Combatting body odor by means of microbial transplantations

Murielle Meunier
Last van zweetgeur? Probeer eens een okseltransplantatie.door Chris Callewaert, Frederiek Maarten Kerckhof, Tom Van De Wiele, Nico Boon en Murielle MeunierEen lichaamsgeurtje vlak voor dat ene stresserende examen, tijdens de file op een warme zomerdag of wanneer je je moest haasten om je trein te halen, het overkomt ons allemaal wel eens. Maar, de ene persoon kan er al wat meer last van hebben dan de andere. Sommige mensen lijden namelijk aan excessieve geurproductie, dit houdt in dat je meer stinkt dan iemand anders. Ligt dit wederom aan een onfortuinlijke verdeling van onze genen?

Combatting body odor by means of microbial transplantations

Last van zweetgeur? Probeer eens een okseltransplantatie.

door Chris Callewaert, Frederiek Maarten Kerckhof, Tom Van De Wiele, Nico Boon en Murielle MeunierEen lichaamsgeurtje vlak voor dat ene stresserende examen, tijdens de file op een warme zomerdag of wanneer je je moest haasten om je trein te halen, het overkomt ons allemaal wel eens. Maar, de ene persoon kan er al wat meer last van hebben dan de andere. Sommige mensen lijden namelijk aan excessieve geurproductie, dit houdt in dat je meer stinkt dan iemand anders. Ligt dit wederom aan een onfortuinlijke verdeling van onze genen? Nee, het antwoord ligt verscholen in de bacteriële gemeenschap die in je oksel leeft.

Iedereen wil Staphylococcus spp.Deze bacteriële gemeenschap, of je microbioom, is namelijk uniek en vrij stabiel doorheen de tijd. Hoewel er binnen deze commune verschillende soorten leven, kunnen we twee dominante groepen onderscheiden: Staphylococcus spp. en Corynebacterium spp. Deze laatste categorie is de boosdoener in de okselgeurproductie. Steriel zweet produceert namelijk helemaal geen geur. Het zijn de bacteriën in je zweet die de aanwezige bestandsdelen omzetten in vluchtige componenten, die je vervolgens kan ruiken.

Er werd aangetoond dat hoe hoger de soortendiversiteit in je oksel is, en hoe groter het aandeel aan Corynebacterium spp., hoe meer kans je hebt om onaangenaam te ruiken. De bewaarengel van een fijne lichaamsgeur is Staphylococcus spp. Zelf dragen ze namelijk weinig bij aan de okselgeurproductie en produceren ze componenten, genaamd antimicrobiële peptiden, die toxisch zijn voor andere bacteriën. Zo doden ze hun concurrenten af, en verlagen ze daarbij onwetend de okselgeurproductie.

De mythe is bevestigd: Vrouwen ruiken beter dan mannenWat iedereen stiekem al dacht, is nu ook wetenschappelijk bevestigd. Vrouwen ruiken beter dan mannen. Ze bezitten dan ook dubbel zoveel staphylococci en de helft van corynebacteria in vergelijking met mannen. Aan de andere kant heeft het vrouwelijke geslacht wel psychologisch meer last van de geurtjes die ze verspreidt dan haar mannelijke wederhelft.

De behandelingGelukkig ben je echter niet gedoemd om je hele leven als een luchtvervuiler door te gaan, want er zijn veranderingen mogelijk in de samenstelling van je microbioom. Deze veranderingen vinden soms spontaan plaats door een verandering in omgeving of hormonenproductie. Nu is het echter ook mogelijk om deze kunstmatig te induceren via een okseltransplantatie. Deze behandeling houdt concreet in dat de bestaande microbiota van de kaart worden geveegd door middel van een antibioticumbehandeling, en worden vervangen door een nieuw microbieel ecosysteem, verkregen van een donor. Dit donortransplant is op voorhand gescreend op zijn microbiële samenstelling, waarbij de donoren met een leeuwendeel aan Staphylococcus spp. worden geselecteerd voor participatie. Dit maakt het mogelijk kunstmatig een microbiële gemeenschap te creëren die een groot aandeel heeft aan Staphylococcus, en bijgevolg een laag aandeel aan de groep die de grootste bijdrage geeft aan zweetgeur: Corynebacterium spp. Zodra het donortransplant op de huid terecht komt, heeft deze vrij spel om de oksel te gaan koloniseren en ontstaat er een nieuw microbieel evenwicht, dat minder geur produceert dan voordien.

Pas je kledij aanNaast deze transplantatie kan je je eigen okselgeur ook beïnvloeden door de juiste kleding te kiezen. Bacteriën kunnen namelijk een rit in je wasmachine overleven en groeien op je kledij. Door het dragen van wol en katoen, kan je je persoonlijk kweekje maken van Staphylococcus spp. Aangezien dit de bacteriën zijn die een goede lichaamsgeur stimuleren, wordt het aangeraden aan behandelde patiënten om over te schakelen op deze types kledij.

MethodeIn deze studie werden 189 kandidaten gescreend op de samenstelling van hun okselmicrobioom. Hieruit werden elf personen geselecteerd voor behandeling, waarbij ze achtereenvolgens een antibioticakuur, een okseltransplantatie en een opvolging van drie weken ontvingen. De opvolging gebeurde via moleculaire analyse van het okselmicrobioom op vastgelegde staalmomenten met DGGE-analyse. Hierbij wordt de ‘fingerprint’ van je oksel geconstrueerd (Fig. 1), waarbij elk oplichtend bandje, een andere bacteriële soort in je oksel vertegenwoordigt. Zo kan het effect van de transplantatie op de soortensamenstelling gemonitord worden. Na de behandeling werd er bij de patiënten een aanrijking van de Staphylococcus spp. gemeenschap en een bijhorende verbetering van de lichaamsgeur waargenomen.

Dus berg die liters deodorant die u jaarlijks onze atmosfeer inspuit maar op. De okseltransplantatie biedt namelijk een soelaas om geurproductie te verminderen op een natuurlijk wijze, waardoor er minder hoeft gegrepen te worden naar deodoranten, antiperspiranten, of chirurgische ingrepen zoals botox of hydrosuctie.

Bibliografie

Aas J, Gessert CE, Bakken JS (2003) Recurrent Clostridium difficile colitis: Case series involving 18 patients treated with donor stool administered via a nasogastric tube. Clin Infect Dis 36 (5):580-585. doi:Doi 10.1086/367657Akiyama H, Morizane S, Yamasaki O, Oono T, Iwatsuki K (2003) Assessment of Streptococcus pyogenes microcolony formation in infected skin by confocal laser scanning microscopy. J Dermatol Sci 32 (3):193-199. doi:Doi 10.1016/S0923-1811(03)00096-3Austin C, Ellis J (2003) Microbial pathways leading to steroidal malodour in the axilla. J Steroid Biochem 87 (1):105-110. doi:Doi 10.1016/S0960-0790(03)00387-XBarzantny H, Brune I, Tauch A (2012) Molecular basis of human body odour formation: insights deduced from corynebacterial genome sequences. Int J Cosmetic Sci 34 (1):2-11. doi:DOI 10.1111/j.1468-2494.2011.00669.xBeier K, Ginez I, Schaller H (2005) Localization of steroid hormone receptors in the apocrine sweat glands of the human axilla. Histochem Cell Biol 123 (1):61-65. doi:DOI 10.1007/s00418-004-0736-3Benohanian A (2001) Antiperspirants and deodorants. Clin Dermatol 19 (4):398-405. doi:Doi 10.1016/S0738-081x(01)00192-4Bijland LR, Bomers MK, Smulders YM (2013) Smelling the diagnosis A review on the use of scent in diagnosing disease. Neth J Med 71 (6):300-307Bojar RA, Holland KT (2002) Review: the human cutaneous microflora and factors controlling colonisation. World J Microb Biot 18 (9):889-903. doi:Doi 10.1023/A:1021271028979Brudzewski K, Osowski S, Pawlowski W (2012) Metal oxide sensor arrays for detection of explosives at sub-parts-per million concentration levels by the differential electronic nose. Sensor Actuat B-Chem 161 (1):528-533. doi:DOI 10.1016/j.snb.2011.10.071Bull-Otterson L, Feng W, Kirpich I, Wang Y, Qin X, Liu Y, Gobejishvili L, Joshi-Barve S, Ayvaz T, Petrosino J, Barker D, Kong M, McClain C, Barve S (2013) Metagenomic Analyses of Alcohol Induced Pathogenic Alterations in the Intestinal Microbiome and the Effects of Lactobacillus Rhamnosus Gg Treatment. Alcohol Clin Exp Res 37:290a-290aBunte G, Hurttlen J, Pontius H, Hartlieb K, Krause H (2007) Gas phase detection of explosives such as 2,4,6-trinitrotoluene by molecularly imprinted polymers. Anal Chim Acta 591 (1):49-56. doi:DOI 10.1016/j.aca.2007.02.014Callewaert C, Kerckhof FM, Granitsiotis MS, Van Gele M, Van de Wiele T, Boon N (2013a) Characterization of Staphylococcus and Corynebacterium Clusters in the Human Axillary Region. Plos One 8 (8). doi:ARTN e70538 DOI 10.1371/journal.pone.0070538Callewaert C, Plaquet T, Bostoen J, Van de Wiele T, Boon N (2013b) Axillary bacterial transplantation and bacteriotherapy as a promising technique to treat bromhidrosis. J Invest Dermatol 133:S207-S207Cerdeno-Tarraga AM, Efstratiou A, Dover LG, Holden MTG, Pallen M, Bentley SD, Besra GS, Churcher C, James KD, De Zoysa A, Chillingworth T, Cronin A, Dowd L, Feltwell T, Hamlin N, Holroyd S, Jagels K, Moule S, Quail MA, Rabbinowitsch E, Rutherford KM, Thomson NR, Unwin L, Whitehead S, Barrell BG, Parkhill J (2003) The complete genome sequence and analysis of Corynebacterium diphtheriae NCTC13129. Nucleic Acids Res 31 (22):6516-6523. doi:Doi 10.1093/Nar/Gkg874Chehoud CH, Rafail ST, Tyldsley AM, Seykora JO, Lambris JO, Grice EL (2013) Complement modulates the cutaneous microbiome and inflammatory milieu. PNAS, doi:DOI 10.1073/pnas.1307855110Chen YE, Tsao H (2013) The skin microbiome: Current perspectives and future challenges. J Am Acad Dermatol 69 (1):143-+. doi:DOI 10.1016/j.jaad.2013.01.016Cogen AL, Nizet V, Gallo RL (2008) Skin microbiota: a source of disease or defence? Brit J Dermatol 158 (3):442-455. doi:DOI 10.1111/j.1365-2133.2008.08437.xCollins MD, Hoyles L, Foster G, Falsen E (2004) Corynebacterium caspium sp nov., from a Caspian seal (Phoca caspica). Int J Syst Evol Micr 54:925-928. doi:DOI 10.1099/ijs.0.02950-0Costello EK, Lauber CL, Hamady M, Fierer N, Gordon JI, Knight R (2009) Bacterial Community Variation in Human Body Habitats Across Space and Time. Science 326 (5960):1694-1697. doi:DOI 10.1126/science.1177486Curran AM, Rabin SI, Prada PA, Furton KG (2005) Comparison of the volatile organic compounds present in human odor using SPME-GC/MS. J Chem Ecol 31 (7):1607-1619. doi:DOI 10.1007/s10886-005-5801-4Coates RO, Moran Jo, Horsburgh MA (2014) Staphylococci: colonizers and pathogens of human skin. Future Microbiol. 9(1), 75-91Elbaze P, Thyss A, Vinti H, Deville A, Dellamonica P, Ortonne JP (1991) A Study of 19 Immunocompromised Patients with Extensive Skin-Lesions Caused by Pseudomonas-Aeruginosa with and without Bacteremia. Acta Derm-Venereol 71 (5):411-415Emter R, Natsch A (2008) The sequential action of a dipeptidase and a beta-lyase is required for the release of the human body odorant 3-methyl-3-sulfanylhexan-1-ol from a secreted Cys-Gly-(S) conjugate by Corynebacteria. J Biol Chem 283 (30):20645-20652. doi:DOI 10.1074/jbc.M800730200Engel KH, Tressl R (1991) Identification of New Sulfur-Containing Volatiles in Yellow Passion Fruits (Passiflora-Edulis F Flavicarpa). J Agr Food Chem 39 (12):2249-2252. doi:Doi 10.1021/Jf00012a030Faergemann J, Larko O (1987) The Effect of Uv-Light on Human-Skin Microorganisms. Acta Derm-Venereol 67 (1):69-72Fierer N, Hamady M, Lauber CL, Knight R (2008) The influence of sex, handedness, and washing on the diversity of hand surface bacteria. P Natl Acad Sci USA 105 (46):17994-17999. doi:DOI 10.1073/pnas.0807920105Fierer N, Lauber CL, Zhou N, McDonald D, Costello EK, Knight R (2010) Forensic identification using skin bacterial communities. P Natl Acad Sci USA 107 (14):6477-6481. doi:DOI 10.1073/pnas.1000162107Foster KG (1961) Relation between Colligative Properties and Chemical Composition of Sweat. J Physiol-London 155 (3):490-&Fredricks DN (2001) Microbial ecology of human skin in health and disease. J Invest Derm Symp P 6 (3):167-169. doi:DOI 10.1046/j.0022-202x.2001.00039.xGao BL, Gupta RS (2012) Phylogenetic Framework and Molecular Signatures for the Main Clades of the Phylum Actinobacteria. Microbiol Mol Biol R 76 (1):66-112. doi:Doi 10.1128/Mmbr.05011-11Gao Z, Tseng CH, Pei ZH, Blaser MJ (2007) Molecular analysis of human forearm superficial skin bacterial biota. P Natl Acad Sci USA 104 (8):2927-2932. doi:DOI 10.1073/pnas.0607077104Gardner JW, Bartlett PN (1996) Performance definition and standardization of electronic noses. Sensor Actuat B-Chem 33 (1-3):60-67. doi:Doi 10.1016/0925-4005(96)01819-9Gonzalez DJ, Xu YQ, Yang YL, Esquenazi E, Liu WT, Edlund A, Duong T, Du LC, Molnar I, Gerwick WH, Jensen PR, Fischbach M, Liaw CC, Straight P, Nizet V, Dorrestein PC(2012) Observing the invisible through imaging mass spectrometry, a window into the metabolic exchange patterns of microbes. J Proteomics 75 (16):5069-5076. doi:DOI 10.1016/j.jprot.2012.05.036Gower DB, Holland KT, Mallet AI, Rennie PJ, Watkins WJ (1994) Comparison of 16-Androstene Steroid Concentrations in Sterile Apocrine Sweat and Axillary Secretions - Interconversions of 16-Androstenes by the Axillary Microflora - a Mechanism for Axillary Odor Production in Man. J Steroid Biochem 48 (4):409-418. doi:Doi 10.1016/0960-0760(94)90082-5Grice EA, Kong HH, Conlan S, Deming CB, Davis J, Young AC, Bouffard GG, Blakesley RW, Murray PR, Green ED, Turner ML, Segre JA, Progra NCS (2009) Topographical and Temporal Diversity of the Human Skin Microbiome. Science 324 (5931):1190-1192. doi:DOI 10.1126/science.1171700Grice EA, Kong HH, Renaud G, Young AC, Bouffard GG, Blakesley RW, Wolfsberg TG, Turner ML, Segre JA, Sequencing NC (2008) A diversity profile of the human skin microbiota. Genome Res 18 (7):1043-1050. doi:DOI 10.1101/gr.075549.107Grice EA, Segre JA (2011) The skin microbiome. Nat Rev Microbiol 9 (4):244-253. doi:Doi 10.1038/Nrmicro2537Guillet G, Sassolas B, Grulier A (1994) Olfaction and Dermatology. Ann Dermatol Vener 121 (9):661-666Guo B, Harstall C, Louie T, van Zanten SV, Dieleman LA (2012) Systematic review: faecal transplantation for the treatment of Clostridium difficile-associated disease. Aliment Pharm Ther 35 (8):865-875. doi:DOI 10.1111/j.1365-2036.2012.05033.xHolland KT, Cunliffe WJ, Roberts CD (1977) Acne-Vulgaris - an Investigation into Number of Anaerobic Diphtheroids and Members of Micrococcaceae in Normal and Acne Skin. Brit J Dermatol 96 (6):623-626. doi:DOI 10.1111/j.1365-2133.1977.tb05206.xHuang Y, Li F, Xia YP, Chen KS (2011) Scent profiling of Cymbidium ensifolium by electronic nose. Sci Hortic-Amsterdam 128 (3):306-310. doi:DOI 10.1016/j.scienta.2011.01.006James AG, Casey J, Hyliands D, Mycock G (2004) Fatty acid metabolism by cutaneous bacteria and its role in axillary malodour. World J Microb Biot 20 (8):787-793. doi:DOI 10.1007/s11274-004-5843-8Khanna S, Tosh PK (2014) A Clinician's Primer on the Role of the Microbiome in Human Health and Disease. Mayo Clin Proc 89 (1):107-114. doi:DOI 10.1016/j.mayocp.2013.10.011Khoruts A, Dicksved J, Jansson JK, Sadowsky MJ (2010) Changes in the Composition of the Human Fecal Microbiome After Bacteriotherapy for Recurrent Clostridium difficile-associated Diarrhea. J Clin Gastroenterol 44 (5):354-360. doi:Doi 10.1097/Mcg.0b013e3181c87e02Kraus CN, Burnstead BW (2011) The Safety Record of Fusidic Acid in Non-US Markets: A Focus on Skin Infections. Clin Infect Dis 52:S527-S537. doi:Doi 10.1093/Cid/Cir168Krutmann J (2012) Pre- and Probiotics for Human Skin. Clin Plast Surg 39 (1):59-+. doi:DOI 10.1016/j.cps.2011.09.009Labows JN, Mcginley KJ, Kligman AM (1982) Perspectives on Axillary Odor. J Soc Cosmet Chem 33 (4):193-202Levin BR, Antia RU (2001) Why we don't get sick: the within-host population dynamics of bacterial infections Science Vol 292 p1112.Lew LC, Liong MT (2013) Bioactives from probiotics for dermal health: functions and benefits. J Appl Microbiol 114 (5):1241-1253. doi:Doi 10.1111/Jam.12137Leyden JJ, Mcginley KJ, Nordstrom KM, Webster GF (1987) Skin Microflora. J Invest Dermatol 88 (3):S65-S72. doi:Doi 10.1111/1523-1747.Ep12468965Long BH (2008) Fusidic acid in skin and soft-tissue infections. Acta Derm-Venereol:14-20. doi:Doi 10.2340/00015555-0387Lopez R, Ortin N, Perez-Trujillo JP, Cacho J, Ferreira V (2003) Impact odorants of different young white wines from the Canary Islands. J Agr Food Chem 51 (11):3419-3425. doi:Doi 10.1021/Jf026045wMaeseneire D (2013) Karakterisering van de bacteriële gemeenschap op kleding. Master thesis at the faculty of bioscience engineering, GhentMattila E, Uusitalo-Seppala R, Wuorela M, Lehtola L, Nurmi H, Ristikankare M, Moilanen V, Salminen K, Seppala M, Mattila PS, Anttila VJ, Arkkila P (2012) Fecal Transplantation, Through Colonoscopy, Is Effective Therapy for Recurrent Clostridium difficile Infection. Gastroenterology 142 (3):490-496. doi:DOI 10.1053/j.gastro.2011.11.037McQueen RH, Laing RM, Brooks HJL, Niven BE (2007) Odor intensity in apparel fabrics and the link with bacterial populations. Text Res J 77 (7):449-456. doi:Doi 10.1177/0040517507074816Mihm MC, Soter NA, Dvorak HF, Austen KF (1976) Structure of Normal Skin and Morphology of Atopic Eczema. J Invest Dermatol 67 (3):305-312. doi:Doi 10.1111/1523-1747.Ep12514346Milan B, Bootsma S, Bilsen I (2012) Advances in Odour Monitoring with E-Noses in the Port of Rotterdam. Chem Engineer Trans 30:145-150. doi:Doi 10.3303/Cet1230025Mols E (2013) Overleving en groei van micro-organismen in de wasmachine. Master thesis at the faculty of bioscience engineering, Ghent UniversityMuyzer G, Dewaal EC, Uitterlinden AG (1993) Profiling of Complex Microbial-Populations by Denaturing Gradient Gel-Electrophoresis Analysis of Polymerase Chain Reaction-Amplified Genes-Coding for 16s Ribosomal-Rna. Appl Environ Microb 59 (3):695-700Naik S, Bouladoux N, Wilhelm C, Molloy MJ, Salcedo R, Kastenmuller W, Deming C, Quinones M, Koo L, Conlan S, Spencer S, Hall JA, Dzutsev A, Kong H, Campbell DJ, Trinchieri G, Segre JA, Belkaid Y (2012) Compartmentalized Control of Skin Immunity by Resident Commensals. Science 337 (6098):1115-1119Natsch A, Schmid J, Flachsmann F (2004) Identification of odoriferous sulfanylalkanols in human axilla secretions and their formation through cleavage of cysteine precursors by a C-S lyase isolated from axilla bacteria. Chem Biodivers 1 (7):1058-1072. doi:DOI 10.1002/cbdv.200490079Nayak SK, Mukherjee SC (2011) Screening of gastrointestinal bacteria of Indian major carps for a candidate probiotic species for aquaculture practices. Aquac Res 42 (7):1034-1041. doi:DOI 10.1111/j.1365-2109.2010.02686.xNestle FO, Di Meglio P, Qin JZ, Nickoloff BJ (2009) Skin immune sentinels in health and disease. Nat Rev Immunol 9 (10):679-691. doi:Doi 10.1038/Nri2622Nicolaid.N (1974) Skin Lipids - Their Biochemical Uniqueness. Science 186 (4158):19-26. doi:DOI 10.1126/science.186.4158.19Noble WC (1998) Skin bacteriology and the role of Staphylococcus aureus in infection. Brit J Dermatol 139:9-12Paulino LC, Tseng CH, Strober BE, Blaser MJ (2006) Molecular analysis of fungal microbiota in samples from healthy human skin and psoriatic lesions. J Clin Microbiol 44 (8):2933-2941. doi:Doi 10.1128/Jcm.00785-06Pierard GE, Elsner P, Marks R, Masson P, Paye M, Grp E (2003) EEMCO guidance for the efficacy assessment of antiperspirants and deodorants. Skin Pharmacol Appl 16 (5):324-342. doi:Doi 10.1159/000072072Proksch E, Brandner JM, Jensen JM (2008) The skin: an indispensable barrier. Exp Dermatol 17 (12):1063-1072. doi:DOI 10.1111/j.1600-0625.2008.00786.xReche MHLR, Fiuza LM (2005) Bacterial diversity in rice-field water in Rio Grande do Sul. Braz J Microbiol 36 (3):253-257. doi:Doi 10.1590/S1517-83822005000300009Rennie PJ, Gower DB, Holland KT, Mallet AI, Watkins WJ (1990) The Skin Microflora and the Formation of Human Axillary Odor. Int J Cosmetic Sci 12 (5):197-207. doi:DOI 10.1111/j.1467-2494.1990.tb00535.xRoberts SC, Kralevich A, Ferdenzi C, Saxton TK, Jones BC, DeBruine LM, Little AC, Havlicek J (2011) Body Odor Quality Predicts Behavioral Attractiveness in Humans. Arch Sex Behav 40 (6):1111-1117. doi:DOI 10.1007/s10508-011-9803-8Rock F, Barsan N, Weimar U (2008) Electronic nose: Current status and future trends. Chem Rev 108 (2):705-725. doi:Doi 10.1021/Cr068121qRodriguez-Lazaro D, Jofre A, Aymerich T, Hugas M, Pla M (2004) Rapid quantitative detection of Listeria monocytogenes in meat products by real-time PCR. Appl Environ Microb 70 (10):6299-6301. doi:Doi 10.1128/Aem.70.10.6299-6301.2004Roth RR, James WD (1988) Microbial Ecology of the Skin. Annu Rev Microbiol 42:441-464Sankaran S, Khot LR, Panigrahi S (2012) Biology and applications of olfactory sensing system: A review. Sensor Actuat B-Chem 171:1-17. doi:DOI 10.1016/j.snb.2012.03.029Schofer H, Simonsen L (2010) Fusidic acid in dermatology: an updated review. Eur J Dermatol 20 (1):6-15. doi:DOI 10.1684/ejd.2010.0833Sharma R, Manda R, Gupta S, Kumar S, Kumar V (2013) Isolation and characterization of osmotolerant bacteria from Thar Desert of Western Rajasthan (India). Rev Biol Trop 61 (4):1551-1562Shibl A (1994) PREVALENCE OF METHICILLIN-RESISTANT STAPHYLOCOCCI AND SUSCEPTIBILITY TO ANTIMICROBIAL AGENTS IN RIYADH, SAUDI-ARABIA CURRENT THERAPEUTIC RESEARCH-CLINICAL AND EXPERIMENTAL 55 (1):75-82Shu M, Wang Y, Yu Ji (2013) Fermentation of Propionibacterium acnes, a commensal bacterium in the Human Skin Microbiome, as Skin Probiotics against Methicillin Resistant Staphylococcus aureus. Plos One, Vol 8, 2Singh S (2007) Sensors - An effective approach for the detection of explosives. J Hazard Mater 144 (1-2):15-28. doi:DOI 10.1016/j.jhazmat.2007.02.018Song SJ, Lauber C, Costello EK, Lozupone CA, Humphrey G, Berg-Lyons D, Caporaso JG, Knights D, Clemente JC, Nakielny S, Gordon JI, Fierer N, Knight R (2013) Cohabiting family members share microbiota with one another and with their dogs. Elife 2. doi:ARTN e00458 DOI 10.7554/eLife.00458Starkenmann C, Niclass Y, Troccaz M, Clark AJ (2005) Identification of the precursor of (S)-3-methyl-3-sulfanylhexan-1-ol, the sulfury malodour of human axilla sweat. Chem Biodivers 2 (6):705-716. doi:DOI 10.1002/cbdv.200590048Staudinger T, Pipal A, Redl B (2011) Molecular analysis of the prevalent microbiota of human male and female forehead skin compared to forearm skin and the influence of make-up. J Appl Microbiol 110 (6):1381-1389. doi:DOI 10.1111/j.1365-2672.2011.04991.xTeo AW, Garg HK, Puthusserypady S (2002) Detection of humans buried in rubble: An electronic nose to detect human body odor. P Ann Int Ieee Embs:1811-1812. doi:Doi 10.1109/Iembs.2002.1053037Thomsen RJ, Stranieri A, Knutson D, Strauss JS (1980) Topical Clindamycin Treatment of Acne - Clinical, Surface Lipid-Composition, and Quantitative Surface Microbiology Response. Arch Dermatol 116 (9):1031-1034. doi:DOI 10.1001/archderm.116.9.1031Till AE, Goulden V, Cunliffe WJ, Holland KT (2000) The cutaneous microflora of adolescent, persistent and late-onset acne patients does not differ. Brit J Dermatol 142 (5):885-892. doi:DOI 10.1046/j.1365-2133.2000.03467.xToebak MJ, Rooij J, Moed H, Stood TJ, von Blomberg BME, Bruynzeel DP, Scheper RJ, Gibbs S, Rustemeyer T (2008) Differential suppression of dendritic cell cytokine production by anti-inflammatory drugs. Brit J Dermatol 158 (2):225-233. doi:DOI 10.1111/j.1365-2133.2007.08297.xTominaga T, des Gachons CP, Dubourdieu D (1998) A new type of flavor precursors in Vitis vinifera L cv Sauvignon blanc: S-cysteine conjugates. J Agr Food Chem 46 (12):5215-5219. doi:Doi 10.1021/Jf980481uTominaga T, Guimbertau G, Dubourdieu D (2003) Role of certain volatile thiols in the bouquet of aged Champagne wines. J Agr Food Chem 51 (4):1016-1020. doi:Doi 10.1021/Jf020755kTurnbaugh PJ, Baeckhed F, Fulton L, Gordon JI (2008) Diet-induced obesity is linked to marked but reversible alterations in the mouse distal gut microbiome. Cell Host Microbe 3 (4):213-223. doi:DOI 10.1016/j.chom.2008.02.015Van de Wiele T (2012) Microbe-host interactions.van Nood E, Vrieze A, Nieuwdorp M, Fuentes S, Zoetendal EG, de Vos WM, Visser CE, Kuijper EJ, Bartelsman JFWM, Tijssen JGP, Speelman P, Dijkgraaf MGW, Keller JJ (2013) Duodenal Infusion of Donor Feces for Recurrent Clostridium difficile. New Engl J Med 368 (5):407-415. doi:Doi 10.1056/Nejmoa1205037Weiner JS, Hellmann K (1960) The Sweat Glands. Biol Rev 35 (2):141-186. doi:DOI 10.1111/j.1469-185X.1960.tb01413.xWoese CR (1987) Bacterial Evolution. Microbiol Rev 51 (2):221-271Yuwono AS, Boeker P, Lammers PS (2003) Detection of odour emissions from a composting facility using a QCM sensor array. Anal Bioanal Chem 375 (8):1045-1048. doi:DOI 10.1007/s00216-002-1719-7Zeeuwen P, Boekhorst J, van den Bogaard E, de Koning H, van de Kerkhof P, Saulnier D, van Hijum S, Kleerebezem M, Schalkwijk J, Timmerman H (2012) Microbiome Dynamics of Human Epidermis Following Skin Barrier Disruption. J Invest Dermatol 132:S111-S111Zeeuwen PLJM, Kleerebezem M, Timmerman HM, Schalkwijk J (2013) Microbiome and skin diseases. Curr Opin Allergy Cl 13 (5):514-520. doi:Doi 10.1097/Aci.0b013e328364ebebZeng XN, Leyden JJ, Lawley HJ, Sawano K, Nohara I, Preti G (1991) Analysis of Characteristic Odors from Human Male Axillae. J Chem Ecol 17 (7):1469-1492. doi:Doi 10.1007/Bf00983777Zhang XJ, Zhang ML, Sun JG, He CY (2008) Design of a Bionic Electronic Nose for Robot. 2008 Isecs International Colloquium on Computing, Communication, Control, and Management, Vol 2, Proceedings:18-23. doi:Doi 10.1109/Cccm.2008.69