Het effect van de bevallingswijze op de intestinale microbiota van kinderen tijdens de eerste levensmaanden
KEIZERSNEDE ALS MODEGRIL?
Wanneer bekeek u laatst uw stoelgang na een bezoek aan het kleine kamertje? Hopelijk antwoordde u daarop volmondig “daarnet, zoals gewoonlijk” en keek u niet beschaamd weg. Het taboe kan maar beter snel doorprikt worden, aangezien onze stoelgang eigenlijk de spiegel vormt van onze gezondheid. Het is immers een reflectie van wat zich afspeelt in onze darmen.
Menselijke minderheid
Aangezien een mens ongeveer tien keer meer cellen van micro-organismen meedraagt dan menselijke, mag hun bijdrage niet onderschat worden. In het darmstelsel wordt dit de darmmicrobiota genoemd, de meest complexe en diverse gemeenschap in het menselijke lichaam. Het idee van dit immens aantal bacteriën haalt misschien de ontsmettingsreflex in je naar boven, maar daarmee zou je nogal wat schade kunnen aanrichten. Wij mensen, hebben namelijk deze goede kleine vriendjes broodnodig! Ze zorgen niet alleen voor een eerstelijnsbescherming tegen nadelige organismes, maar helpen bijvoorbeeld ook bij de spijsvertering. Hun belang wordt duidelijk door de vele ziektebeelden die aan een verstoorde darmmicrobiota gelinkt worden.
Moederliefde is … het doorgeven van darmmicrobiota
Waar komen deze behulpzame levensgezellen vandaan? Tijdens de zwangerschap is de omgeving in de baarmoeder vrij steriel. Vanaf de geboorte en de passage door het geboortekanaal gebeurt er een coating met organismen van de moeder uit zowel de vaginale als darmomgeving. Micro-organismen, waarmee een kind in contact komt, helpen mee de darmgemeenschap te vormen. Ook moedermelk levert microbiota. Vanaf ongeveer drie jaar bekomt een kind de stabiele samenstelling zoals deze bij volwassenen wordt teruggevonden, maar wel individueel verschilt zoals een vingerafdruk. De gemeenschap evolueert van enkele dominantere groepen naar een diversiteit aan bacteriën die aanwezig zijn. Die verscheidenheid bij de volwassen darmmicrobiota is een groot voordeel. Je kunt de darmomgeving vergelijken met een bos en de microbiota met de bomen daarin. Het bos zal beter een bepaalde ziekte kunnen overwinnen als er heel wat verschillende soorten bomen staan aangezien de ene al wat beter tegen de ziekte bestand is dan de andere.
Impact van de bevallingswijze, een valse start?
Een op de vijf bevallingen was afgelopen jaar een keizersnede waarbij passage door het geboortekanaal ontbreekt. Deze kaap van twintig procent werd voor het eerst ook in België bereikt, waardoor het belangrijk is de gezondheidsgevolgen verder te onderzoeken. Bij een keizersnede ontbreekt immers het contact met de vaginale- en darmmicrobiota van de moeder. De huidmicrobiota en ziekenhuisomgeving vormen daardoor het eerste bacterieel contact en domineren bijgevolg de darmmicrobiota van het kind. Zou die verschillende blootstelling blijvende effecten hebben? De darmmicrobiota kunnen, door hun wisselwerking met ons immuunsysteem, immers de ontbrekende link zijn om het hoger aantal ziektes en allergieën na keizersnede te verklaren.
Moedermelk: de heilige graal
In deze studie werden de darmmicrobiota van 28 baby’s en hun moeders onderzocht aan de hand van een stoelgangsstaal. De baby’s (leeftijd drie tot zes maand) kregen exclusief borstvoeding. In tegenstelling tot vlak na de geboorte waren er nu geen verschillen meer waarneembaar tussen de darmmicrobiota van de kinderen onderling. Moedermelk bevat zelf ook microbiota waardoor borstvoeding het effect van de keizersnede zou kunnen gecompenseerd hebben.
No pain, no gain – voor iets hoort iets
Door de mogelijke rol van de moedermelk werd ook de melkmicrobiota gekarakteriseerd van alle moeders. Hierbij zorgde de bevallingswijze wel voor een verschil. Na een keizersnede werd er minder diversiteit waargenomen bij de moedermelkmicrobiota. De uitzonderingen binnen de keizersnede groep hadden geen geplande keizersnede ondergaan, maar wel een spoedkeizersnede. Hierbij zijn de vliezen meestal wel gebroken en wordt er pas tijdens de arbeid beslist dat een keizersnede noodzakelijk zal zijn. Dit specifieke verschil in microbiota binnen de keizersnedegroep suggereert dat de stress die de arbeid op het lichaam uitoefent, cruciaal zou kunnen zijn voor de samenstelling van de moedermelk.
Controverse binnen de microbiologie
Waar de microbiota uit de moedermelk vandaan komen is fascinerend en veroorzaakt heel wat discussie bij wetenschappers. Er worden immers families uit de darmomgeving teruggevonden in de moedermelk. Bovendien zijn er zelfs identieke stammen tussen moeder en kind wat op een rechtstreekse overdracht tussen hun darmmicrobiota wijst. Een mogelijke verklaring is de endocytose-theorie, waarbij de stress die de arbeid en bevalling uitoefenen op het lichaam, de darmpermeabiliteit beïnvloedt. De darmbacteriën van de moeder zouden via interne circulatie in de melkklieren terecht komen. Bloed wordt echter als steriel beschouwd en veroorzaakt een ernstig ziektebeeld wanneer er toch bacteriën in terecht komen. Voorstanders suggereren dat stress tijdens de bevalling een bijzondere situatie creëert in het vrouwelijke lichaam om tijdelijk die circulatie toe te laten om zo de bacteriën door te geven. Sceptici zijn het hier niet mee eens en suggereren dat het kind door contact met de microbiota van de moeder op zijn buurt de borst en bijgevolg de melk “besmet” met die bacteriën.
Nog een lange weg te gaan
Het laatste woord is hier duidelijk nog niet over gezegd, maar dit onderzoek toont alvast aan dat de harde arbeid van de moeders tijdens een bevalling niet enkel bloed, zweet en tranen oplevert. De arbeid zorgt immers voor een gunstigere samenstelling van de moedermelk. Uit recent onderzoek blijkt dat gynaecologen bereid zijn tot een “keizersnede op vraag”, dus zonder medische noodzaak. Deze tendens roept vraagtekens op omtrent de mogelijke gezondheidsgevolgen voor het kind. Dat fenomeen wordt in de Britse pers omschreven als “too posh to push”. De moeders plannen de geboorte van hun kind vooraf in, maar het zou beter de gezondheid van hun kind zijn die bovenaan hun agenda staat. De keizersnedeprocedure hoeft hierdoor zeker niet op een slecht blaadje komen te staan, want die ingreep is immers levensnoodzakelijk in sommige gevallen. Bovendien kan er, na verder onderzoek, een herstellend probioticum ontwikkeld worden voor baby’s die via een geplande keizersnede geboren werden.
Bibliografie
Adlerberth I, Carlsson B, de Man P, Jalil F, Khan SR, Larsson P, Mellander L, Svanborg C, Wold AE, Hanson LA (1991) Intestinal colonization with Enterobacteriaceae in Pakistani and Swedish hospital-delivered infants. Acta paediatrica Scandinavica 80: 602-610
Adlerberth I, Lindberg E, Aberg N, Hesselmar B, Saalman R, Strannegard IL, Wold AE (2006) Reduced enterobacterial and increased staphylococcal colonization of the infantile bowel: an effect of hygienic lifestyle? Pediatric research 59: 96-101
Adlerberth I, Strachan DP, Matricardi PM, Ahrne S, Orfei L, Aberg N, Perkin MR, Tripodi S, Hesselmar B, Saalman R, Coates AR, Bonanno CL, Panetta V, Wold AE (2007) Gut microbiota and development of atopic eczema in 3 European birth cohorts. The Journal of allergy and clinical immunology 120: 343-350
Adlerberth I, Wold AE (2009) Establishment of the gut microbiota in Western infants. Acta Paediatr 98: 229-238
Arumugam M, Raes J, Pelletier E, Le Paslier D, Yamada T, Mende DR, Fernandes GR, Tap J, Bruls T, Batto JM, Bertalan M, Borruel N, Casellas F, Fernandez L, Gautier L, Hansen T, Hattori M, Hayashi T, Kleerebezem M, Kurokawa K, Leclerc M, Levenez F, Manichanh C, Nielsen HB, Nielsen T, Pons N, Poulain J, Qin J, Sicheritz-Ponten T, Tims S, Torrents D, Ugarte E, Zoetendal EG, Wang J, Guarner F, Pedersen O, de Vos WM, Brunak S, Dore J, Antolin M, Artiguenave F, Blottiere HM, Almeida M, Brechot C, Cara C, Chervaux C, Cultrone A, Delorme C, Denariaz G, Dervyn R, Foerstner KU, Friss C, van de Guchte M, Guedon E, Haimet F, Huber W, van Hylckama-Vlieg J, Jamet A, Juste C, Kaci G, Knol J, Lakhdari O, Layec S, Le Roux K, Maguin E, Merieux A, Melo Minardi R, M'Rini C, Muller J, Oozeer R, Parkhill J, Renault P, Rescigno M, Sanchez N, Sunagawa S, Torrejon A, Turner K, Vandemeulebrouck G, Varela E, Winogradsky Y, Zeller G, Weissenbach J, Ehrlich SD, Bork P (2011) Enterotypes of the human gut microbiome. Nature 473: 174-180
AZ Sint-Lucas Brugge (2012) De keizersnede. http://wwwstlucasbe/diensten/moeder-kindzorg/arbeid_bevalling/keizersnedehtm moeder-kindzorg
Azad, al. e (2014) Impact of cesarean section delivery and breastfeeding on infant gut microbiota at one year of of age. Allergy, Asthma & Clinical Immunology 10
Azad MB, Konya T, Maughan H, Guttman DS, Field CJ, Chari RS, Sears MR, Becker AB, Scott JA, Kozyrskyj AL (2013) Gut microbiota of healthy Canadian infants: profiles by mode of delivery and infant diet at 4 months. CMAJ : Canadian Medical Association journal = journal de l'Association medicale canadienne 185: 385-394
Belga. (2014) Ruim 1,3 miljoen Belgen in behandeling voor depressie. Knack. Roularta Media Group, Brussel.
Biagi E, Candela M, Fairweather-Tait S, Franceschi C, Brigidi P (2012) Ageing of the human metaorganism: the microbial counterpart. Age 34: 247-267
Biasucci G, Rubini M, Riboni S, Morelli L, Bessi E, Retetangos C (2010) Mode of delivery affects the bacterial community in the newborn gut. Early human development 86 Suppl 1: 13-15
Bjorksten B (2004) Effects of intestinal microflora and the environment on the development of asthma and allergy. Springer seminars in immunopathology 25: 257-270
Black RE, Victora CG, Walker SP, Bhutta ZA, Christian P, de Onis M, Ezzati M, Grantham-McGregor S, Katz J, Martorell R, Uauy R, Maternal, Child Nutrition Study G (2013) Maternal and child undernutrition and overweight in low-income and middle-income countries. Lancet 382: 427-451
Cabrera-Rubio R, Collado MC, Laitinen K, Salminen S, Isolauri E, Mira A (2012) The human milk microbiome changes over lactation and is shaped by maternal weight and mode of delivery. The American journal of clinical nutrition 96: 544-551
Camarinha-Silva A, Jauregui R, Chaves-Moreno D, Oxley AP, Schaumburg F, Becker K, Wos-Oxley ML, Pieper DH (2013) Comparing the anterior nare bacterial community of two discrete human populations using Illumina amplicon sequencing. Environmental microbiology
Cammu H, Martens E, Van Mol C, Jacquemyn Y (2013) Perinatale Activiteiten in Vlaanderen 2012. Studiecentrum voor Perinatale Epidemiologie
Caporaso JG, Kuczynski J, Stombaugh J, Bittinger K, Bushman FD, Costello EK, Fierer N, Pena AG, Goodrich JK, Gordon JI, Huttley GA, Kelley ST, Knights D, Koenig JE, Ley RE, Lozupone CA, McDonald D, Muegge BD, Pirrung M, Reeder J, Sevinsky JR, Turnbaugh PJ, Walters WA, Widmann J, Yatsunenko T, Zaneveld J, Knight R (2010) QIIME allows analysis of high-throughput community sequencing data. Nature methods 7: 335-336
Cardwell CR, Stene LC, Joner G, Cinek O, Svensson J, Goldacre MJ, Parslow RC, Pozzilli P, Brigis G, Stoyanov D, Urbonaite B, Sipetic S, Schober E, Ionescu-Tirgoviste C, Devoti G, de Beaufort CE, Buschard K, Patterson CC (2008) Caesarean section is associated with an increased risk of childhood-onset type 1 diabetes mellitus: a meta-analysis of observational studies. Diabetologia 51: 726-735
Cho J, Ahn S (2014) [Development and Evaluation of Breastfeeding Promotion Program for Mothers with Breast Engorgement following Cesarean Birth]. Journal of Korean Academy of Nursing 44: 170-178
Chow J, Lee SM, Shen Y, Khosravi A, Mazmanian SK (2010) Host-bacterial symbiosis in health and disease. Advances in immunology 107: 243-274
Claesson MJ, Cusack S, O'Sullivan O, Greene-Diniz R, de Weerd H, Flannery E, Marchesi JR, Falush D, Dinan T, Fitzgerald G, Stanton C, van Sinderen D, O'Connor M, Harnedy N, O'Connor K, Henry C, O'Mahony D, Fitzgerald AP, Shanahan F, Twomey C, Hill C, Ross RP, O'Toole PW (2011) Composition, variability, and temporal stability of the intestinal microbiota of the elderly. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 108 Suppl 1: 4586-4591
Claesson MJ, Jeffery IB, Conde S, Power SE, O'Connor EM, Cusack S, Harris HM, Coakley M, Lakshminarayanan B, O'Sullivan O, Fitzgerald GF, Deane J, O'Connor M, Harnedy N, O'Connor K, O'Mahony D, van Sinderen D, Wallace M, Brennan L, Stanton C, Marchesi JR, Fitzgerald AP, Shanahan F, Hill C, Ross RP, O'Toole PW (2012) Gut microbiota composition correlates with diet and health in the elderly. Nature 488: 178-184
Clemente JC, Ursell LK, Parfrey LW, Knight R (2012) The impact of the gut microbiota on human health: an integrative view. Cell 148: 1258-1270
Collado MC, Cernada M, Bauerl C, Vento M, Perez-Martinez G (2014) Microbial ecology and host-microbiota interactions during early life stages. Gut microbes 5
Collado MC, Delgado S, Maldonado A, Rodriguez JM (2009) Assessment of the bacterial diversity of breast milk of healthy women by quantitative real-time PCR. Letters in applied microbiology 48: 523-528
Coppa GV, Zampini L, Galeazzi T, Gabrielli O (2006) Prebiotics in human milk: a review. Digestive and liver disease : official journal of the Italian Society of Gastroenterology and the Italian Association for the Study of the Liver 38 Suppl 2: S291-294
Decker E, Engelmann G, Findeisen A, Gerner P, Laass M, Ney D, Posovszky C, Hoy L, Hornef MW (2010) Cesarean delivery is associated with celiac disease but not inflammatory bowel disease in children. Pediatrics 125: e1433-1440
Dewey KG, Nommsen-Rivers LA, Heinig MJ, Cohen RJ (2003) Risk factors for suboptimal infant breastfeeding behavior, delayed onset of lactation, and excess neonatal weight loss. Pediatrics 112: 607-619
DiGiulio DB (2012) Diversity of microbes in amniotic fluid. Seminars in fetal & neonatal medicine 17: 2-11
Dinan TG, Cryan JF (2013) Melancholic microbes: a link between gut microbiota and depression? Neurogastroenterology and motility : the official journal of the European Gastrointestinal Motility Society 25: 713-719
Dominguez-Bello MG, Costello EK, Contreras M, Magris M, Hidalgo G, Fierer N, Knight R (2010) Delivery mode shapes the acquisition and structure of the initial microbiota across multiple body habitats in newborns. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 107: 11971-11975
Donnet-Hughes A, Perez PF, Dore J, Leclerc M, Levenez F, Benyacoub J, Serrant P, Segura-Roggero I, Schiffrin EJ (2010) Potential role of the intestinal microbiota of the mother in neonatal immune education. The Proceedings of the Nutrition Society 69: 407-415
Eckburg PB, Bik EM, Bernstein CN, Purdom E, Dethlefsen L, Sargent M, Gill SR, Nelson KE, Relman DA (2005) Diversity of the human intestinal microbial flora. Science 308: 1635-1638
Fallani M, Young D, Scott J, Norin E, Amarri S, Adam R, Aguilera M, Khanna S, Gil A, Edwards CA, Dore J (2010) Intestinal microbiota of 6-week-old infants across Europe: geographic influence beyond delivery mode, breast-feeding, and antibiotics. Journal of pediatric gastroenterology and nutrition 51: 77-84
Fanaro S, Chierici R, Guerrini P, Vigi V (2003) Intestinal microflora in early infancy: composition and development. Acta Paediatr Suppl 91: 48-55
Fernandez L, Langa S, Martin V, Maldonado A, Jimenez E, Martin R, Rodriguez JM (2013) The human milk microbiota: origin and potential roles in health and disease. Pharmacological research : the official journal of the Italian Pharmacological Society 69: 1-10
Franks AH, Harmsen HJ, Raangs GC, Jansen GJ, Schut F, Welling GW (1998) Variations of bacterial populations in human feces measured by fluorescent in situ hybridization with group-specific 16S rRNA-targeted oligonucleotide probes. Applied and environmental microbiology 64: 3336-3345
Gastwirth JL, Gel YR, Hui WLW, Lyubchich V, Miao W, Noguchi K (2013) lawstat: An R package for biostatistics for biostatistics, public policy, and law. http://CRANR-projectorg/package=lawstat R package version 2.4.1.
Gibson GR (1998) Dietary modulation of the human gut microflora using prebiotics. The British journal of nutrition 80: S209-212
Gill SR, Pop M, Deboy RT, Eckburg PB, Turnbaugh PJ, Samuel BS, Gordon JI, Relman DA, Fraser-Liggett CM, Nelson KE (2006) Metagenomic analysis of the human distal gut microbiome. Science 312: 1355-1359
Goldblum RM, Ahlstedt S, Carlsson B, Hanson LA, Jodal U, Lidin-Janson G, Sohl-Akerlund A (1975) Antibody-forming cells in human colostrum after oral immunisation. Nature 257: 797-798
Gonzalez R, Klaassens ES, Malinen E, de Vos WM, Vaughan EE (2008) Differential transcriptional response of Bifidobacterium longum to human milk, formula milk, and galactooligosaccharide. Applied and environmental microbiology 74: 4686-4694
Gronlund MM, Lehtonen OP, Eerola E, Kero P (1999) Fecal microflora in healthy infants born by different methods of delivery: permanent changes in intestinal flora after cesarean delivery. Journal of pediatric gastroenterology and nutrition 28: 19-25
Hamer HM, De Preter V, Windey K, Verbeke K (2012) Functional analysis of colonic bacterial metabolism: relevant to health? American journal of physiology Gastrointestinal and liver physiology 302: G1-9
Hamer HM, Jonkers D, Venema K, Vanhoutvin S, Troost FJ, Brummer RJ (2008) Review article: the role of butyrate on colonic function. Alimentary pharmacology & therapeutics 27: 104-119
Hamosh M (1998) Protective function of proteins and lipids in human milk. Biology of the neonate 74: 163-176
Hamosh M (2001) Bioactive factors in human milk. Pediatric clinics of North America 48: 69-86
Hanson LA (2007) Session 1: Feeding and infant development breast-feeding and immune function. The Proceedings of the Nutrition Society 66: 384-396
Healthist, Kominato K, Yakult (2013) Intestinal Bifidobacteria passed on from mother to child. Healthist
Heikkila MP, Saris PE (2003) Inhibition of Staphylococcus aureus by the commensal bacteria of human milk. Journal of applied microbiology 95: 471-478
Hennart PF, Brasseur DJ, Delogne-Desnoeck JB, Dramaix MM, Robyn CE (1991) Lysozyme, lactoferrin, and secretory immunoglobulin A content in breast milk: influence of duration of lactation, nutrition status, prolactin status, and parity of mother. The American journal of clinical nutrition 53: 32-39
Holgerson PL, Harnevik L, Hernell O, Tanner ACR, Johansson I (2011) Mode of Birth Delivery Affects Oral Microbiota in Infants. Journal of dental research 90: 1183-1188
Hoppu U, Isolauri E, Laakso P, Matomaki J, Laitinen K (2012) Probiotics and dietary counselling targeting maternal dietary fat intake modifies breast milk fatty acids and cytokines. European journal of nutrition 51: 211-219
Hunt KM, Foster JA, Forney LJ, Schutte UM, Beck DL, Abdo Z, Fox LK, Williams JE, McGuire MK, McGuire MA (2011) Characterization of the diversity and temporal stability of bacterial communities in human milk. PloS one 6: e21313
Huurre A, Kalliomaki M, Rautava S, Rinne M, Salminen S, Isolauri E (2008) Mode of delivery - effects on gut microbiota and humoral immunity. Neonatology 93: 236-240
Hyman RW, Fukushima M, Diamond L, Kumm J, Giudice LC, Davis RW (2005) Microbes on the human vaginal epithelium. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 102: 7952-7957
Isolauri E (2012) Development of healthy gut microbiota early in life. Journal of paediatrics and child health 48 Suppl 3: 1-6
Isolauri E (2014) The Impact of Early Gut Microbiota on Child Health 2nd international symposium of probiotics and prebiotics in pediatrics 2014
Isolauri E, Salminen S, Ouwehand AC (2004) Microbial-gut interactions in health and disease. Probiotics. Best practice & research Clinical gastroenterology 18: 299-313
Jacquot A, Neveu D, Aujoulat F, Mercier G, Marchandin H, Jumas-Bilak E, Picaud JC (2011) Dynamics and clinical evolution of bacterial gut microflora in extremely premature patients. The Journal of pediatrics 158: 390-396
Jakobsson HE, Abrahamsson TR, Jenmalm MC, Harris K, Quince C, Jernberg C, Bjorksten B, Engstrand L, Andersson AF (2014) Decreased gut microbiota diversity, delayed Bacteroidetes colonisation and reduced Th1 responses in infants delivered by caesarean section. Gut 63: 559-566
Janas LM, Picciano MF (1982) The nucleotide profile of human milk. Pediatric research 16: 659-662
Jernberg C, Lofmark S, Edlund C, Jansson JK (2007) Long-term ecological impacts of antibiotic administration on the human intestinal microbiota. The ISME journal 1: 56-66
Jeurink PV, van Bergenhenegouwen J, Jimenez E, Knippels LM, Fernandez L, Garssen J, Knol J, Rodriguez JM, Martin R (2013) Human milk: a source of more life than we imagine. Beneficial microbes 4: 17-30
Johnson CL, Versalovic J (2012) The human microbiome and its potential importance to pediatrics. Pediatrics 129: 950-960
Jost T, Lacroix C, Braegger C, Chassard C (2013) Assessment of bacterial diversity in breast milk using culture-dependent and culture-independent approaches. The British journal of nutrition 110: 1253-1262
Khanna S, Tosh PK (2014) A clinician's primer on the role of the microbiome in human health and disease. Mayo Clinic proceedings 89: 107-114
Khodayar-Pardo P, Mira-Pascual L, Collado MC, Martinez-Costa C (2014) Impact of lactation stage, gestational age and mode of delivery on breast milk microbiota. Journal of perinatology : official journal of the California Perinatal Association
Koenig JE, Spor A, Scalfone N, Fricker AD, Stombaugh J, Knight R, Angenent LT, Ley RE (2011) Succession of microbial consortia in the developing infant gut microbiome. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 108 Suppl 1: 4578-4585
Kolling G, Wu M, Guerrant RL (2012) Enteric pathogens through life stages. Frontiers in cellular and infection microbiology 2: 114
Konietschke F (2012) nparcomp: Perform multiple comparisons and compute simultaneous confidence intervals for the nonparametric relative contrast effects. http://CRANR-projectorg/package=nparcomp R package version 2.0
Koren O, Goodrich JK, Cullender TC, Spor A, Laitinen K, Backhed HK, Gonzalez A, Werner JJ, Angenent LT, Knight R, Backhed F, Isolauri E, Salminen S, Ley RE (2012) Host remodeling of the gut microbiome and metabolic changes during pregnancy. Cell 150: 470-480
Kovatcheva Datchary P (2013) The Prokaryotes, Vol. The Gut Microbiota, Berlin Heidelberg.
Langhendries JP (2006) Early bacterial colonisation of the intestine: why it matters? Archives de pediatrie : organe officiel de la Societe francaise de pediatrie 13: 1526-1534
Le Chatelier E, Nielsen T, Qin J, Prifti E, Hildebrand F, Falony G, Almeida M, Arumugam M, Batto JM, Kennedy S, Leonard P, Li J, Burgdorf K, Grarup N, Jorgensen T, Brandslund I, Nielsen HB, Juncker AS, Bertalan M, Levenez F, Pons N, Rasmussen S, Sunagawa S, Tap J, Tims S, Zoetendal EG, Brunak S, Clement K, Dore J, Kleerebezem M, Kristiansen K, Renault P, Sicheritz-Ponten T, de Vos WM, Zucker JD, Raes J, Hansen T, Meta HITc, Bork P, Wang J, Ehrlich SD, Pedersen O (2013) Richness of human gut microbiome correlates with metabolic markers. Nature 500: 541-546
Makino H, Kushiro A, Ishikawa E, Kubota H, Gawad A, Sakai T, Oishi K, Martin R, Ben-Amor K, Knol J, Tanaka R (2013) Mother-to-infant transmission of intestinal bifidobacterial strains has an impact on the early development of vaginally delivered infant's microbiota. PloS one 8: e78331
Marques TM, Wall R, Ross RP, Fitzgerald GF, Ryan CA, Stanton C (2010) Programming infant gut microbiota: influence of dietary and environmental factors. Current opinion in biotechnology 21: 149-156
Martin R, Heilig HG, Zoetendal EG, Jimenez E, Fernandez L, Smidt H, Rodriguez JM (2007) Cultivation-independent assessment of the bacterial diversity of breast milk among healthy women. Research in microbiology 158: 31-37
Martin R, Jimenez E, Heilig H, Fernandez L, Marin ML, Zoetendal EG, Rodriguez JM (2009) Isolation of bifidobacteria from breast milk and assessment of the bifidobacterial population by PCR-denaturing gradient gel electrophoresis and quantitative real-time PCR. Applied and environmental microbiology 75: 965-969
Martin R, Langa S, Reviriego C, Jimenez E, Marin ML, Olivares M, Boza J, Jimenez J, Fernandez L, Xaus J, Rodriguez JM (2004) The commensal microflora of human milk: new perspectives for food bacteriotherapy and probiotics. Trends Food Sci Tech 15: 121-127
Martin R, Langa S, Reviriego C, Jiminez E, Marin ML, Xaus J, Fernandez L, Rodriguez JM (2003) Human milk is a source of lactic acid bacteria for the infant gut. The Journal of pediatrics 143: 754-758
Martin V, Maldonado-Barragan A, Moles L, Rodriguez-Banos M, Campo RD, Fernandez L, Rodriguez JM, Jimenez E (2012) Sharing of bacterial strains between breast milk and infant feces. Journal of human lactation : official journal of International Lactation Consultant Association 28: 36-44
Marzorati M, Wittebolle L, Boon N, Daffonchio D, Verstraete W (2008) How to get more out of molecular fingerprints: practical tools for microbial ecology. Environmental microbiology 10: 1571-1581
Matamoros S, Gras-Leguen C, Le Vacon F, Potel G, de La Cochetiere MF (2013) Development of intestinal microbiota in infants and its impact on health. Trends in microbiology 21: 167-173
Maukonen J, Matto J, Satokari R, Soderlund H, Mattila-Sandholm T, Saarela M (2006) PCR DGGE and RT-PCR DGGE show diversity and short-term temporal stability in the Clostridium coccoides-Eubacterium rectale group in the human intestinal microbiota. FEMS microbiology ecology 58: 517-528
Mitsuoka T (1978) Intestinal bacteria and health: an introductory narrative: Harcourt Brace Jovanovich Japan.
Mitsuoka T (1992) Intestinal flora and aging. Nutrition reviews 50: 438-446
Morelli L (2008) Postnatal development of intestinal microflora as influenced by infant nutrition. The Journal of nutrition 138: 1791S-1795S
Mshvildadze M, Neu J, Shuster J, Theriaque D, Li N, Mai V (2010) Intestinal microbial ecology in premature infants assessed with non-culture-based techniques. The Journal of pediatrics 156: 20-25
Muyzer G, de Waal EC, Uitterlinden AG (1993) Profiling of complex microbial populations by denaturing gradient gel electrophoresis analysis of polymerase chain reaction-amplified genes coding for 16S rRNA. Applied and environmental microbiology 59: 695-700
Negele K, Heinrich J, Borte M, von Berg A, Schaaf B, Lehmann I, Wichmann HE, Bolte G, Group LS (2004) Mode of delivery and development of atopic disease during the first 2 years of life. Pediatric allergy and immunology : official publication of the European Society of Pediatric Allergy and Immunology 15: 48-54
O'Hara AM, Shanahan F (2006) The gut flora as a forgotten organ. EMBO reports 7: 688-693
O'Toole PW (2012) Changes in the intestinal microbiota from adulthood through to old age. Clin Microbiol Infec 18: 44-46
Oksanen J, Blanchet FG, Kindt R, Legendre P, Minchin PR, O'Hara RB, Simpson GL, Solymos P, Stevens MHH, Wagner H (2013) vegan: Community Ecology Package. http://CRANR-projectorg/package=vegan R package version 2.0-10
Ottman N, Smidt H, de Vos WM, Belzer C (2012) The function of our microbiota: who is out there and what do they do? Frontiers in cellular and infection microbiology 2: 104
Owen CG, Martin RM, Whincup PH, Davey-Smith G, Gillman MW, Cook DG (2005) The effect of breastfeeding on mean body mass index throughout life: a quantitative review of published and unpublished observational evidence. The American journal of clinical nutrition 82: 1298-1307
Owen CG, Martin RM, Whincup PH, Smith GD, Cook DG (2006) Does breastfeeding influence risk of type 2 diabetes in later life? A quantitative analysis of published evidence. The American journal of clinical nutrition 84: 1043-1054
Owen CG, Whincup PH, Cook DG (2011) Breast-feeding and cardiovascular risk factors and outcomes in later life: evidence from epidemiological studies. The Proceedings of the Nutrition Society 70: 478-484
Owen CG, Whincup PH, Kaye SJ, Martin RM, Davey Smith G, Cook DG, Bergstrom E, Black S, Wadsworth ME, Fall CH, Freudenheim JL, Nie J, Huxley RR, Kolacek S, Leeson CP, Pearce MS, Raitakari OT, Lisinen I, Viikari JS, Ravelli AC, Rudnicka AR, Strachan DP, Williams SM (2008) Does initial breastfeeding lead to lower blood cholesterol in adult life? A quantitative review of the evidence. The American journal of clinical nutrition 88: 305-314
Palmer C, Bik EM, DiGiulio DB, Relman DA, Brown PO (2007) Development of the human infant intestinal microbiota. PLoS biology 5: e177
Penders J, Thijs C, Vink C, Stelma FF, Snijders B, Kummeling I, van den Brandt PA, Stobberingh EE (2006) Factors influencing the composition of the intestinal microbiota in early infancy. Pediatrics 118: 511-521
Perez PF, Dore J, Leclerc M, Levenez F, Benyacoub J, Serrant P, Segura-Roggero I, Schiffrin EJ, Donnet-Hughes A (2007) Bacterial imprinting of the neonatal immune system: lessons from maternal cells? Pediatrics 119: e724-732
Picciano MF (2001) Representative values for constituents of human milk. Pediatric clinics of North America 48: 263-264
Prior E, Santhakumaran S, Gale C, Philipps LH, Modi N, Hyde MJ (2012) Breastfeeding after cesarean delivery: a systematic review and meta-analysis of world literature. The American journal of clinical nutrition 95: 1113-1135
Putignani L, Del Chierico F, Petrucca A, Vernocchi P, Dallapiccola B (2014) The human gut microbiota: a dynamic interplay with the host from birth to senescence settled during childhood. Pediatric research
Raes J. (2014) The human microbiome in health and disease. Permanente vorming Obesitas.
Ramsay DT, Kent JC, Owens RA, Hartmann PE (2004) Ultrasound imaging of milk ejection in the breast of lactating women. Pediatrics 113: 361-367
Rescigno M, Rotta G, Valzasina B, Ricciardi-Castagnoli P (2001) Dendritic cells shuttle microbes across gut epithelial monolayers. Immunobiology 204: 572-581
Richardson (2013) Cesarean vs. Vaginal Delivery: Differences in early gut flora and immune system developmen. http://wwwaphysicianintrainingcom/cesarean-vs-vaginal-delivery-differences-in-gut-microbe-and-immune-system-development/
Rinne M, Kalliomaki M, Arvilommi H, Salminen S, Isolauri E (2005) Effect of probiotics and breastfeeding on the bifidobacterium and lactobacillus/enterococcus microbiota and humoral immune responses. The Journal of pediatrics 147: 186-191
Riordan J (2005) Breastfeeding and Human Lactation, third edn. Sudbury: Jones and bartlett publishers.
RIZIV. (2010) Diabetes in België: stand van zaken. Thematische uiteenzettingen - Diabetes in België: stand van zaken, Vol. 4, pp. 45-52.
Roger LC, Costabile A, Holland DT, Hoyles L, McCartney AL (2010) Examination of faecal Bifidobacterium populations in breast- and formula-fed infants during the first 18 months of life. Microbiology 156: 3329-3341
Roger LC, McCartney AL (2010) Longitudinal investigation of the faecal microbiota of healthy full-term infants using fluorescence in situ hybridization and denaturing gradient gel electrophoresis. Microbiology 156: 3317-3328
Romero R, Espinoza J, Goncalves LF, Kusanovic JP, Friel LA, Nien JK (2006) Inflammation in preterm and term labour and delivery. Seminars in fetal & neonatal medicine 11: 317-326
Romero R, Hassan SS, Gajer P, Tarca AL, Fadrosh DW, Bieda J, Chaemsaithong P, Miranda J, Chaiworapongsa T, Ravel J (2014) The vaginal microbiota of pregnant women who subsequently have spontaneous preterm labor and delivery and those with a normal delivery at term Microbiome 2: 18
Roux ME, McWilliams M, Phillips-Quagliata JM, Weisz-Carrington P, Lamm ME (1977) Origin of IgA-secreting plasma cells in the mammary gland. The Journal of experimental medicine 146: 1311-1322
Salminen S, Collado MC, Isolauri E, Gueimonde M (2009) Microbial-host interactions: selecting the right probiotics and prebiotics for infants. Nestle Nutrition workshop series Paediatric programme 64: 201-213; discussion 213-207, 251-207
Salminen S, Gibson GR, McCartney AL, Isolauri E (2004) Influence of mode of delivery on gut microbiota composition in seven year old children. Gut 53: 1388-1389
Satokari RM, Vaughan EE, Akkermans AD, Saarela M, de Vos WM (2001) Bifidobacterial diversity in human feces detected by genus-specific PCR and denaturing gradient gel electrophoresis. Applied and environmental microbiology 67: 504-513
Singhal A, Macfarlane G, Macfarlane S, Lanigan J, Kennedy K, Elias-Jones A, Stephenson T, Dudek P, Lucas A (2008) Dietary nucleotides and fecal microbiota in formula-fed infants: a randomized controlled trial. The American journal of clinical nutrition 87: 1785-1792
Spor A, Koren O, Ley R (2011) Unravelling the effects of the environment and host genotype on the gut microbiome. Nature reviews Microbiology 9: 279-290
Tannock GW, Fuller R, Smith SL, Hall MA (1990) Plasmid profiling of members of the family Enterobacteriaceae, lactobacilli, and bifidobacteria to study the transmission of bacteria from mother to infant. Journal of clinical microbiology 28: 1225-1228
Team RC (2014) R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing Vienna, Austria
Thavagnanam S, Fleming J, Bromley A, Shields MD, Cardwell CR (2008) A meta-analysis of the association between Caesarean section and childhood asthma. Clinical and experimental allergy : journal of the British Society for Allergy and Clinical Immunology 38: 629-633
Tomita M, Takase M, Wakabayashi H, Bellamy W (1994) Antimicrobial peptides of lactoferrin. Advances in experimental medicine and biology 357: 209-218
Tsolia M, Psoma M, Gavrili S, Petrochilou V, Michalas S, Legakis N, Karpathios T (2003) Group B streptococcus colonization of Greek pregnant women and neonates: prevalence, risk factors and serotypes. Clinical microbiology and infection : the official publication of the European Society of Clinical Microbiology and Infectious Diseases 9: 832-838
Turnbaugh PJ, Hamady M, Yatsunenko T, Cantarel BL, Duncan A, Ley RE, Sogin ML, Jones WJ, Roe BA, Affourtit JP, Egholm M, Henrissat B, Heath AC, Knight R, Gordon JI (2009) A core gut microbiome in obese and lean twins. Nature 457: 480-484
Vaishampayan PA, Kuehl JV, Froula JL, Morgan JL, Ochman H, Francino MP (2010) Comparative metagenomics and population dynamics of the gut microbiota in mother and infant. Genome biology and evolution 2: 53-66
Vilchez-Vargas R, Geffers R, Suarez-Diez M, Conte I, Waliczek A, Kaser VS, Kralova M, Junca H, Pieper DH (2013) Analysis of the microbial gene landscape and transcriptome for aromatic pollutants and alkane degradation using a novel internally calibrated microarray system. Environmental microbiology 15: 1016-1039
W.H.O. (2013a) European health for all database (HFA-DB). http://dataeurowhoint/
W.H.O. (2013b) Monitoring and surveillance : Overweight and obesity in three age groups. http://wwweurowhoint/__data/assets/pdf_file/0009/243288/Belgium-WHO-Country-Profilepdf
W.H.O. (2014a) Infant and young child feeding. In Organisation WH (ed.).
W.H.O. (2014b) Mental health - Data and statistics. http://wwweurowhoint/en/health-topics/noncommunicable-diseases/mental-health/data-and-statistics Health topics - Noncommunicable diseases
Walker A (2010) Breast milk as the gold standard for protective nutrients. The Journal of pediatrics 156: S3-7
Wall R, Ross RP, Ryan CA, Hussey S, Murphy B, Fitzgerald GF, Stanton C (2009) Role of gut microbiota in early infant development. Clinical medicine Pediatrics 3: 45-54
Wang J-P (2011) SPECIES: An R Package for Species Richness Estimation. Journal of Statistical Software, http://wwwjstatsoftorg/v40/i09/ 40: 1--15
Wang Q, Garrity GM, Tiedje JM, Cole JR (2007) Naive Bayesian classifier for rapid assignment of rRNA sequences into the new bacterial taxonomy. Applied and environmental microbiology 73: 5261-5267
Whitman WB, Coleman DC, Wiebe WJ (1998) Prokaryotes: the unseen majority. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 95: 6578-6583
Wickham H (2009) ggplot2: elegant graphics for data analysis. Springer New York
Xanthou M (1998) Immune protection of human milk. Biology of the neonate 74: 121-133
Xu J, Gordon JI (2003) Honor thy symbionts. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 100: 10452-10459
Zanardo V, Svegliado G, Cavallin F, Giustardi A, Cosmi E, Litta P, Trevisanuto D (2010) Elective cesarean delivery: does it have a negative effect on breastfeeding? Birth 37: 275-279
Zeileis A (2013) ineq: Measuring Inequality, Concentration, and Poverty. http://CRANR-projectorg/package=ineq R package version 0.2-11
Zoetendal EG, Akkermans AD, De Vos WM (1998) Temperature gradient gel electrophoresis analysis of 16S rRNA from human fecal samples reveals stable and host-specific communities of active bacteria. Applied and environmental microbiology 64: 3854-3859
