gedaan aan dit probleem. Dit kan zorgen voor grote problemen in de toekomst aangezien de lokale bevolking grotendeels afhankelijk is van de visvangst. Tegenwoordig bestaat er zoiets als ecosysteem-gebaseerd visserijbeheer. Dit betekent dat je niet enkel de vissoort beschermt waarop gevist wordt zoals tot nu toe algemeen de gewoonte was, maar ook de prooisoorten waar deze vis afhankelijk van is. Daarom is het onderzoek dat ik tijdens mijn thesis heb uitgevoerd ook zo belangrijk. DNA onderzoek van de maaginhoud van onze Afrikaanse sardienen bleek een goede techniek om te bepalen wat ze eten. Deze kennis kan er later toe bijdragen om beheersplannen op te stellen voor zowel de sardienen als hun prooi. De VN wil tegen 2030 de planeet duurzaam maken en bevrijden van armoede. Om dit doel te bereiken werden er 17 Duurzame Ontwikkelings-doelstellingen (SDG’s) aangenomen. Nummer 2 en 3 van deze SDG’s zijn ‘geen honger’ en ‘een goede gezondheid voor iedereen’. De landen rond het Tanganyikameer zouden in de toekomst samen moeten werken om goede beheersplannen op te stellen voor de visvangst in het meer. Zo kunnen er hopelijk nog vele generaties rond het Tanganyikameer genieten van de vis die er gevangen wordt.

Bibliografie

Aerts, D. (2019). Comparing the gut microbiome of two clupeid fishes along a spatio-temporal gradient of Lake Tanganyika. Master thesis, KU Leuven, Belgium. 

Albaina, A., Aguirre, M., Abad, D., Santos, M., Estonba, A. (2016). 18S rRNA V9 metabarcoding for diet characterization: A critical evaluation with two sympatric zooplanktivorous fish species. Ecology and Evolution, 6(6), 1809-1824.  

Alin, S. R., Cohen, A. S. (2003). Lake-level history of Lake Tanganyika, East Africa, for the past 2500 years based on ostracode-inferred water-depth reconstruction. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology, 199(1-2), 31-49. 

Armitage, P. D., Cranston, P. S., & Pinder, L. C. V. (1995). The Chironomidae: Biology and ecology of non-biting midges. Chapman & Hall. London.  

Ates, R. M. L. (1988). Medusivorous fishes, a review. Zoologische Mededelingen, 62(3), 2942. 

Balon, E.K., Coche, A.G. (1974). Lake Kariba: A Man-Made Tropical Ecosystem in Central Africa. Netherlands: publishers The Hague. 
Beadle, L. C. (1974). The inland waters of tropical Africa: an introduction to tropical limnology. London, Longman Group Limited. 

Beck, M.W. (2019). ggord: Ordination Plots with ggplot2. R package version 1.1.4. 

Betancur, R. R., Wiley, E. O., Arratia, G., Acero, A., Bailly, N., Miya, M., Ortí, G. (2017). Phylogenetic classification of bony fishes. BMC Evolutionary Biology, 17(1), 1-40. 

Breman, F. C., Loix, S., Jordaens, K., Snoeks, J., Van Steenberge, M. (2016). Testing the potential of DNA barcoding in vertebrate radiations: the case of the littoral cichlids (Pisces, Perciformes, Cichlidae) from Lake Tanganyika. Molecular Ecology Resources, 16(6), 1455–1464.  

Caporaso, J.G., Kuczynski, J., Stombaugh, J., Bittinger, K., Bushman, F.D., Costello,E.K., Fierer,N., Pena,A.G., Goodrich,J.K.,

Gordon,J.I. et al. (2010) QIIME allows analysis of high-throughput community sequencing data. Nat. Methods, 7, 335–336. 

Carpenter, S. R. (ed.) (1988). Complex interactions in lake communities. New York, Springer.

Chéné, G. (1975). Étude des problèmes relatifs aux fluctuations piscicoles du Lac Tanganika. Mémoire de licence, Université de Liège, Belgium, 1-18. 

Chifamba, P. C. (2000). The relationship of temperature and hydrological factors to catch per unit effort, condition and size of the freshwater sardine, Limnothrissa miodon (Boulenger), in Lake Kariba. Fisheries Research, 45(3), 271-281. 

Churchill, D. A., Heithaus, M. R., Vaudo, J. J., Grubbs, R. D.,

Gastrich, K., Castro, J. I. (2015). Trophic interactions of common elasmobranchs in deep-sea communities of the Gulf of Mexico revealed through stable isotope and stomach content analysis. Deep-Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography, 115, 92-102. 

Clabaut, C., Bunje, P. M. E., Salzburger, W., Meyer, A. (2007). Geometric morphometric analyses provide evidence for the adaptive character of the Tanganyikan cichlid fish radiations. Evolution, 61(3), 560-578. 

Cohen, A. S., Bills, R., Cocquyt, C. Z., & Caljon, A. G. (1993). The Impact of Sediment Pollution on Biodiversity in Lake Tanganyika. Conservation Biology, 7(3), 1-20. 

Cohen, A. S., Gergurich, E. L., Kraemer, B. M., McGlue, M. M., McIntyre, P. B., Russell, J. M., …, Swarzenski, P. W. (2016). Climate warming reduces fish production and benthic habitat in Lake Tanganyika, one of the most biodiverse freshwater ecosystems. Proceedings of the National Academy of Sciences, 113(34), 9563-9568.  

Colby, P. J., Spangler, G. R., Hurley, D. A., McCombie, A. M. (1972). Effects of Eutrophication on Salmonid Communities in Oligotrophic Lakes. Journal of the Fisheries Research Board of Canada, 29(6), 975–983.  

Coulter, G. W. (1963). Hydrological changes in relation to biological production in Southern Lake Tanganyika. Limnology and Oceanography, 8(4), 463-477. 

Coulter, G. W. (1991). Lake Tanganyika and its life. With contributions from J-J. Tiercelin. [et al.]. England: Oxford university press and British Museum (Natural History). 

Danley, P. D., Husemann, M., Ding, B., DiPietro, L. M., Beverly, E. J., Peppe, D. J. (2012). The Impact of the Geologic History and Paleoclimate on the Diversification of East African Cichlids. International Journal of Evolutionary Biology, 2012, 1-20. 

de Iongh, H. H., Spliethoff, P. C., Frank, V. G. (1983). Feeding habits of the clupeid Limnothrissa miodon (Boulenger), in Lake Kivu. Hydrobiologia, 102(2), 113–122.   

De Keyzer, E. L. R., De Corte, Z., Van Steenberge, M., Raeymaekers, J. A. M., Calboli, F. C. F., Kmentová, N., … Vanhove, M. P. M. (2019). The first genomic study on Lake Tanganyika sprat Stolothrissa tanganicae indicates a lack of population structure in this important fisheries target. BMC Evolutionary Biology, 19(6), 1–15.  

De Keyzer, E.L.R, Masilya, P.M., Alunga, L.G., Amisi, C.M., Andema, A.M., Assani, K., Bashengezi, P., Bashonga, A.B., Bashonga, A.R., Hyangya, B.L., Itulamya, C.K., Hugé, J., Hulamya, C., Huyghe, C.E.T., Janssens, L., …, Wembo, O.N., Van Steenberge, M. (unpublished). Local perceptions on the state of fisheries and fisheries management at Uvira, Lake Tanganyika, DR Congo. Unpublished. 

Dennis Lo Y.M. (1998) Setting Up a PCR Laboratory. In: Lo Y.M.D. (eds) Clinical Applications of PCR. Methods in Molecular Medicine™, 16. Humana Press  

Dumont, H. J. (1994). The distribution and ecology of the fresh- and brackish-water medusae of the world, Hydrobiologia, 272(1-3), 1–12.  

Dumont, H. J. (2009). The Crustacean Zooplankton (Copepoda, Branchiopoda), Atyid Decapoda, and Syncarida of the Nile Basin. Monographiae Biologicae, 89, 521-545. 

De Vos, L., M. Nshombo and D.F.E. Thys van den Audenaerde, 1996. Trematocara zebra (Perciformes; Cichlidae), nouvelle espèce du nord-ouest du lac Tanganyika (Zaïre). Belg. J. Zool. 126(1), 3-20. 

De Wever, A., Muylaert, K., Cocquyt, C., Van Wichelen, J., Plisnier, P.-D., Vyverman, W. (2007). Seasonal and spatial variability in the abundance of auto- and heterotrophic plankton in Lake Tanganyika. Fundamental and Applied Limnology / Archiv Für Hydrobiologie, 170(1), 49-63. 

Diz, D., Morgera, E., Wilson, M. (2017). Marine policy special issue: SDG synergies for sustainable fisheries and poverty alleviation. Marine Policy, August, 0–1.  

Eccles, D.H. (1992). FAO species identification sheets for fishery purposes. Field guide to the freshwater fishes of Tanzania. Prepared and published with the support of the United Nations Development Programme (project URT/87/016). FAO, Rome. 145 p. 

Eggermont, H., Kennedy, D., Hasiotis, S. T., Verschuren, D., Cohen, A. (2008). Distribution of living larval Chironomidae (Insecta: Diptera) along a depth transect at Kigoma Bay, Lake Tanganyika: implications for palaeoenvironmental reconstruction. African Entomology, 16(2), 162–184.  

Ekaka Azanga, O., Majaliwa, M., Kansiime, F., Mushagalusa, N., Karume, K., Tenywa, M. (2016). Land-use and land cover, sediment and nutrient hotspot areas changes in Lake Tanganyika Basin. African Journal of Rural Development, 1(1), 75 – 90. 

Ficetola, G.F., Taberlet, P., Coissac, E. (2016). How to limit false positives in environmental DNA and metabarcoding? Molecular Ecology Resources, 16, 604–607.  
Geneious v10.2.2 (https://www.geneious.com). 

Gliwicz, Z. M. (1986). A lunar cycle in zooplankton. Ecology, 67(4), 883-897. 

Gross, E. M., Feldbaum, C., Choi, C. (2002). High abundance of herbivorous Lepidoptera larvae (Acentria ephemerella Denis and Schiffermüller) on submersed macrophytes in Lake Constance (Germany). Fundamental and Applied Limnology, 155(1), 1–21. 

Günther, R.T. (1907). Zoological Results of the Third Tanganyika Expedition, conducted by Dr. W. A. Cunnington, F.Z.S., 1904-1905. Report on Limnocnida tanganicae. Proceedings of the Zoological Society of London, 643-655. 

Gysels, E., Janssens De Bisthoven, L., De Vos, L., Ollevier, F. (1997). Food and habitat of four Xenotilapia species (Teleostei, Cichlidae) in a sandy bay of northern Lake Tanganyika (Burundi). Journal of Fish Biology, 50(2), 254–266.  

Handy, S. M., Deeds, J. R., Ivanova, N. V., Hebert, P. D. N., Hanner, R. H., Ormos, A., …, Yancy, H. F. (2011). A single-laboratory validated method for the generation of DNA barcodes for the identification of fish for regulatory compliance. Journal of AOAC International, 94(1), 201-210. 

Hauser, L., Carvalho, G. R., Pitcher, T. J. (1998). Genetic population structure in the Lake Tanganyika sardine Limnothrissa miodon. Journal of Fish Biology, 53, 413-429. 

Irisarri, I., Singh, P., Koblmüller, S., Torres-Dowdall, J., Henning, F., Franchini, P., …, Meyer, A. (2018). Phylogenomics uncovers early hybridization and adaptive loci shaping the radiation of Lake Tanganyika cichlid fishes. Nature Communications, 9(1), 1-12. 

Isumbisho, M., Kaningini, M., Descy, J. P., Baras, E. (2004). Seasonal and diel variations in diet of the young stages of the fish Limnothrissa miodon in Lake Kivu, Eastern Africa. Journal of Tropical Ecology, 20, 73-83.  

Isumbisho, M., Sarmento, H., Kaningini, B., Micha, J. C., Descy, J. P. (2006). Zooplankton of Lake Kivu, East Africa, half a century after the Tanganyika sardine introduction. Journal of Plankton Research, 28(11), 971-989.  

Jakubavičiute, E., Bergström, U., Eklöf, J. S., Haenel, Q., Bourlat, S. J. (2017). DNA metabarcoding reveals diverse diet of the three-spined stickleback in a coastal ecosystem. PLoS ONE, 12(10), 1-16. 

Järvinen, M., Salonen, K., Sarvala, J., Vuorio, K., Virtanen, A. (1999). The stoichiometry of particulate nutrients in Lake Tanganyika - Implications for nutrient limitation of phytoplankton. Hydrobiologia, 407, 81-88. 

Katunga, M. M. D., Muhigwa, J.-B. (2014). Assessing Post-Conflict Challenges and Opportunities of the Animal-Agriculture System in the Alpine Region of Uvira District in Sud-Kivu Province, D. R. Congo. American Journal of Plant Sciences, 5(20), 2948–2955. 

Kawanabe, H., Hori, M., Nagoshi, M. (1997). Fish Communities in Lake Tanganyika. Kyoto University Press.  
Khadiagala, G. M. (2017). War and Peace in Africa’s Great Lakes Region. Switzerland: Springer Nature. 

Kimambo, O. N., Gumbo, J. R., Chikoore, H. (2019). The occurrence of cyanobacteria blooms in freshwater ecosystems and their link with hydro-meteorological and environmental variations in Tanzania. Heliyon, 5(3), 1-23. 

Kirchberger, P. C., Sefc, K. M., Sturmbauer, C., Koblmüller, S. (2012). Evolutionary History of Lake Tanganyika’s Predatory Deepwater Cichlids. International Journal of Evolutionary Biology, 2012, 1-10. 

Kmentová, N., Van Steenberge, M., Raeymaekers, J. A. M., Koblmüller, S., Hablützel, P. I., Bukinga, F. M., …, Vanhove, M. P. M. (2018). Monogenean parasites of sardines in Lake Tanganyika: Diversity, origin and intraspecific variability. Contributions to Zoology, 87(2), 105–132. 

Kohda, M., Tanida, K. (1996). Overlapping territory of the benthophagous cichlid fish, Lobochilotes labiatus, in Lake Tanganyika. Environmental Biology of Fishes, 45(1), 13– 20.  

Koblmüller, S., Sefc, K. M., Sturmbauer, C. (2008). The Lake Tanganyika cichlid species assemblage: Recent advances in molecular phylogenetics. Hydrobiologia, 615(5), 5-20. 

Koblmüller, S., Odhiambo, E. A., Sinyinza, D., Sturmbauer, C., Sefc, K. M. (2014). Big fish, little divergence: phylogeography of Lake Tanganyika’s giant cichlid, Boulengerochromis microlepis. Hydrobiologia, 748(1), 29-38.  

Kocher, T. D., Conroy, J. A., McKaye, K. R., Stauffer, J. R. (1993). Similar morphologies of cichlid fish in lakes Tanganyika and Malawi are due to convergence. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2(2), 158-165. 

Kullander, S. O., Roberts, T. R. (2011). Out of Lake Tanganyika: Endemic Lake fishes inhabit rapids of the Lukuga River. Ichthyological Exploration of Freshwaters, 22(4), 355-376.  

Kurki, H., Mannini, P., Vuorinen, I., Aro, E., Mölsä, H., Lindqvist, O. V. (1999). Macrozooplankton communities in Lake Tanganyika indicate food chain differences between the northern part and the main basins. Hydrobiologia, 407, 123–129. 

Lange, V., Böhme, I., Hofmann, J., Lang, K., Sauter, J., Schöne, B., Schmidt, A. H. (2014). Cost-efficient high-throughput HLA typing by MiSeq amplicon sequencing. BMC Genomics, 15(63), 1-11. 

Langenberg, V. T., Tumba, J. M., Tshibangu, K., Lukwesa, C., Chitamwebwa, D., Bwebwa, D., Roijackers, R. (2008). Heterogeneity in physical, chemical and plankton-community structures in Lake Tanganyika. Aquatic Ecosystem Health and Management, 11(1), 16-28. 

Leray, M., Agudelo, N., Mills, S. C., Meyer, C. P. (2013). Effectiveness of Annealing Blocking Primers versus Restriction Enzymes for Characterization of Generalist Diets: Unexpected Prey Revealed in the Gut Contents of Two Coral Reef Fish Species. PLoS ONE, 8(4), e58076. 

Lynch, A. J., Cooke, S. J., Deines, A. M., Bower, S. D., Bunnell, D. B., Cowx, I. G., … Beard, T. D. (2016). The social, economic, and environmental importance of inland fish and fisheries, 121(February), 115–121. 

Lynch, A. J., Cowx, I. G., Fluet-chouinard, E., Glaser, S. M., Phang, S. C., Beard, T. D., … Youn, S. (2017). Inland fisheries – Invisible but integral to the UN Sustainable Development Agenda for ending poverty by 2030. Global Environmental Change, 47(November), 167–173.  

MacArthur, R.; Wilson, E.O. (1967). The Theory of Island Biogeography (2001 reprint ed.). Princeton University Press. 

Mandima, J. J. (1999). The food and feeding behaviour of Limnothrissa miodon (Boulenger, 1906) in Lake Kariba, Zimbabwe. Hydrobiologia, 407, 175-182. 

Mannini, P., Katonda, I., Kissaka, B., Verburg, P. (1999). Feeding ecology of Lates stappersii in Lake Tanganyika. In Hydrobiologia, 407, 131-139. 

Marshall, B. E. (1993). Biology of the African clupeid Limnothrissa miodon with reference to its small size in artificial lakes. Reviews in Fish Biology and Fisheries, 3, 17-38. 

Masilya, M. P., Darchambeau, F., Isumbisho, M., Descy, J. P. (2011). Diet overlap between the newly introduced Lamprichthys tanganicanus and the Tanganyika sardine in Lake Kivu, Eastern Africa. Hydrobiologia, 675, 75-86.  

McLean, K. A., Byanaku, A., Kubikonse, A., Tshowe, V., Katensi, S., Lehman, A. G. (2014). Fishing with bed nets on Lake Tanganyika: A randomized survey. Malaria Journal, 13(395), 1-5. 

Mgana, H. F., Herzig, A., Mgaya, Y. D. (2014). Diel vertical distribution and life history characteristics of Tropodiaptomus simplex and its importance in the diet of Stolothrissa tanganicae, Kigoma, Tanzania. Aquatic Ecosystem Health & Management, 17(1), 14-24. 

Møller, L. F., Riisgård, H. U. (2007). Impact of jellyfish and mussels on algal blooms caused by seasonal oxygen depletion and nutrient release from the sediment in a Danish fjord. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 351(1–2), 92–105.  

Mölsä, H., Reynolds, J. E., Coenen, E. J., Lindqvist, O. V. (1999). Fisheries research towards resource management on Lake Tanganyika. Hydrobiologia, 407, 1-24. 

Mulimbwa, N., Shirakihara, K. (2009). Growth, Recruitment and Reproduction of Sardines (Stolothrissa tanganicae and Limnothrissa miodon) in Northwestern Lake Tanganyika. Tropics, 4(1), 57–67.  

Mulimbwa, N., Sarvala, J., Raeymaekers, J. A. M. (2014). Reproductive activities of two zooplanktivorous clupeid fish in relation to the seasonal abundance of copepod prey in the northern end of Lake Tanganyika. Belgian Journal of Zoology, 144(2), 77-92. 

Naithani, J., Plisnier, P. D., Deleersnijder, E. (2011). Possible effects of global climate change on the ecosystem of Lake Tanganyika. Hydrobiologia, 671(1), 147–163.  

Narita, T., Mulimbwa, N., Mizuno, T. (1986). Vertical distribution and seasonal abundance of zooplankton in Lake Tanganyika. African Study Monographs, 6, 1-16 

Ng'wanakilala, F., Obulutsa, G., Potter, M. (2016). Tanzania, Congo Sign Deal for Joint Petroleum Exploration in Lake Tanganyika. Available at: https://af.reuters.com/article/africaTech/idAFL5N1CA40M [Accessed 11 Dec. 2018]. 

Nkotagu, H. H. (2008). Lake Tanganyika ecosystem management strategies. Aquatic Ecosystem Health and Management, 11(1), 36-41. 

Oksanen, J., Blanchet, G., Friendly, M., Kindt, R., Legendre, P., McGlinn, D., Minchin, P.R., R., B. O'Hara, Gavin L. Simpson, Solymos, P., Stevens, M.H.H., Szoecs, E. and Wagner, H., (2019). vegan: Community. Ecology Package. R package version 2.5-4. https://CRAN.R-project.org/package=vegan 

Oliver, D. R. (1971). Life History of the Chironomidae. Annual Review of Entomology, 16, 211230.  

O’Reilly, C. M., Alin, S. R., Piisnier, P. D., Cohen, A. S., McKee, B. A. (2003). Climate change decreases aquatic ecosystem productivity of Lake Tanganyika, Africa. Nature, 424(August), 766-768.  

Pasquaud, S., Pillet, M., David, V., Sautour, B., Elie, P. (2010). Determination of fish trophic levels in an estuarine system. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 86(2), 237–246.  

Paulson, J. N., Colin Stine, O., Bravo, H. C., Pop, M. (2013). Differential abundance analysis for microbial marker-gene surveys. Nature Methods, 10, 1200-1202. 

Petit, P., Shipton, T. (2012). IUU Fishing on Lake Tanganyika. Smart Fish (IOC). 
Phiri, H., Shirakihara, K. (1999). Distribution and seasonal movement of pelagic fish in southern Lake Tanganyika. Fisheries Research, 41, 63-71. 

Pikitch, E. K., Santora, C., Babcock, E. A., Bakun, A., Bonfil, R., Conover, D. O., …, Sainsbury, K. J. (2004). Ecosystem-based fishery management. Science, 305(5682), 346347. 

Plisnier, P. D., Chitamwebwa, D., Mwape, L., Tshibangu, K., Langenberg, V., Coenen, E. (1999). Limnological annual cycle inferred from physical-chemical fluctuations at three stations of Lake Tanganyika. Hydrobiologia, 407, 45-58. 

Plisnier, P. D., Mgana, H., Kimirei, I., Chande, A., Makasa, L., Chimanga, J., …, Cornet, Y. (2009). Limnological variability and pelagic fish abundance (Stolothrissa tanganicae and Lates stappersii) in Lake Tanganyika. Hydrobiologia, 625, 117-134. 

Plisnier, P. D., Nshombo, M., Mgana, H., Ntakimazi, G. (2018). Monitoring climate change and anthropogenic pressure at Lake Tanganyika. Journal of Great Lakes Research, 44(6), 1194-1208. 

Plumptre, A. J., Davenport, T. R. B., Behangana, M., Kityo, R., Eilu, G., Ssegawa, P., …, Moyer, D. (2007). The biodiversity of the Albertine Rift. Biological Conservation, 134(2), 178-194. 

Prinsloo, J. F., Schoonbee, H. J. (1986). Summer yield of fish in polyculture in Transkei, South Africa, using pig manure with and without formulated feed. South African journal of Animal Science, 16(2), 65-71. 

Prosser, S., Martínez-Arce, A., Elías-Gutiérrez, M. (2013). A new set of primers for COI amplification from freshwater microcrustaceans. Molecular Ecology Resources, 13(6), 1151–1155.  

Purcell, J.E., Arai, M.N. (1997). Interactions of pelagic cnidarians and ctenophores with fish: a review. Hydrobiología, 451(106), 27–44.  

Purcell JE, Uye S, Lo W (2007). Anthropogenic causes of jellyfish blooms and their direct consequences for humans: a review. Mar Ecol Prog Ser, 350, 153-174. 

Ratnasingham, S., Hebert, P. D. N. (2007). BOLD: The Barcode of Life Data System (www.barcodinglife.org). Molecular Ecology Notes, 7, 355-364. 

R Core Team (2018). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R-project.org/

RStudio Team (2016). RStudio: Integrated Development for R.

RStudio, Inc., Boston, MA URL: http://www.rstudio.com/
Sako, A., O’Reilly, C. M., Hannigan, R., Bickford, N., Johnson, R. L. (2005). Variations in otolith elemental compositions of two clupeid species, Stolothrissa tanganicae and Limnothrissa miodon in Lake Tanganyika. Geochemistry: Exploration, Environment, Analysis, 5(1), 91–97.  

Salonen, K., Sarvala, J., Järvinen, M., Langenberg, V., Nuottajärvi, M., Vuorio, K., Chitamwebwa, D. B. R. (1999). Phytoplankton in Lake Tanganyika - Vertical and horizontal distribution of in vivo fluorescence. Hydrobiologia, 407, 89–103. 

Salonen, K., Högmander, P., Langenberg, V., Mölsä, H., Sarvala, J., Tarvainen, A., Tiirola, M. (2012). Limnocnida tanganyicae medusae (Cnidaria: Hydrozoa): A semiautonomous microcosm in the food web of Lake Tanganyika. Hydrobiologia, 690(1), 97–112.  

Sars, P. G. O. (1909). Zoological Results of the Third Tanganyika Expedition, conducted by Dr. W. A. Cunnington, F.Z.S., 1904-1905. Report on the Copepoda. Proceedings of the Zoological Society of London, 79(1), 31–77. 

Sarvala, J., Badende, S., Chitamwebwa, D., Juvonen, P., Mwape, L., Mölsä, H., …, Vuorio, K. (2003). Size-fractionated δ15N and δ13C isotope ratios elucidate the role of the microbial food web in the pelagial of Lake Tanganyika. Aquatic Ecosystem Health and Management, 6(3), 241-250. 

Sarvala, J., Langenberg, V., Salonen, K., Chitamwebwa, D., Coulter, G. W., Huttula, T., …, Mölsä, H. (2006). Fish catches from Lake Tanganyika mainly reflect changes in fishery practices, not climate. Internationale Vereinigung Für Theoretische Und

Angewandte Limnologie: Verhandlungen, 29(3), 1182-1188. 
Scheffer, M., Carpenter, S. R. (2003). Catastrophic regime shifts in ecosystems: Linking theory to observation. Trends in Ecology and Evolution, 18(12), 648–656.   

Scheffer, M., Carpenter, S., & De Young, B. (2005). Cascading effects of overfishing marine systems. Trends in Ecology and Evolution, 20(11), 579-581. 

Schindler, D. E., Carpenter, S. R., Cottingham, K. L., He, X., Hodgson, J. R., Kitchell, J. F., Soranno, P. A. (1996). Food Web Structure and Littoral Zone Coupling to Pelagic Trophic Cascades. Food Webs, 96–105.  

Shannon, C. E. (1948). A Mathematical Theory of Communication. Bell System Technical Journal, 27(3): 379–423. 

Shirakihara, K., Use, K., Kamikawa, S. & Mambona, W. B. (1992). Population changes of sardines in Northern Lake Tanganyika. African Study Monographs, 13, 57-67. 

Simberloff, D. (1995). Why do introduced species appear to devastate islands more than mainland areas? Pacific Science, 49(1), 87-97. 

Smith, V. H. (2003). Eutrophication of freshwater and coastal marine ecosystems: A global problem. Environmental Science and Pollution Research, 10(2), 126–139. 

Smith, V. H., Joye, S. B., & Howarth, R. W. (2006). Eutrophication of freshwater and marine ecosystems. Limnol. Oceanogr, 51(2), 351–355. 

Snoeks, J. (2000). How well known is the ichthyodiversity of the large East African lakes? Advances in Ecological Research, 31, 17-38. 

Stearns, S. C. (1976). Life-History Tactics: A Review of the Ideas. The Quarterly Review of Biology, 51(1), 3-47. 

Tierney, J. (May 16, 2010). Brown Geologists Show Unprecedented Warming in Lake Tanganyika. Retrieved from https://news.brown.edu/articles/2010/05/tanganyika

Vahtera, V., Nyman, E., Seppälä, J. (2002). Identification guide for pelagic zooplankton in Lake Tanganyika. Unpublished. 

Vamos, E., Elbrecht, V., Leese, F. (2017). Short COI markers for freshwater macroinvertebrate metabarcoding. Metabarcoding and Metagenomics, 12(35), 1-22. 

Vandelannoote, A., Deelstra, H., Ollevier, F. (1999). The inflow of the Rusizi River to Lake Tanganyika. Hydrobiologia, 407, 65-73. 

Van der Knaap, M., Kamitenga, D. M., Many, L. N. (2014). Lake Tanganyika fisheries in post- conflict Democratic Republic of Congo. Aquatic Ecosystem Health & Management, 17(1), 34–40. 

Van Steenberge, M., Vanhove, M. P. M., Muzumani Risasi, D., Mulimbwa N’Sibula, T., Muterezi Bukinga, F., Pariselle, A., …,

Snoeks, J. (2011). A recent inventory of the fishes of the north-western and central western coast of Lake Tanganyika (Democratic Republic Congo). Acta Ichthyologica et Piscatoria, 41(3), 201–214.  

Van Zwieten, P. A. M., Roest, F. C., Machiels, M. A. M., Van Densen, W. L. T. (2002). Effects of inter-annual variability, seasonality and persistence on the perception of long-term trends in catch rates of the industrial pelagic purse-seine fishery of northern Lake Tanganyika (Burundi). Fisheries Research, 54(3), 329–348.  

Venables, W. N. & Ripley, B. D. (2002) Modern Applied Statistics with S. Fourth Edition. Springer, New York. ISBN 0-387-95457-0 

Verbeke, J., (1957). Chaoboridae (Diptera, Nematocera) Stades immatures et adultes. Explor. Hydrobiol. Lacs Kivu, Edouard et Albert. Inst. r. Sci. nat. Belge, 3, 185-202. 

Verheyen, E. (2016). Oil extraction imperils Africa’s Great Lakes. Science, 354(6312), 561562. 

Von Westernhagen, H. (1988). 4 Sublethal effects of pollutants on fish eggs and larvae. Fish Physiology, 11(PA), 253–346.  

Watanabe, T. (2000). Lunar cyclic spawning of a mouthbrooding cichlid,cyprichromis leptosoma, in lake Tanganyika. Ichthyological Research, 47(3–4), 307–310.  

Weber, N., Liou, D., Dommer, J., Macmenamin, P., Quiñones, M., Misner, I., …, Hurt, D. E. (2018). Nephele: A cloud platform for simplified, standardized and reproducible microbiome data analysis. Bioinformatics, 34(8), 1411-1413. 

Whitehead, P.J.P. (1985). FAO Species Catalogue. Vol. 7. Clupeoid fishes of the world (suborder Clupeoidei). An annotated and illustrated catalogue of the herrings, sardines, pilchards, sprats, shads, anchovies and wolf-herrings. FAO Fish. Synop. 125(7/1), 1-303.  

Wickham, H., Hester, J., and Winston Chang (2019). devtools: Tools to Make Developing R Packages Easier. R package version 2.0.2. https://CRAN.R-project.org/package=devtools 

Wilson, A. B., Teugels, G. G., Meyer, A. (2008). Marine incursion: The freshwater herring of Lake Tanganyika are the product of a marine invasion into West Africa. PLoS ONE, 3(4), 1-12.  

Winner, R. W., Boesel, M. W., Farrell, M. P. (1980). Insect Community Structure as an Index of Heavy-Metal Pollution in Lotic Ecosystems. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 37(4), 647–655.  

Wood, J., Guth, A. (n.d.). East Africa's Great Rift Valley: A Complex Rift System. Retrieved from https://geology.com/articles/east-africa-rift.shtml

WoRMS Editorial Board (2019). World Register of Marine Species. Available from http://www.marinespecies.org at VLIZ. Accessed 2019-06-01. 

Xu, H., Paerl, H. W., Qin, B., Zhu, G., & Gao, G. (2010). Nitrogen and phosphorus inputs control phytoplankton growth in eutrophic Lake Taihu, China. Limnology and Oceanography, 55(1), 420-432.  

Yang, J., Zhang, X., Zhang, W., Sun, J., Xie, Y., Zhang, Y., …, Yu, H. (2017). Indigenous species barcode database improves the identification of zooplankton. PLOS ONE, 12(10), 1-15. 

Zakrzewski, M., Proietti, C., Ellis, J. J., Hasan, S., Brion, M. J., Berger, B., & Krause, L. (2017). Calypso: A user-friendly web-server for mining and visualizing microbiomeenvironment interactions. Bioinformatics, 33(5), 782–783.

Universiteit of Hogeschool
Master of Biology
Publicatiejaar
2019
Promotor(en)
Prof. Filip Volckaert
Kernwoorden
Share this on: