The effect of animal personality on Morogoro virus infection status of multimammate mice
Zijn nieuwsgierige muizen vatbaarder voor virussen?
Dat mensen over persoonlijkheden beschikken hoeft U niet te verbazen, maar nu blijkt dat de Homo sapiens niet het enigste zoogdier is waarbij dit voorkomt. Zo heeft recent onderzoek uitgewezen dat ook enkele eekhoornsoorten persoonlijkheden hebben en zelfs verschillende vogelsoorten zoals de koolmees, maar ook bij sommige reptielen- en insectensoorten! Aangezien dit een wijdverspreid fenomeen is, kunnen we dan nog over persoonlijkheden spreken zoals we dat bij de mens kennen? Persoonlijkheden of “animal personality” in de wetenschappelijke litteratuur is een zeer precies gedefinieerd begrip in de biologie. Men spreekt van persoonlijkheden als “het gedrag consistent is doorheen tijd en over situaties”. Dit klinkt zeer complex maar we vinden simpele voorbeelden in onze eigen leefomgeving. Zo ken je zeker iemand die enorm sociaal is en vlot met onbekende personen zal praten. Deze persoon is zo vandaag , morgen en in de verdere toekomst. Zijn of haar sociaal gedrag is herhaalbaar of consistent doorheen de tijd. Deze zelfde persoon zal ook hetzelfde zijn in verschillende situaties, zowel in het park als op café. Dit fenomeen komt ook voor in het hele dierenrijk, waarbij men gedragingen die herhaalbaar doorheen de tijd zijn persoonlijkheidskenmerken noemt. Sommige individuen zijn consistent nieuwsgieriger, socialer of agressiever dan andere. Dit heeft vervolgens verschillende ecologische consequenties, bijvoorbeeld op parasitair niveau.
Verschillen in persoonlijkheden kan een effect hebben op het aantal parasieten dat een individu draagt. Een recente studie op Siberische grondeekhoorns (Tamias sibricus) heeft uitgewezen dat consistent nieuwsgierige individuen ook veel actiever zijn in hun leefgebied en hierdoor een hogere kans hadden om geïnfecteerd te worden met teken dan minder nieuwsgierige individuen. Parasieten zijn organismes die overleven via een bepaalde gastheer die daar last van heeft. Wij denken hier vooral aan wormen maar, per definitie, behoren virussen hier ook bij. Persoonlijkheden kunnen eveneens een effect hebben op virus transmissie. Zo zullen socialere mensen met een verkoudheid bijvoorbeeld sneller andere besmetten dan minder sociale. Deze correlatie, tussen virus transmissie en persoonlijkheden, is tot nu toe bijna niet onderzocht. Er is momenteel maar één empirische studie waaruit bleek dat stoutmoedige hertmuizen (Peromyscus maniculatus) dertig procent meer kans hadden om geïnfecteerd te zijn met het dodelijke Sin Nombre virus in Noord-Amerika. Deze individuen vertoonden tevens meer gedragingen dat zorgde voor een verhoogde transmissiekans, zoals agressie bijvoorbeeld. Hieruit kunnen mogelijke “superverspreiders” ontstaan. Dit zijn een beperkt aantal individuen die verantwoordelijk zijn voor een groot aandeel van de transmissies. Wat een effect kan hebben op bepaalde epidemiologische modellen die ziekte uitbraken voorspellen. Vanuit dit oogpunt is het belangrijk om deze interactie tussen persoonlijkheid en virustransmissie te bestuderen, zeker als het virus besmettelijk en gevaarlijk is voor de mens zoals het Lassa virus.
De veeltepelmuis (Mastomys natalensis; figuur 1) is een algemeen voorkomend knaagdier in Afrika . Ze wonen in huizen en landbouwgebieden. In West Afrika is het de natuurlijke gastheer voor het Lassa virus dat bij menselijke overdracht Lassa koorts veroorzaakt. Dit is een ernstige ziekte die jaarlijks meer dan 100,000 mensen treft en voor 5 tot 10 % van de patiënten dodelijk is. Momenteel is er nog geen vaccin tegen dit virus gevonden. Het onderzoek naar dit virus en de interactie met de gastheer is zeer gevaarlijk en moeilijk, maar niet onmogelijk! Want er bestaat een veilig alternatief om deze interactie te bestuderen. In Oost-Afrika komt dezelfde muizensoort voor die hier de gastheer is voor een genetisch nauw verwant virus van het Lassa virus: het Morogoro virus. Dit virus is niet schadelijk voor de mens en aangezien dat dit het “broertje” is en dezelfde gastheer heeft kunnen mogelijke resultaten hier geëxtrapoleerd worden.
Met deze informatie trok ik als Master student Biologie van de Universiteit Antwerpen (UA) voor drie maanden naar Tanzania om de interactie tussen het Morogoro virus en de persoonlijkheid van zijn gastheer, de veeltepelmuis, te bestuderen. Er is momenteel nog geen onderzoek gedaan naar persoonlijkheden in deze soort. Het eerste doel van dit onderzoek was dan ook om het bestaan van consistent gedrag in de veeltepelmuis te bewijzen. Hiervoor werden er 122 individuen gevangen en minstens tweemaal getest gedurende de hele periode onder dezelfde test condities. Door dezelfde test te herhalen doorheen de tijd is het mogelijk de consistentie van bepaalde gedragingen te meten. De focus lag op een exploratie, een specifiek persoonlijkheidskenmerk dat gemakkelijk in het lab gemeten kan worden. Hieruit bleek dat bepaalde individuen inderdaad consistent nieuwsgieriger waren dan andere. Dit is het eerste bewijs voor het bestaan van een persoonlijkheid in de veeltepelmuis, meer specifiek in het exploratie continuüm. Opvallend was dat ouderdom een effect heeft op hun nieuwsgierigheid (figuur 2). Net zoals bij de mens zijn de juveniele veel geïnteresseerder in hun omgeving dan de oudere. Dit gedrag voorziet de jongeren van waardevolle informatie over hun omgeving, zoals wat eetbaar is en wat niet, in welk hol moet ze kruipen, etc. Oudere muizen hebben al meer levenservaring en beschikken al over deze informatie waardoor ze minder nieuwsgierig moeten zijn.
In tegenstelling tot de verwachtingen werd er geen link gevonden tussen persoonlijkheid en besmetting met het Morogoro virus, al mogen we deze hypothese niet direct verwerpen! Men gebruikte de aanwezigheid van antilichamen als indicator voor infectie, wat een mogelijk vertekend beeld kan geven. Antilichamen worden namelijk geprocedeerd als bestrijdingsmechanisme tegen infecties en blijven hierna aanwezig in het lichaam als een permanent schild tegen toekomstige indringers. Hierdoor lijkt het dat oudere individuen een hogere infectie prevalentie hebben. Een preciezere methode om de infectie te bepalen is als men direct naar het DNA van virus gaat zoeken in het bloed van de gastheer. Dit werd eerder in 2010 al gedaan waar men een hoge infectie prevalentie zag bij juvenielen. Er werden verschillende factoren voorgesteld als verklaring, waaronder “gedrag”. Zou de hogere exploratie score bij juvenielen een potentiële sleutel kunnen zijn?
Bibliografie
Archer, J., 1973. Tests for emotionality in rats and mice: a review. Animal Behaviour, 21(2), pp.205–235.Ariyomo, T.O., Carter, M. & Watt, P.J., 2013. Heritability of boldness and aggressiveness in the zebrafish.Behavior Genetics, 43(2), pp.161–167.Barber, I. & Dingemanse, N.J., 2010. Parasitism and the evolutionary ecology of animal personality.Philosophical Transactions of the Royal Society of London - Series B: Biological Sciences, 365(1560),pp.4077–4088.Bell, A.M., 2007. Evolutionary biology: animal personalities. Nature, 447, pp.30–31.Bell, A.M., Hankison, S.J. & Laskowski, K.L., 2009. The repeatability of behaviour: a meta-analysis. AnimalBehaviour, 77(4), pp.771–783.De Bellocq, J.G. et al., 2010. Sympatric occurrence of 3 arenaviruses, Tanzania. Emerging InfectiousDiseases, 16(4), pp.692–695.Biondi, L.M. et al., 2013. The Effect of Age and Sex on Object Exploration and Manipulative Behavior in aNeotropical Raptor, the Chimango Caracara, Milvago chimango. Ethology, 119(3), pp.221–232.Biro, P.A. & Dingemanse, N.J., 2009. Sampling bias resulting from animal personality. Trends in Ecologyand Evolution, 24(2), pp.66–67.Bock, W.J., 2003. Ecological aspects of the evolutionary processes. Zoological Science, 20(3), pp.279–289.Bonser, S.P. et al., 2010. The adaptive value of functional and life-history traits across fertility treatmentsin an annual plant. Annals of Botany, 106(6), pp.979–988.Boon, A.K., Réale, D. & Boutin, S., 2008. Personality, habitat use, and their consequences for survival inNorth American red squirrels Tamiasciurus hudsonicus. Oikos, 117, pp.1321–1328.Borremans, B. et al., 2014. Happily together forever: temporal variation in spatial patterns and completelack of territoriality in a promiscuous rodent. Population Ecology, 56(1), pp.109–118.Borremans, B. et al., 2011. Presence of Mopeia virus, an African arenavirus, related to biotope andindividual rodent host characteristics: implications for virus transmission. Vector Borne andZoonotic Diseases, 11(8), pp.1125–1131.Boyer, N. et al., 2010. Personality, space use and tick load in an introduced population of Siberianchipmunks Tamias sibiricus. The Journal of Animal Ecology, 79(3), pp.538–547.47Briffa, M. & Weiss, A., 2010. Animal personality. Current Biology, 20(21), pp.R912–R914.Careau, V. et al., 2008. Energy metabolism and animal personality. Oikos, 117, pp.641–653.Careau, V. et al., 2011. Genetic correlation between resting metabolic rate and exploratory behaviour indeer mice (Peromyscus maniculatus). Journal of Evolutionary Biology, 24(10), pp.2153–2163.Carter, A.J. et al., 2013. Animal personality: what are behavioural ecologists measuring? BiologicalReviews, 88(2), pp.465–475.Carter, A.J. et al., 2012. Boldness, trappability and sampling bias in wild lizards. Animal Behaviour, 83(4),pp.1051–1058.Charrel, R.N., de Lamballerie, X. & Emonet, S., 2008. Phylogeny of the genus Arenavirus. Current Opinionin Microbiology, 11(4), pp.362–368.Coats, J., Poulin, R. & Nakagawa, S., 2010. The consequences of parasitic infections for host behaviouralcorrelations and repeatability. Behaviour, 147(3), pp.367–382.Coppens, C.M., de Boer, S.F. & Koolhaas, J.M., 2010. Coping styles and behavioural flexibility: towardsunderlying mechanisms. Philosophical Transactions of the Royal Society of London - Series B:Biological Sciences, 365(1560), pp.4021–8.Cote, J. et al., 2013. Personality-dependent dispersal cancelled under predation risk. Proceedings of theRoyal Society B - Biological Sciences, 280, pp.1–9.Crawley, M., 2007. The R book 1st ed., West Sussex, England: Wiley & Sons ltd.Denenberg, V., 1969. Open-field behavior in the rat: What does it mean? Annals of the New YorkAcademy of Sciences, 159, pp.852–859.Dingemanse, N.J. et al., 2010. Behavioural reaction norms: animal personality meets individual plasticity.Trends in Ecology and Evolution, 25(2), pp.81–9.Dingemanse, N.J. et al., 2007. Behavioural syndromes differ predictably between 12 populations ofthree-spined stickleback. Journal of Animal Ecology, 76(6), pp.1128–38.Dingemanse, N.J. et al., 2002. Repeatability and heritability of exploratory behaviour in great tits fromthe wild. Animal Behaviour, 64(6), pp.929–938.Dizney, L. & Dearing, M.D., 2013. The role of behavioural heterogeneity on infection patterns:implications for pathogen transmission. Animal Behaviour, 86(5), pp.911–916.Douglass, R.J. et al., 2007. Sin Nombre virus infection of deer mice in Montana: characteristics of newlyinfected mice, incidence, and temporal pattern of infection. Journal of Wildlife Diseases, 43(1),pp.12–22.48Eccard, J. a & Herde, A., 2013. Seasonal variation in the behaviour of a short-lived rodent. BMC Ecology,13(43), pp.1–9.Efford, M., Dawson, D. & Robbins, C., 2004. DENSITY: software for analysing capture-recapture data frompassive detector arrays. Animal Biodiversity and Conservation, 27(1), pp.217–228.Fidler, A.E. et al., 2007. Drd4 gene polymorphisms are associated with personality variation in apasserine bird. Proceedings of the Royal Society B - Biological Sciences, 274(1619), pp.1685–1691.Frost, A.J. et al., 2007. Plasticity in animal personality traits: does prior experience alter the degree ofboldness? Proceedings of the Royal Society B - Biological Sciences, 274(1608), pp.333–339.Garamszegi, L.Z., Markó, G. & Herczeg, G., 2012. A meta-analysis of correlated behaviours withimplications for behavioural syndromes: mean effect size, publication bias, phylogenetic effects andthe role of mediator variables. Evolutionary Ecology, 26(5), pp.1213–1235.Gosling, S.D., 2001. From mice to men: what can we learn about personality from animal research?Psychological Bulletin, 127(1), pp.45–86.Goyens, J. et al., 2013. Density thresholds for Mopeia virus invasion and persistence in its host Mastomysnatalensis. Journal of Theoretical Biology, 317, pp.55–61.Günther, S. et al., 2009. Mopeia Virus–related Arenavirus in Natal Multimammate Mice , Morogoro,Tanzania. Emerging Infectious Diseases, 15(12), pp.2008–2012.Hawley, D.M. et al., 2011. Does animal behavior underlie covariation between hosts’ exposure toinfectious agents and susceptibility to infection? Implications for disease dynamics. Integrative andComparative Biology, 51(4), pp.528–539.Herde, A. & Eccard, J. a, 2013. Consistency in boldness, activity and exploration at different stages of life.BMC Ecology, 13(49), pp.1–10.Van Hooft, P. et al., 2008. Dispersal in Mastomys natalensis mice: use of fine-scale genetic analyses forpest management. Hereditas, 145(6), pp.262–273.Hulthén, K. et al., 2014. Express yourself: bold individuals induce enhanced morphological defences.Proceedings of the Royal Society B - Biological Sciences, 281, pp.1–8.Jackson, D.A., 1993. Stopping rules in principal components analysis: a comparison of heuristical andstatistical approaches. Ecology, 78(8), pp.2204–2214.Kaiser, H., 1991. Coefficient alpha for a principal component and the Kaiser-Guttman rule. PsychologicalReports, 68, pp.855–858.Kekäläinen, J. et al., 2014. Do brain parasites alter host personality? — Experimental study in minnows.Behavioral Ecology and Sociobiology, 68(2), pp.197–204.49Kennis, J. et al., 2008. Polyandry and polygyny in an African rodent pest species, Mastomys natalensis.Mammalia, 72(3), pp.150–160.Klein, S.L., Zink, M.C. & Glass, G.E., 2004. Seoul virus infection increases aggressive behaviour in maleNorway rats. Animal Behaviour, 67(3), pp.421–429.Korpela, K., Sundell, J. & Ylönen, H., 2011. Does personality in small rodents vary depending onpopulation density? Oecologia, 165(1), pp.67–77.Kortet, R., Hedrick, A. V & Vainikka, A., 2010. Parasitism, predation and the evolution of animalpersonalities. Ecology Letters, 13(12), pp.1449–1458.Kuznetsova, A., Brockhoff, P.B. & Christensen, H.B., 2014. lmerTest: Tests for random and fixed effectsfor linear mixed effect models (lmer objects of lme4 package). R package version, p.R packageversion 2.0–6.Lecompte, E. & Fichet-Calvet, E., 2006. Mastomys natalensis and lassa fever, West Africa. EmergingInfectious Diseases, 12(12), pp.1971–1974.Leirs, H., 1994a. Population ecology of Mastomys natalensis (Smith, 1834): implications for rodentcontrol in Africa. In Belgian Administration for Development Cooperation, Agricultural.Leirs, H. et al., 1990. Seasonal variation in growth of Mastomys natalensis (Rodentia: Muridae) inMorogoro, Tanzania. African Journal of Ecology, 28(4), pp.298–306.Leirs, H. et al., 1997. Stochastic seasonality and nonlinear density-dependent factors regulate populationsize in an African rodent. Nature, 389(6647), pp.176–80.Leirs, H., Verhagen, R. & Verheyen, W., 1994. The basis of reproductive seasonally in Mastomys rats(Rodentia: Muridae) in Tanzania. Journal of Tropical Ecology, 10, pp.55–66.Lloyd-Smith, J.O. et al., 2005. Superspreading and the effect of individual variation on diseaseemergence. Nature, 438, pp.355–359.Martin, J.G. a. & Réale, D., 2008. Temperament, risk assessment and habituation to novelty in easternchipmunks, Tamias striatus. Animal Behaviour, 75(1), pp.309–318.Mather, J.A. & Anderson, R.C., 1993. Personalities of octopuses ( Octopus rubescens). Journal ofComparative Psychology, 107(3), pp.336–340.McDonald, J., 2009. Handbook of Biological Statistics, Baltimore, Maryland: Sparky House PublishingBaltimore,.Meyers, L.A. et al., 2005. Network theory and SARS: predicting outbreak diversity. Journal of TheoreticalBiology, 232(1), pp.71–81.50Mills, J.N. et al., 2007. Dynamics of oliveros virus infection in rodents in central Argentina. Vector Borneand Zoonotic Diseases, 7(3), pp.315–323.Mills, J.N. & Childs, J.E., 1998. Ecologic studies of rodent reservoirs: their relevance for human health.Emerging Infectious Diseases, 4(4), pp.529–537.Misslin, R. & Cigrang, M., 1986. Does neophobia necessarily imply fear or anxiety? Behavioural Processes,12, pp.45–50.Modlmeier, A.P. et al., 2014. The keystone individual concept: an ecological and evolutionary overview.Animal Behaviour, 89, pp.53–62.Monadjem, A., 1998. Reproductive biology, age structure, and diet of Mastomys natalensis (Muridae:Rodentia) in a Swaziland grassland. Zeitschrift fur Saugetierkunde, 63, pp.347–356.Nakagawa, S. et al., 2007. Predictable males and unpredictable females: sex difference in repeatability ofparental care in a wild bird population. Journal of Evolutionary Biology, 20(5), pp.1674–1681.Nakagawa, S. & Schielzeth, H., 2010. Repeatability for Gaussian and non-Gaussian data: a practical guidefor biologists. Biological Reviews, 85(4), pp.935–956.Oers, K. Van, Jong, G. De & Noordwijk, A.J. Van, 2005. Contribution of genetics to the study of animalpersonalities : a review of case studies. Behaviour, 142, pp.1185–1206.Patterson, L.D. & Schulte-Hostedde, A.I., 2011. Behavioural correlates of parasitism and reproductivesuccess in male eastern chipmunks, Tamias striatus. Animal Behaviour, 81(6), pp.1129–1137.Peres-Neto, P.R., Jackson, D. a. & Somers, K.M., 2005. How many principal components? stopping rulesfor determining the number of non-trivial axes revisited. Computational Statistics & Data Analysis,49(4), pp.974–997.Piekarski, G., 1981. Behavioral alterations caused by parasitic infection in case of latent toxoplasmainfection. ZENTRALBLATT FUR BAKTERIOLOGIE MIKROBIOLOGIE UND HYGIENE SERIES A-MEDICALMICROBIOLOGY INFECTIOUS DISEASES VIROLOGY PARASITOLOGY, 250(3), pp.403–406.Pinheiro, J. & Bates, D., 2000. Mixed-effects models in S and S-PLUS.Poulin, R., 2013. Parasite manipulation of host personality and behavioural syndromes. Journal ofExperimental Biology, 216, pp.18–26.Quinn, J.L. et al., 2009. Heterogeneous selection on a heritable temperament trait in a variableenvironment. Journal of Animal Ecology, 78(6), pp.1203–15.Ramsden, C., Holmes, E.C. & Charleston, M. a, 2009. Hantavirus evolution in relation to its rodent andinsectivore hosts: no evidence for codivergence. Molecular Biology and Evolution, 26(1), pp.143–153.51Réale, D. et al., 2007. Integrating animal temperament within ecology and evolution. Biological Reviews,82(2), pp.291–318.Réale, D. et al., 2010. Personality and the emergence of the pace-of-life syndrome concept at thepopulation level. Philosophical transactions of the Royal Society of London. Series B, Biologicalsciences, 365(1560), pp.4051–63.Renner, M., 1990. Neglected aspects of exploratory and investigatory behavior. Psychobiology, 18(1),pp.16–22.Scheiner, S.M., Mitchell, R.J. & Callahan, H.S., 2000. Using path analysis to measure natural selection.Journal of Evolutionary Biology, 13(3), pp.423–433.Schuett, W. & Dall, S.R.X., 2009. Sex differences, social context and personality in zebra finches,Taeniopygia guttata. Animal Behaviour, 77(5), pp.1041–1050.Shipley, B., 2000. A new inferential test for path models based on directed acyclic graphs. StructuralEquation Modeling: A Multidisciplinary Journal, 7(2), pp.206–218.Shipley, B., 2004. Analysing the allometry of multiple interacting traits. Perspectives in Plant Ecology,Evolution and Systematics, 6(4), pp.235–241.Shipley, B., 2002. Cause and correlation in biology: a user’s guide to path analysis, structural equationsand causal inference, New York, United states of America: Cambridge University Press 2004.Sih, A., Bell, A.M., et al., 2004. Behavioral Syndromes: an Integrative Overview. The Quarterly Review ofBiology, 79(3), pp.241–277.Sih, A. et al., 2012. Ecological implications of behavioural syndromes. Ecology Letters, 15(3), pp.278–89.Sih, A., Bell, A. & Johnson, J.C., 2004. Behavioral syndromes: an ecological and evolutionary overview.Trends in Ecology and Evolution, 19(7), pp.372–378.Smith, B.R. & Blumstein, D.T., 2007. Fitness consequences of personality: a meta-analysis. BehavioralEcology, 19(2), pp.448–455.Stuber, E.F. et al., 2013. Slow explorers take less risk: a problem of sampling bias in ecological studies.Behavioral Ecology, 24(5), pp.1092–1098.Thomas, D.W. et al., 2007. Common paths link food abundance and ectoparasite loads to physiologicalperformance and recruitment in nestling blue tits. Functional Ecology, 21(5), pp.947–955.Wolak, M.E., Fairbairn, D.J. & Paulsen, Y.R., 2012. Guidelines for estimating repeatability. Methods inEcology and Evolution, 3(1), pp.129–137.Wolf, M. et al., 2007. Life-history trade-offs favour the evolution of animal personalities. Nature,447(7144), pp.581–4.52Wolf, M. & Weissing, F.J., 2012. Animal personalities: consequences for ecology and evolution. Trends inEcology and Evolution, 27(8), pp.452–61..Yun, N.E. & Walker, D.H., 2012. Pathogenesis of Lassa fever. Viruses, 4(10), pp.2031–48.Zylberberg, M., Klasing, K.C. & Hahn, T.P., 2014. In house finches, Haemorhous mexicanus, risk takersinvest more in innate immune function. Animal Behaviour, 89, pp.115–122.
