Artificial selection in guppies; male and female phenotypes produced by inter- and intrasexual selection
De sexy alfaman… feit of fictie?
We zitten in het broedseizoen. Een groot hert dat met zijn prachtig gewei op een grasland staat; heeft zojuist een jong en onervaren mannetje verdreven. Hij bruist van de testosteron en brult het uit naar de vrouwtjes die nu vast en zeker tot hem aangetrokken zijn. Zo horen we het maar al te vaak in een natuurdocumentaire en vele biologen zullen dit ook beamen. Maar is dit altijd de realiteit? Wordt de meest dominante man steeds verkozen als partner? Is de stoere, macho alfaman wel immer zo aantrekkelijk? En waarom is dit zo geëvolueerd?
Darwin en seks
Toen Charles Darwin zijn theorie rond evolutie en natuurlijke selectie ontwikkelde, kwam hij voor een probleem te staan. Een schetsend voorbeeld; een mannelijke pauw met zijn prachtige staart ziet er schitterend uit, maar diezelfde grote, zware staart gaat hem niet verder helpen overleven. Integendeel, zonder die staart zou het waarschijnlijk een stuk eenvoudiger zijn om te ontsnappen aan een roofdier. Toch is die pauwenstaart, net als het hertengewei, na jaren van evolutie langzamerhand ontstaan. Het zou de mannetjespauw dus toch een voordeel moeten opleveren.
Darwin bedacht hiervoor seksuele selectie, waarbij organismen niet enkel vechten om hun eigen voortbestaan, maar ook trachten om de talrijkste en beste nakomelingen te produceren. Zo strijden mannetjes vaak onderling om vrouwtjes wat hij intraseksuele selectie noemde. Bovendien willen ook vrouwtjes de beste partner kiezen wat hij dan weer interseksuele selectie noemde. Het klassieke beeld is dat beide op hetzelfde neerkomen, namelijk dat de sterkste man, die de andere mannetjes kan verdrijven, ook de meest verkozen partner zou zijn door vrouwtjes.
Guppies
In een studie aan de universiteit van Antwerpen op vissen werd echter aangetoond dat dit niet altijd het geval hoeft te zijn. Guppies, gekend als populaire kleurrijke aquariumvissen, werden in het wild gevangen in Trinidad en ondergebracht in aquaria aan de universiteit. Mannetjes werden altijd eerst geselecteerd om mee verder te kweken. Enerzijds werden steeds de dominanste mannetjes gekozen, anderzijds die mannetjes die het meest geprefereerd werden door vrouwtjes. Na slechts drie generaties kweken werden de mannetjes van beide kweeklijnen vergeleken op verschillende kenmerken en gedragingen, en werd er bovendien nagegaan welke kweeklijn verkozen werd door vrouwtjes.
Het bleek echter dat de dominante alfamannetjes helemaal niet werden verkozen door vrouwtjes. Het was namelijk de andere kweeklijn die werd verkozen door het merendeel van de vrouwtjesvissen. De traditionele visie uit documentaires en populaire media ging hier dus klaarblijkelijk niet op.
Buitenbeentjes
Maar hoe komt het nu dat dit zo anders is bij guppies? Na vergelijking met gelijkaardige studies kwam vooral naar voor dat deze visjes verschillen in hun paarsysteem, dit is namelijk heel los en promiscue (zowel mannetjes als vrouwtjes paren met meerdere partners).
Vele vogels, vissen, zoogdieren en zelfs insecten verdedigen territoria voor hun wijfjes met rijke voedselbronnen, beschutting, goede nestplaatsen en dergelijke. Bij de guppy is dit allemaal niet aanwezig. Mannetjes guppies leveren geen bruidschat af, verdedigen geen territorium, leveren geen ouderzorg of wat dan ook.
Een dominante alfaman onder guppies blijkt dus enkel goed te zijn in het voorkomen van paringen door andere mannetjes, wat op zich geen direct voordeel oplevert voor de vrouwtjes zelf. Zij kiezen dus liever een aantrekkelijk mannetje, eentje die misschien betere genen heeft en die er mogelijks voor zal zorgen dat haar mannelijke nakomelingen er op hun beurt even aantrekkelijk uitzien.
Een korreltje zout
Of de menselijke natuur op een gelijkaardige manier tewerk gaat is dan weer een andere interessante vraag, die bovendien heel moeilijk te testen valt. De mens tracht aspecten van zijn eigen natuur (instincten) te overstijgen aan de hand van cultuur, traditie, wetenschap, discipline en dergelijke. Om bijvoorbeeld nog maar te beginnen met het paarsysteem; in bepaalde delen van de wereld is monogamie de algemene regel, terwijl in andere delen van de wereld of in andere tijdsperiodes dan weer polygamie de normale situatie was.
Binnen de wetenschap kunnen bepaalde opvattingen dus al eens als algemeen beschouwd worden, zelfs zonder een directe test. Dit onderzoek biedt hopelijk perspectief voor wetenschappers die zich bezighouden met studies rond seksuele selectie. Alleszins, wanneer je volgende keer grote uitspraken hoort over sexy alfamannetjes, denk dan heel even aan die kleurrijke aquariumvisjes die het toch net even anders doen, en neem er een korreltje zout bij. Laat het smaken!
Bibliografie
Balzarini, V., Taborsky, M., Wanner, S., Koch, F., and Frommen, J.G. (2014). Mirror, mirror on the wall: the predictive value of mirror tests for measuring aggression in fish. Behavioral Ecology and Sociobiology, 68, 871-878.
Bateman, A.J. (1948). Intra-sexual selection in Drosophila. Heredity, 2, 349-368.
Berglund, A., Bisazza, A., and Pilastro, A. (1996). Armaments and ornaments: an evolutionary explanation of traits of dual utility. Biological Journal of the Linnean Society, 58, 385-399.
Bischoff, R.J., Gould, J.L., and Rubenstein, D.I. (1985). Tail size and female choice in the guppy (Poecilia reticulata). Behavioral Ecology and Sociobiology, 17, 253-255.
Blumstein, D. T., Evans, C. S. & Daniel, J. C. 2006 JWatcher v. 1.0. See www.jwatcher.ucla.edu.
Breden, F., Novinger, D., and Schubert, A. (1995). The effect of experience on mate choice in the Trinidad guppy, Poecilia reticulata. Environmental Biology of Fishes, 42 : 323-328.
Brooks, R., and Endler, J.A. (2001). Direct and indirect sexual selection and quantitative genetics of male traits in guppies (Poecilia reticulata). Evolution, 55, 1002-1015.
Bruce, K.E., and White, W.G. (1995). Agonistic relationships and sexual behaviour patterns in male guppies, Poecilia reticulata. Animal behaviour, 50, 1009-1021.
Cockburn, A., Legge, S. & Double, M. C. 2002: Sex ratios in birds and mammals: can the hypotheses be disentangled? In: Sex Ratios: Concepts and Research Methods (Hardy, I. C. W., ed.). Cambridge University Press, Cambridge, pp. 266-286.
Craig, A.J.F.K. (1980). Behaviour and evolution in the Genus Euplectes. Journal für Ornithologie, 121, 144-161.
Crow, R.T., and Liley, N.R. (1979). A sexual pheromone in the guppy, Poecilia reticulata (Peters). Canadian Journal of Zoology, 57, 184-188.
Cummings, M., and Mollaghan, D. (2006). Repeatability and consistency of female preference behaviours in a northern swordtail, Xiphophorus nigrensis. Animal Behaviour, 72, 217-224.
Darwin, C.R. (1859). On the Origin of Species by Means of Natural Selection, or the Preservation of Favoured Races in the Struggle for Life. John Murray, Albemarle Street.
Dawkins, M.S., and Guilford, T. (1991). The corruption of honest signalling. Animal Behaviour, 41, 865-873.
Dawkins, R. (1976). The selfish gene (30th anniversary edition). Oxford University Press, Oxford, England.
Eakley, A.L. and Houde, A.E. (2004). Possible role of female discrimination against 'redundant' males in the evolution of colour pattern polymorphism in guppies. Proceedings of the Royal Society London B, 271, 299-301 (supplement).
44
Endler, J.A. (1980). Natural selection on color patterns in Poecilia reticulata. Evolution, 34, 76-91.
Evans, J.P. (2010). Quantitative genetic evidence that males trade attractiveness for ejaculate quality in guppies. Proceedings of the Royal Society London B, 277, 3195–3201.
Farr, J.A. (1977). Male Rarity or Novelty, Female Choice Behavior, and Sexual Selection in the Guppy, Poecilia reticulata Peters (Pisces: Poeciliidae). Evolution, 31, 162-168.
Farr, J.A. (1980). Social behavior patterns as determinants of reproductive success in the guppy, Poecilia reticulata Peters (Pisces: Poeciliidae) an experimental study of the effects of intermale competition, female choice, and sexual selection. Behaviour, 74, 38-91.
Fisher, R.A. (1930). The genetical theory of natural selection. In: Sexual Reproduction and Sexual Selection, pp: 121-144. Clarendon Press, Oxford.
Folstad, I., and Karter, A.J. (1992). Parasites, bright males, and the immunocompetence handicap. The American Naturalist, 139, 603-622.
Forsgren, E., Kvarnemo, C., and Lindström, K. (1996). Mode of sexual selection determined by resource abundance in two sand goby populations. Evolution, 50, 646-654.
Grether, G.F. (2000). Carotenoid limitation and mate preference evolution: a test the indicator hypothesis in guppies (Poecilia reticulata). Evolution, 54, 1712-1724.
Grether, G.F., Hudon, J., and Endler, J.A. (2001). Carotenoid scarcity, synthetic pteridine pigments and the evolution of sexual coloration in guppies (Poecilia reticulata). Proceedings of the Royal Society London B, 268, 1245-1253.
Gross, M.R. (1996). Alternative reproductive strategies and tactics: diversity within sexes. Trends in Ecology and Evolution, 11, 92-97.
Hamilton, W.D., and Zuk, M. (1982). Heritable True Fitness and Bright Birds: A Role for Parasites? Science, 218, 384-387.
Herdman, E.J.E., Kelly, D.C., and Godin, J-G J. (2004). Male Mate Choice in the Guppy (Poecilia reticulata): Do Males Prefer Larger Females as Mates? Ethology, 110, 97-111.
Houde, A.E. (1987). Mate choice based upon naturally occurring color-pattern variation in a guppy population. Evolution, 41, 1-10.
Houde, A.E. (1997). Sex, color, and mate choice in guppies. Princeton Univ. Press, Princeton, NJ.
Hudman, S.P., and Gotelli, N.J. (2007). Intra- and intersexual selection on male body size are complimentary in the fathead minnow (Pimephales promelas). Behaviour, 144, 1065-1086.
Hughes, K.A., Du, L., Rodd, F.H., and Reznick, D.N. (1999). Familiarity leads to female mate preference for novel males in the guppy, Poecilia reticulata. Animal Behaviour, 58, 907–916.
45
Jirotkul, M. (1999). Operational sex ratio influences female preference and male–male competition in guppies. Animal Behaviour, 58, 287–294.
Jones, I.L., and Hunter, F.M. (1999). Experimental evidence for mutual inter- and intrasexual selection favouring a crested auklet ornament. Animal Behaviour, 57, 521-528.
Karino, K. and Kobayashi, M. (2005). Male alternative mating behaviour depending on tail length of the guppy, Poecilia reticulata. Behaviour, 142, 191-202.
Karino, K., Kobayashi, M., and Kazuhiro, O. (2006a). Adaptive Offspring Sex Ratio Depends on Male Tail Length in the Guppy. Ethology, 112, 1050-1055.
Karino, K., Kobayashi, M., and Kazuhiro, O. (2006b). Costs of Mating with Males Possessing Long Tails in the Female Guppy. Behaviour, 143, 183-195.
Karino, K. and Matsunaga, J. (2002). Female Mate Preference Is for Male Total Length, Not Tail Length in Feral Guppies. Behaviour, 139, 1491-1508.
Kodric-Brown, A. (1985). Female preference and sexual selection for male coloration in the guppy (Poecilia reticulata). Behavioral Ecology and Sociobiology, 17, 199-205.
Kodric-Brown, A. (1989). Dietary carotenoids and male mating success in the guppy: an environmental component to female choice. Behavioral Ecology and Sociobiology, 25, 393-401.
Kodric-Brown, A. (1992). Male dominance can enhance mating success in guppies. Animal Behaviour, 44, 165-167.
Kvarnemo, C., and Ahnesjö, I. (1996). The dynamics of operational sex ratios and competition for mates. Trends in Ecology and Evolution, 11, 404-408.
Liley, N.R. (1966). Ethological Isolating Mechanisms in Four Sympatric Species of Poeciliid Fishes. In: Introduction; discussion of the theory of reproductive isolation, with special reference to ethological isolating mechanisms, pp: 2-10. E.J. BRILL, Leiden.
Lindenfors, P., Tullberg, B.S., and Biuw, M. (2002). Phylogenetic analyses of sexual selection and sexual size dimorphism in pinnipeds. Behavioral Ecology and Sociobiology, 52, 188-193.
Loyau, A., Saint Jalme, M., and Sorci, G. (2005). Intra- and Intersexual Selection for Multiple Traits in the Peacock (Pavo cristatus). Ethology, 111, 810-820.
Magurran, A.E. (2005). Evolutionary Ecology: the Trinidadian Guppy. In: Reproduction, pp: 71-94. Oxford University Press, London, England.
Microsoft. Microsoft Excel. Redmond, Washington: Microsoft, 2007. Computer Software.
Moore, A.J. (1990). The evolution of sexual dimorphism by sexual selection: the separate effects of intrasexual selection and intersexual selection. Evolution, 44, 315-331.
Otronen, M. (1988). Intra- and intersexual interactions at breeding burrows in the horned beetle, Coprophanaeus ensifer. Animal behaviour, 36, 741-748.
46
Panhuis, T.M., Butlin, R., Zuk, M., and Tregenza, T. (2001). Sexual selection and speciation. Trends in Ecology and Evolution, 16, 364-371.
Passos, C., Tassino, B., Loureiro, M., and Rosenthal, G.G. (2013). Intra- and intersexual selection on male body size in the annual killifish Austrolebias charrua. Behavioural Processes, 96, 20-26.
Pilastro, A. and Bisazza, A. (1999). Insemination efficiency of two alternative male mating tactics in the guppy (Poecilia reticulata). Proceedings of the Royal Society London B, 266, 1887-1891.
Price, A.C., and Rodd, F.H. (2006). The Effect of Social Environment on Male–Male Competition in Guppies (Poecilia reticulata). Ethology, 112, 22-32.
Price, A.C., Weadick, C.J., Shim, J., and Rodd, F.H. (2008). Pigments, Patterns, and Fish Behavior. ZEBRAFISH, 5, 297-307.
R Core Team (2013). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL http://www.R-project.org/.
Rasband, W.S., ImageJ, U. S. National Institutes of Health, Bethesda, Maryland, USA, ../, 1997-2014.
Reichard, M., Brya, J., Ondracková, M., Dávidová, M., Kaniewska, P., and Smith, C. (2005). Sexual selection for male dominance reduces opportunities for female mate choice in the European bitterling (Rhodeus sericeus). Molecular Ecology, 14, 1533-1542.
Reynolds, J.D., Gross, M.R., and Coombs, M.J. (1993). Environmental conditions and male morphology determine alternative mating behaviour in Trinidadian guppies. Animal Behaviour, 45, 145-152.
Reynolds, J.D., and Gross, M.R. (1992). Female mate preference enhances offspring growth and reproduction in a fish, Poecilia reticulata. Proceedings of the Royal Society London B, 250, 57-62.
Režucha, R. and Reichard, M. (2014). The effect of social environment on alternative mating tactics in male Endler's guppy, Poecilia wingei. Animal Behaviour, 88, 195-202.
Rosenqvist, G., and Houde, A.E. (1997). Prior exposure to male phenotypes influences mate choice in the guppy, Poecilia reticulata. Behavioral Ecology, 8, 194-198
Ryan, M.J. and Rand, A.S. (1990). The sensory basis of sexual selection for complex calls in the Túngara frog, Physalaemus pustulosus (sexual selection for sensory exploitation). Evolution, 44, 305-314.
Sokal, R.R., and F.J. Rohlf (1981). Biometry. 2nd edition. W.H. Freeman, New York.
Yamazaki, K., Boyse, E.A., Miké, V., Thaler, H.T., Mathieson, B.J., Abott, J., Boyse, J., Zayas, Z.A., and Thomas, L. (1976). Control of mating preferences in mice by genes in the major histocompatibility complex. The Journal of Experimental Medicine, 144, 1324.
Zahavi, A. (1975). Mate Selection—A Selection for a Handicap. Journal of Theoretical Biology, 53, 205-214.
