Morfologische taxonomie en DNA barcoding van een geselecteerde groep nachtvlinders uit Afrika

Johan De Gruyter
Heeft ieder levend wezen een streepjescode?We weten nog steeds niet hoeveel plant- en diersoorten er precies bestaan op aarde, vooral omdat de identificatie ervan zeer moeilijk en specialistenwerk is. Een nieuwe, veelbelovende moleculaire techniek – DNA barcoding – gebruikt een kort stuk van het genetisch materiaal (de DNA barcode), om soorten te identificeren. Maar is DNA barcoding wel zo doeltreffend als men denkt?

Morfologische taxonomie en DNA barcoding van een geselecteerde groep nachtvlinders uit Afrika

Heeft ieder levend wezen een streepjescode?

We weten nog steeds niet hoeveel plant- en diersoorten er precies bestaan op aarde, vooral omdat de identificatie ervan zeer moeilijk en specialistenwerk is. Een nieuwe, veelbelovende moleculaire techniek – DNA barcoding – gebruikt een kort stuk van het genetisch materiaal (de DNA barcode), om soorten te identificeren. Maar is DNA barcoding wel zo doeltreffend als men denkt? Een test met Afrikaanse nachtvlinders werpt licht op de mogelijkheden en beperkingen.

“Een inzicht in de natuur, en alles wat erin leeft is niet alleen een bron voor grote nieuwsgierigheid, maar ook van voldoening.” Deze woorden werden door de bekende natuurdocumentaire-presentator Sir David Attenborough uitgesproken over de verscheidenheid aan levensvormen op aarde, ook wel biodiversiteit genoemd. Mede dankzij zijn inspanningen is de interesse hiervoor de laatste twintig jaar sterk toegenomen. Toch gaat het niet goed met de wereldwijde biodiversiteit, die sinds de industriële revolutie sterk afneemt. Dit is vooral te wijten aan de explosieve toename van de menselijke bevolking en de druk op de omgeving die daarbij ontstaat. Doordat we ons hiervan steeds meer bewust worden, worden er talloze initiatieven ondernomen om de biodiversiteit te beschermen. 2010 was bijvoorbeeld het jaar van de diversiteit, en ook de Nagoya-top in hetzelfde jaar en het nieuwe Europese biodiversiteitsplan getuigen van een toenemende bezorgdheid. Eén van de grootste problemen waar deze initiatieven mee geconfronteerd worden, is dat we niet weten hoe groot de diversiteit eigenlijk is en dus ook niet hoe snel deze verloren gaat. De sterkste afname van de biodiversiteit situeert zich vooral in de tropische gebieden. Deze gebieden herbergen een enorme hoeveelheid plant- en diersoorten die nog ongekend zijn, maar die aan een hoog tempo verdwijnen. Een efficiënte manier om soorten te identificeren en zo de biodiversiteit te catalogiseren en te beschermen is dus van extreem belang.

Waarom DNA barcoding?

Ondanks dat wetenschappers al zo’n 250 jaar bezig zijn met het beschrijven van soorten, zijn er momenteel, naar schatting, slechts 10% van alle soorten beschreven. Dit komt omdat er enorm veel soorten zijn, maar ook doordat  er van elke (nieuwe) soort exemplaren bewaard dienen te worden in een collectie, waarna alle later gevangen exemplaren hiermee vergeleken kunnen worden (dit classificeren van soorten noemt men taxonomie). Dit veroorzaakt vanzelfsprekend praktische problemen. Wanneer veel wetenschappers exemplaren verzamelen bestaat er het risico dat dezelfde soort meerdere keren beschreven wordt onder verschillende namen. Tegelijk zijn er veel soorten die sterk op elkaar gelijken, waardoor het moeilijk is om deze te onderscheiden en te identificeren. Sommige soorten kunnen ook met elkaar kruisen en daardoor een soort tussenvorm (hybride) creëren. Als dan de mannetjes en vrouwtjes binnen een soort er ook nog verschillend uitzien, wordt het helemaal ingewikkeld. Door deze complexiteit zijn er maar een beperkt aantal specialisten die in staat zijn soorten correct te identificeren.

Vanwege deze problemen is men op zoek naar een eenvoudige, nauwkeurige en snelle manier om soorten te identificeren. Een mogelijke oplossing werd door een groep Canadese onderzoekers in 2003 voorgesteld onder de noemer “DNA barcoding”. Het idee achter DNA barcoding is dat de samenstelling van het DNA voor elke soort uniek is, zelfs voor kleine stukjes DNA. Wanneer je de sequentie van dit stukje DNA kent, dan kan je aan de hand hiervan de soort identificeren, net zoals elk product in de supermarkt een unieke streepjescode heeft. Het opzet is om de barcode van alle organismen te bepalen. Op deze manier kunnen niet alleen alle soorten eenvoudig geïdentificeerd worden, maar kunnen ook sneller ‘nieuwe’ (nog niet beschreven soorten) ontdekt worden.

Barcode databanken.

Om die snelle identificaties mogelijk te maken, moeten alle DNA barcodes wel ergens opgeslagen worden en vrij toegankelijk zijn. Zo zijn er twee internationale databanken, GenBank en Barcode Of Life Systems (BOLD). Deze databanken zijn voor iedereen toegankelijk en dienen als referentie voor de barcodes. Iedereen kan hieraan DNA barcodes toevoegen en hieruit DNA barcodes gebruiken. Deze databanken bezitten ook programma’s die je helpen bij het identificeren van de organismen waarvan je de naam niet kent, maar wel de DNA barcode bezit.

Afrikaanse nachtvlinders als test.

In een studie aan de Universiteit Antwerpen werd de efficiëntie van DNA barcoding van Afrikaanse nachtvlinders onderzocht, omdat deze groep een grote soortenrijkdom heeft en tot op heden weinig bestudeerd is. Dankzij het koloniale tijdperk zijn er heel veel exemplaren van deze vlinders aanwezig in musea. De vlinders werden eerst op de traditionele manier, aan de hand van de morfologie, geïdentificeerd. Vervolgens werden de DNA barcodes bepaald. De barcodes werden ingegeven in de online databanken en er werd onderzocht of er sterke overeenkomsten met reeds aanwezige barcodes van gekende soorten werden gevonden. Daarna werden de identificaties aan de hand van de DNA barcodes vergeleken met de identificaties op basis van de morfologie.

Uit de resultaten bleek dat momenteel ongeveer slechts twee derde van de onderzochte vlinders met DNA barcoding geïdentificeerd kunnen worden. Dit is deels te wijten aan fouten in, en onvolledigheid van, de databanken, maar ook aan het feit dat sommige soorten zo nauw verwant zijn aan elkaar waardoor ze aan de hand van hun morfologie niet te onderscheiden zijn. In deze gevallen spreekt men van cryptische soorten. De studie geeft dus ook aan dat DNA barcoding gebruikt kan worden om nog niet beschreven Afrikaanse vlindersoorten op te sporen.

Pas als de online bibliotheken volledig en correct zijn, en dus een volledige catalogus van alle plant- en diersoorten bevatten, zullen de mogelijkheden van DNA barcoding ten volle duidelijk worden.

Nog veel werk aan de winkel!

Natuur en biodiversiteit zijn onlosmakelijk met elkaar verbonden. De achteruitgang van de biodiversiteit stoppen, is om die reden één van de grootste uitdagingen voor de volgende decennia. Hoe snel het aantal soorten afneemt, kan pas bepaald worden als de volledige biodiversiteit gekend is. De ontwikkeling van eenvoudige DNA technieken laat ons hopelijk toe om in de nabije toekomst het catalogiseren en classificeren van alle levende organismen te versnellen om op die manier bij te dragen tot het stoppen van de achteruitgang van de biodiversiteit van onze aarde.

Bibliografie

Bibliografie:

Geraadpleegde websites:

http://www.barcodinglife.com/

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/

http://www.afromoths.net/

http://www.africanmoths.com/

Geraadpleegde artikels:

Ball, S.L. & Armstrong, K.F. (2006) DNA barcodes for insect pest identification: a test case with tussock moths (Lepidoptera: Lymantriidae). Canadian Journal of Forest Research 36: 337–350

Barber, P., Boyce, S.L. (2006) Estimating diversity of Indo-Pacific coral reef stomatopods through DNA barcoding of stomatopod larvae. Proceedings of the Royal Society B-Biological Science 273:2053–2061

Blaxter, M., Mann, J., Chapman, T., Thomas, F., Whitton, C., Floyd, R., Abebe, E. (2005) Defining operational taxonomic units using DNA barcode data. Philosophical Transaction of the Royal Society London B Biological Science 360: 1935-1943

Burgess, N., Hales, D.J., Underwood, E., Dinerstein, E., Olson, D., Itoua, I., Schipper, J., Ricketts, T. & Newman, K. (2004) Terrestrial Ecoregions of Africa and Madagascar A conservation assessment. Island Press, Washington

Burns, J.M., Janzen, D.H., Hajibabaei, M., Hallwachs, W., Hebert, P.D.N. (2008) DNA barcodes and cryptic species of skipper butterflies in the genus Perichares in Area de Conservacion Guanacaste, Costa Rica. Proceedings of the National Academy of Science USA 105: 6350-6355.

Brower, A.V.Z. (2006) Problems with DNA barcodes for species delimitation: ‘ten species’ of Astraptes fulgerator reassessed (Lepidoptera: Hesperiidae). Systematics and Biodiversity 4: 127–132

Brower, A.V.Z. (2010) Alleviating the taxonomic impediment of DNA barcoding and setting  bad precedent: names for ten species of Astraptes fulgerator (Lepidoptera: Hesperiidae: Eudaminae) with DNA–based diagnoses. Systematics and Biodiversity 8: 485–491

Brown, J.W., Segura, R., Santiago-Jiménez, Q., Rota, J. & Heard, T.A. (2011). Tortricid moths reared from the invasive weed Mexican Palo Verde, Parkinsonia aculeata, with comments on their host specificity, biology, geographic distribution, and systematics. Journal of insect science 11: 1-17

Carlson, S.D., Smith, J.S. & Stanley, J.M. (1968) Moth visual potentials in response to middle UV-radiation. Experientia 24: 289

Davis, D.R. & De Prins, J. (2011) Systematics and biology of the new genus Macrosaccus with descriptions of two new species (Lepidoptera, Gracillariidae). ZooKeys 82: 29-82

Decaëns, T. & Rougerie, R. (2008) Descriptions of two new species of Hemileucinae (Lepidoptera: Saturniidae) from the region of Muzo in Colombia - evidence from morphology and DNA barcodes. Zootaxa 1944: 34-52

De Prins, W. (1981) Genitalia van Lepidoptera prepareren en afbeelden. Entomobrochure 1, tweede editie.

DeWaard, J.R., Hebert, P.D.N. & Humble, L.M. (2011) A Comprehensive DNA Barcode Library for the Looper Moths (Lepidoptera: Geometridae) of British Columbia, Canada. PLoS ONE 6(3): 1-6

DeWaard, J.R., Mitchell, A., Keena, M.A., Gopurenko, D., Boykin, L.M., Armstrong, K.F., Pogue, M.G., Lima, J., Floyd, R., Hanner, R.H. and Humble, L.M. (2010).Towards a global barcode library for Lymantria (Lepidoptera: Lymantriinae) tussock moths of biosecurity concern. PLoS ONE 5: 1-10

Dittrich, G., Conlong, D.E. & Mitchell, A. (2006) Genetic diversity of Sturmiopsis parasitica (Curran) (Diptera: Tachinidae). Annales de la Société entomologique de France 42, 325–329

Erwin T.L. (1982) Tropical forests: their richness in Coleoptera and other arthropod species. Coleopt Bull 36: 74-75

Fay, M.F. (2010) Marking the end of the international year of biodiversity. Botanical Journal of the Linnaeus Society 164(4):337–341

Fibiger, M. & Lafontaine, J.D., (2005) A review of the higher classification of the Noctuoidea (Lepidoptera) with special reference to the Holarctic fauna. Esperiana 11: 7–92

Floyd R., Abebe E., Papert A. & Blaxter, M. (2002) Molecular barcodes for soil nematode identification. Molecular Ecology 11, 839–850

Gilson, G. (1906) Un nouveau médium solifiable pour le montage des préparations microscopiques. La Cellule, 23: 425-432

Hajibabaei, M., Janzen, D.H., Burns, J.M., Hallwachs, W., Hebert, P.D.N. (2006) DNA barcodes distinguish species of tropical Lepidoptera. Proceedings of the Natural Academy Science USA 103: 968-971.

Hammond, P. (1992) Species inventory. In Global biodiversity: status of the earth’s living resources (ed. B. Groombridge), pp. 17–39. London: Chapman & Hall.

Hawksworth, D. L. & Kalin-Arroyo, M. T. (1995) Magnitude and distribution of biodiversity. In Global biodiversity assessment, Cambridge University Press: 107–191

Hausmann, A., Haszprunar, G. & Hebert P.D.N. (2011) DNA Barcoding the Geometrid Fauna of Bavaria (Lepidoptera): Successes, Surprises, and Questions. PLoS ONE 6(2): 1

Hebb, R.G., ed. (1907) A summary of current researches relating to zoology and botany (principally invertebrate and cryptogamia). Journal of the Royal Microscopical Society: 501

Hebert P.D.N., Cywinska A., Ball S.L., DeWaard J.R. (2003) Biological identifications through DNA barcodes. Proceedings of the Royal Society B-Biological Science 270:313–321

Hickerson M.J., Meyer C.P., Moritz C. (2006) DNA barcoding will often fail to discover new animal species over broad parameter space. Systematic Biology, 55: 729–739

Holloway, J. D. (1985) The moths of Borneo (part 14): Family Noctuidae: subfamilies Euteliinae, Stictopterinae, Plusiinae, Pantheinae. Malayan Nature Journal 38: 157–317

Holloway, J. D. (1998). The classification of the Sarrothripinae, Chloephorinae, Camptolominae and Nolinae as the Nolidae (Lepidoptera: Noctuoidea). Quadrifina 1: 247–276

Hosagoudar, S.R. &  Manjunatha, H.B. (2011). Picosecond UV laser induced morphological, biochemical and biological changes in Bombyx mori. Iranian journal of radiation research 9: 127-137

Janzen, D.H., Hajibabaei, M., Burns, J.M., Hallwachs, W., Remigio, E. & Hebert, P.D.N. (2005) Wedding biodiversity inventory of a large and complex Lepidoptera fauna with DNA barcoding. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences 360: 1835–1845

Jarman, S. N. & Elliott, N. G. (2000) DNA evidence for morphological and cryptic Cenozoic speciations in the Anaspididae, ‘living fossils’ from the Triassic. J. Evol. Biol. 13: 624–633.

Joomun, N., Ganeshan, S., & Dookum-Saumtally, A. (2012) Identification of three armyworm species (Lepidopter: Noctuidae) using DNA barcodes and restrictive enzyme digestion. International Sugar Journal 114: 344-349

Kimura, M. (1980). A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. Journal of Molecular Evolution 16:111-120

Kitching, I.J. & Rawlins, J.E. (1999) Lepidoptera, moths and butterflies. 1. Evolution, systematics and biogeography. Handbook of Zoology 4(35) Berlin

Knowlton, N. 1993 Sibling species in the sea. Annual Review of Ecololgy Systematics 24: 189–216.

Kordali, S., Cakir, A., Ozer, H., Cakmakci, R., Kesdek, M. & Mete, E. (2008). Antifungal, phytotoxic and insecticidal properties of essential oil isolated from Turkish Origanum acutidens and its three components, carvacrol, thymol and p-cymene. Bioresource Technology 99(18): 8788-8795

Lafontaine, J.D. & Fibiger, M. (2006) Revised higher classification of the Noctuoidea (Lepidoptera). Canadian Entomologist 138: 610–635

Lukhtanov, V. A., Sourakov, A., Zakharov, E. V. & Hebert, P. D. N. (2009) DNA barcoding Central Asian butterflies: increasing geographical dimension does not significantly reduce the success of species identification. Molecular Ecology Resources 9(5): 1302-

May R.M. (1990) How many species? Phil Trans R Soc Lond B 330: 293-304

Meyer C.P. & Paulay G. (2005). DNA barcoding: error rates based on comprehensive sampling. PLoS Biology 3: 422

Miller, J.S. (1991) Cladistics and classification of the Notodontidae (Lepidoptera, Noctuoidea) based on larval and adult morphology. Bulletin of the American Natural History Museum 204: 1-230

Mitchell, A., Mitter, C. & Regier, J. C. (2006) Systematics and evolution of the cutworm moths (Lepidoptera: Noctuidae): evidence from two protein-coding nuclear genes. Systematic Entomology, 31, 21–46

Mitchell A. (2008) DNA barcoding demystified. Austrian Journal of Entomology 47:169–173

Nilsson, R.H., Ryberg, M., Kristiansson, E. Abarenkov, K., Larsson K.H. & kõljalg, U. (2006) Taxonomic reliability of DNA sequences in public sequence databases: a fungal perspective. PLoS ONE 1: e59.

Ramsuran, V. (2004) A test of DNA barcoding as a species diagnostic in insects. Unpublished Honours Thesis. School of Molecular and Cellular Biosciences, University of KwaZulu-Natal, South Africa

Rodney N. Nagoshi, N.R., Brambila, J. & Meagher, L.R. (2010) Use of DNA barcodes to identify invasive armyworm Spodoptera species in Florida. Journal of insect science 11: 154

Nagy, Z.T., Breman, F.C. & Dall’asta, U. (2010) DNA barcoding of museum specimen of Lymantriidae preserved in the Royal Museum for Central Africa. Entomologica romanica 15: 11-16

Nielsen, E.S., Edwards, E.D. & Rangsi, T.V. (1996). Checklist of the Lepidoptera of Australia. CSIRO, Australia.

Olson, M., Hood. L., Cantor, C. & Botstein, D. (1989) A common language for physical mapping of the human genome. Science 245(4925):1434–1435

Packer, L., Gibbs, J., Sheffield, C., Hanner, R. (2009) DNA barcoding and the mediocrity of morphology. Molecular Ecology Resources 9:42-50

Ratnasingham, S. & Hebert P.D.N. (2007). BARCODING BOLD: The Barcode of Life Data System (www.barcodinglife.org). Molecular Ecology Notes

Robinson, G.S. (1976) The preparation of slides of Lepidoptera genitalia with special reference to the Microlepidoptera. Entomologist’s gazette 27: 127-132

Roe, A.D. & Sperling, F.A.H. (2007) Patterns of evolution of mitochondrial cytochrome c oxidase I and II DNA and implications for DNA barcoding. Molecular phylogenetics and evolution 44: 325-345

Savage J.M. (1995) Systematics and the biodiversity crisis. BioScience 45: 673-679

Scataglini, M.A., Lanteri, A.A. & Confalonieri, V.A. (2006). Diversity of boll weevil populations in South America: a phylogeographic approach. Genetica 126: 353–368.

Schindel, D.E., Miller, S.E. (2005) DNA barcoding a useful tool for taxonomists. Nature, 435: 17.

Scotland, R., Hughes, C., Bailey, D. & Wortley, A. (2003) The Big Machine and the much-maligned taxonomist. Systematics and Biodiversity 1: 139–143

Segerer, A.H., Haslberger, A. & Grünewald, T. (2011) Occurrence of Olethreutes subtilana (Falkovitsh, 1959) in Central Europe uncovered by DNA barcoding (Tortricidae: Olethreutinae). Nota Lepidopterologica 33: 209-218

Smith, M.A., Fisher, B.L., Hebert, P.D.N. (2005) DNA barcoding for effective biodiversity  assessment of a hyperdiverse arthropod group: the ants of Madagascar. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci 360:1825–1834

Smith, M.A., Woodley, N.E., Janzen, D.H., Hallwachs, W., Hebert, P.D.N. (2006) DNA barcodes reveal cryptic host specificity within the presumed polyphagous members of a genus of parasitoid flies (Diptera: Tachinidae). Proc Natl Acad Sci USA 103:3657–3662

Soković, M.D., Vukojević, J., Marin, P.D., Brkić, D.D., Vajs, V. & van Griensven, L.J. (2009) Chemical Composition of Essential Oils of Thymus and Mentha Species and Their Antifungal Activities. Molecules 14(1): 238-249

Stork, N.E. (1993) How many species are there? Biodivers Conserv 2: 215-232.

Sutrisno, H. (2012) Molecular Phylogeny of Indonesian Armyworm Mythimna Guenée (Lepidoptera: Noctuidae: Hadeninae) Based on COI Gene Sequences. Hayati journal of biosciences. 19: 65-72

Tamura, K., Peterson, D., Peterson, N., Stecher, G., Nei, M., & Kumar, S. (2011) MEGA5: Molecular Evolutionary Genetics Analysis using Maximum Likelihood, Evolutionary Distance, and Maximum Parsimony Methods. Molecular Biology and Evolution 28: 2731-2739

Tautz, D., Arctander, P., Minelli, A., Thomas, R.H., Vogler, A.P. (2003) A plea for DNA taxonomy. Trends in Ecology & Evolution, 18: 70–74

Vaglia, T., Haxaire, J., Kitching, I. J., Meusnier, I. & Rougerie, R. (2008) Morphology and DNA barcoding reveal three cryptic species within the Xylophanes neoptolemus and loelia species-groups (Lepidoptera: Sphingidae). Zootaxa 1923: 18-36

Van Kooten, G.C., Blute, E.H., Sinclair, A.R.E. (eds) (2001) Conserving nature’s diversity. Ashgate, Hampshire

Van Langevelde, F., Ettema, J.A., Donners, M., De Vries, M.F.W. & Groenendijk, D. (2011) Effect of spectral composition of artificial light on the attraction of moths. Biological Conservation 144: 2274–2281

Velzen, R.V., Weitschek, E., Felici, G. & Bakker, F.T. (2012) DNA barcoding of recently diverged species: relative performance of matching methods. Plos One 7(1): e30490

Vogler, A.P. & Monaghan, M.T. (2007) Recent advances in DNA taxonomy. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research 45: 1–10

Wahlberg, N. & Wheat, C.W. (2008) Genomic outposts serve the phylogenomic pioneers: designing novel nuclear markers for genomic DNA extractions of Lepidoptera. Systematic Biology 57: 231-242

Waugh, J. (2007) DNA barcoding in animal species: progress, potential and pitfalls. Bioessays 29: 188–197

Wilson, J., Rougerie, R., Schonfeld, J., Janzen, D., Hallwachs, W., Hajibabaei, M., Kitching, I., Haxaire, J. and Hebert, P. (2011) When species matches are unavailable are DNA barcodes correctly assigned to higher taxa? An assessment using sphingid moths. BMC Ecology 11: 18

Winston, J.E. (1999) Describing Species: Practical Taxonomic Procedure for Biologists. Columbia University Press, New York

Wilson, E.O. (2000) A global map of biodiversity. Science 289: 2279

Wheeler Q.D. (2005) Losing the plot: DNA ‘barcodes’ and taxonomy. Cladistics, 21: 405–407

Zahiri, R., Lafontaine, D., Holloway, J.D., Kitching, I.J., Schmidt, B.C., Kaila, L. & Wahlberg, N. (2012 b) Major lineages of Nolidae (Lepidoptera, Noctuoidea) elucidated by molecular phylogenetics. Cladistics 1: 1–23

Zahiri, R., Holloway, J.D., Kitching, I.J., Lafontaine, D., Mutanen, M., Wahlberg, N. (2012 a) Molecular phylogenetics of Erebidae (Lepidoptera, Noctuoidea). Systematic Entomology 37: 102–124

Zahiri, R., Kitching, I.J., Lafontaine, J.D., Mutanen, M., Kaila, L., Holloway, J.D. & Wahlberg, N. (2010) A new molecular phylogeny offers hope for a stable family-level classification of the Noctuoidea (Lepidoptera). Zoologica Scripta 40: 158–173

Zahiri, R., Lafontaine, J. D., Holloway, J. D., Kitching, I. J., Schmidt, B. C., Kaila, L. and Wahlberg, N. (2012) Major lineages of Nolidae (Lepidoptera, Noctuoidea) elucidated by molecular phylogenetics. Cladistics. doi: 10.1111/cla.12001

Publicaties gebruikt voor de identificaties:

Bart, M.A. (1902) The moths of South Africa (pt. II). Annals of The South African Museum 2: 255-446

Behounek, G., Hacker, H. & Speidel, W. (2010) Revision of the genus Oraesia Guenée, 1852 (Old World) and related genera (Lepidoptera, Noctuoidea, Noctuidae, Calpinae). Esperiana memoir 5: 243-293

Bethune-Baker, G.T. (1911) Descriptions of new species of Lepidoptera from tropical Africa. Annals and Magazine of Natural History 8: 506-542

Brown, E.S. & Dewhurst, C.F. (1975) The genus Spodoptera in Africa and the Near East. Bulletin of Entomological Research 65: 221-262.

Butler, A.G. (1879) Illustrations of typical specimen of Lepidoptera Heterocera in the collection of the british museum. Annals of the British Museum 3: 1-152

De Freina, J.J. (2010) Über das Artenspektrum der Gattung Creatonotos Hübner, 1816 auf der Arabischen Halbinsel mit einer Revision der afrotropischen Creatonotos leucanioides

Holland, 1893-Artengruppe (Lepidoptera: Arctiidae, Spilosominae) Esperiana 15: 423-432

Derra G. & Schreier H.P. (1990) Beitrag zur Noctuidae - Fauna der Türkei (Lepidoptera). Esperiana 1: 393-402

Dubatolov, V.V. & Zolotuhin, V.V. (2011) Does Eilema Hübner, [1819] (Lepidoptera, Arctiidae, Lithosiinae) present one or several genera? EUROASIAN ENTOMOLOGICAL JOURNAL 10(3): 367–379 + 380 + VII

Durante, A. (2009) Revision of the Afrotropical species of Asura Walker, 1845 (Lepidoptera, Arctiidae, Lithosiinae), with the description of a new genus. Zootaxa 2280: 27-52

Ebert, G. & Hacker, H. (2002) Beitrag zur Fauna der Noctuidae des Iran: Verzeichnis der Bestände im Staatlichen Museum für  Naturkunde Karlsruhe, taxonomische Bemerkungen und Beschreibung neuer Taxa (Noctuidae,  Lepidoptera). Esperiana 9: 237-409

Fibiger, M. (1990) Noctuidae Europaeae, Volume 1: Noctuinae I. Apollo Books, Londen

Fibiger, M. (1993) Noctuidae Europaeae, Volume 2: Noctuinae II. Apollo Books, Londen

Fibiger, M. (1997) Noctuidae Europaeae, Volume 3: Noctuinae III. Apollo Books, Londen

Fibiger, M. & Hacker, H. (2002) The Eublemma HÜBNER, [1821] species of Yemen, with description of ten new species (Lepidoptera,  Noctuidae, Eublemminae) (Part 1). Esperiana 9: 481-510

Fibiger, M. & Hacker, H. (2004) The Eublemma HÜBNER, [1821] species of Yemen, with description of six new species (Lepidoptera, Noctuidae, Eublemminae) (Part 2). Esperiana 10: 692-720

Fibiger, M. & Hacker, H. (2007) Noctuidae Europaeae, Volume 9: Amphipyrinae, Condicinae, Eriopinae, Xyleninae: Caradrinini. Entomological press, Londen

Fibiger, M. & Lafontaine, J.D. (2005) A review of the higher classification of the Noctuoidea (Lepidoptera) with special reference to the Holarctic fauna. Esperiana 11: 1-205

Fibiger, M., Ronkay, L., Steiner, A. & Zilli, A. (2009) Noctuidae Europaeae, Volume 11: Pantheinae - Bryophilinae Acronyctinae, Bryophilinae. Entomological press, Londen.

Fibiger, M., Ronkay, L., Yela, J.L. & Zilli, A. (2010) Noctuidae Europaeae, Volume 12: Rivulinae – Microoctuinae. Apollo books, Londen

Goater, B. (1994) The genus Earias Hübner (1825) (Lepidoptera, Noctuidae) in Britain and Europe. Entomologists record 106: 233-239

Goodger, D.E. &  Watson, A. (1995) The Afrotropical Tiger-Moths. An illustrated catalogue, with generic diagnoses and species distribution, of the Afrotropical Arctiinae (Lepidoptera: Arctiidae). Apollo books, Londen

Hacker, H. (1999) Description of new Noctuoidea (Lepidoptera) species from the Arab Republic of Yemen and list of palearctic relicts of the high Asir mountain chain (2500-3700m) with notes on some Arabian taxa. Esperiana 7: 321-342

Hacker, H. (2001) Fauna of the Nolidae and Noctuidae of the Levante with descriptions and taxonomic notes (Lepidoptera, Noctuoidea) Appendix: Revision of the genus Clytie Hübner, 1823. Esperiana 8: 7-398

Hacker, H., Aulombard, F., Bischof, A., Bittermann, J., Fibiger, M. & Schreier, H.P (2001) Lepidoptera of Yemen Arab Republic, collected during three expeditions in 1996, 1998 and 2000. Esperiana 8: 597-632

Hacker, H. & Fibiger, M. (2001) Description of new Noctuoidea (Lepidoptera) species from the Arabian Peninsula and with other taxonomic notes. Esperiana 8: 585-596

Hacker, H. & Fibiger, M. (2006) Updated list of Micronoctuidae, Noctuidae (s.l.), and Hyblaeidae  species of Yemen,  collected during three expeditions in 1996, 1998 and 2000,  with comments and descriptions of species. Esperiana 12: 75-166

Hacker, H., Legrain, A. & Fibiger., M. (2008) Revision of the genus Acontia (OCHSENHEIMER, 1816) and the tribus Acontiini GUENÉE, 1841 (Old World) (Lepidoptera: Noctuidae: Acontiinae). Esperiana 14: 1-545

Hacker, H. & Saldaitis, A. (2010) Noctuidae of the Socotra Archipelago (Yemen) with notes on the fauna of the southern Arabian Peninsula (Lepidoptera, Noctuoidea). Esperiana memoir 5: 172-242

Hacker, H. & Schmitz, W. (1996) Fauna und Biogeographie der Noctuidae des makaronesischen Archipels  (Lepidoptera). Esperiana 4: 167-221

Hacker, H., Schreier, H.P. & Aistleitner, E. (2010) Noctuidae of Cape Verde Islands (Lepidoptera, Noctuoidea). Esperiana memoir 5: 7-96

Hacker, H., Schreier, H.P. & Goater, B. (2012) Revision of the tribe Nolini of Africa and the Western Palaearctic Region (Lepidoptera, Noctuoidea, Noctuidae, Nolinae). Esperiana 17: 1-614

Hampson, G.F. (1910) Zoological collections from northern Rhodesia and adjacent territories: Lepidoptera: Phalaenae. Proceedings of The Zoological Society of London 1910: 388-510

Hampson, G.F. (1912) Catalogue of the Noctuidae in the collection of the british museum. Annals of the british museum volume XI: 1-756

Hampson, G.F. & Bart, M.A. (1905) The moths of south Africa (volume III). Annals of the South African Museum III: 389-438

Häuser, C.L. & Boppré, M. (1997) A revision of the Afrotropical taxa of genus Amerila Walker (Lepidoptera: Arctiidae). Systematic Entomology 22: 1-44

Hausmann, A. & Hacker, H. (2010) Noctuidae collected by Karlheinz Politzar in Bogué, Mauritania (Lepidoptera, Noctuoidea). Esperiana memoir 5: 97-168

Holloway, J.D. (1989) The moths of Borneo: Family Noctuidae, trifine subfamilies: Noctuinae, Heliothinae, Hadeninae, Acronictinae, Amphipyrinae, Agaristinae. Malayan Nature Journal 42: 57-226.

Holloway, J.D. (2003) The moths of Borneo: Part 18: Nolidae. Malaysian Nature Society, Kuala Lumpur

Karisch, T. & Dall'Asta, U. (2010) ‘New species and subspecies of Cyana Walker, 1854  (Lepidoptera, Arctiidae, Lithosiinae) from the collection of the Musée royal de l’Afrique centrale ’. Journal of Afrotropical Zoology 6: 117-127. 

Kiriakoff, S. G. (1962) Notodontidae africains nouveaux (Lepidoptera). Annalen van het Koninklijk museum voor Midden-Afrika, Tervuren.

Kühne, L., (2007) Beschreibung neuer Flechtenbärenarten aus Afrika nebst taxonomischen Anmerkungen (Arctiidae: Lithosiinae). Esperiana memoir 3: 353-394

Kühne, L. (2010) Taxonomische Ergebnisse der Bearbeitung der Nachtfalterfauna des südlichen Afrikas (Lepidoptera, Noctuoidea). Esperiana memoir 5: 433-456

László, G.M., Ronkay, G. & Witt, T.J. (2010) Contribution to the Nolinae (Lepidoptera, Noctuidae) fauna of North Thailand. Esperiana 15: 7-126

Lehmann, L., Hacker, H., Kallies, A., Kljutschko, Z. & Petersen, M. (1998) Noctuoidea (Lepidoptera) aus Zentralasien. Esperiana 6: 472-532

Malicky, H. (1992) Faunistische Meldungen von Lepidopteren aus Griechenland und Zypern   Esperiana 3: 391-408

Mey, W. (1998) Contribution to the Noctuidae (Lepidoptera) fauna of Tibet and the adjacent regions (I.) (Lepidoptera). Esperiana 6: 67-184

Nagy, Z.,  Dall'Asta, U. & Breman, F. (2009) ‘DNA barcoding of museum specimen of Lymantriidae preserved in the Royal Museum for Central Africa’. Rokosy, L. (ed), Entomologica romanica 15: 11-16

Nupponen K. & Fibiger, M. (2006) Additions and corrections to the list of Bombyces, Sphinges and Noctuidae of the Southern Ural Mountains. Part I. (Lepidoptera: Lasiocampidae, Lemoniidae, Sphingidae, Notodontidae, Noctuidae, Pantheidae, Lymantriidae, Nolidae, Arctiidae). Esperiana 12: 176-196

Pinhey, E.C.G. (1975) Moths of southern Africa. Descriptions and colour illustrations of 1183 species. Tafelberg, Cape town

Rungs, C.H. (1955) Contribution a l’étude de Leucania auct. De Madagascar (Lepid. Phalaenidae Hadeninae). Memoires de l’institut scientific de Madagascar Serie E, Tome VI: 6-108

Tams W. H. T. & Bowden J. (1953). A Revision of the African Species of Sesamia Guenée and related Genera (Agrotidae-Lepidoptera). Bulletin of Entomological Research, 43: 645-678

Venette, R.C., Davis, E.E., Zaspel, J., Heisler, H. & Larson, M. (2003) Mini Risk Assessment Egyptian cotton leafworm, Spodoptera littoralis Boisduval [Lepidoptera: Noctuidae]. Department of Entomology, University of Minnesota.

Walsh, J.B. & Lafontaine, J.D. (2010) A review of the subfamily Anobinae with the description of a new species of Baniana Walker from North and Central America (Lepidoptera, Erebidae, Anobinae). Zookeys 39: 3-11

Universiteit of Hogeschool
Evolutie- en Gedragsbiologie
Publicatiejaar
2013
Kernwoorden
Deel deze scriptie