Darwin vs. Lamarck - The genetic and epigenetic contribution to phenotypic variation in a vertebrate and an invertebrate model
Darwin en Lamarck, samen voor een hernieuwde kijk op evolutie
‘Nothing in biology makes sense, except in the light of evolution’. Of met andere woorden: alleen evolutie kan biologische feiten verklaren. Met deze uitspraak werd in 1973 de kerngedachte van de moderne evolutietheorie samengevat door de vooraanstaande evolutiebioloog Theodosius Dobzhansky. Het is dan ook deze uitspraak die als strijdleuze klinkt wanneer evolutiebiologen discussiëren met mensen die de evolutietheorie niet aanvaarden en zweren bij alternatieve verklaringen voor het leven. Veelal blijken er twee kampen te zijn in die discussies: evolutiebiologen aan de ene kant, en de zogenaamde creationisten aan de andere kant. Maar vormen evolutiebiologen dan werkelijk één gelijkgezind blok? En staat de evolutietheorie als een paal boven water? De titel doet alvast iets anders vermoeden…
Darwin vs. Lamarck?
Het bestaan van biologische evolutie leidt geen twijfel, maar volkomen eensgezindheid is er bij evolutiebiologen niet. Er wordt alsmaar meer bewijs gevonden dat de theorie grondig bijgeschaafd moet worden. Sterker nog, ideeën van vóór de tijd van Charles Darwin steken nu weer de kop op, en winnen onder wetenschappers terug aan populariteit. Betekent dit dat we Darwin van tafel vegen? Nee hoor, maar we halen er wel een andere pionier bij: Jean-Baptiste Lamarck.
Genetische vs. epigenetische overerving
Het grote verschil tussen de moderne evolutietheorie en de ideeën van Lamarck (1744-1829) zit in de manier waarop biologische eigenschappen doorgegeven worden van de ene naar de andere generatie. Volgens de moderne evolutietheorie gebeurt deze overerving op een genetische manier: biologische informatie zit vervat in de DNA-sequentie, is gegroepeerd tot genen, en wordt via de DNA-sequentie doorgegeven van ouder op nageslacht. Deze opvatting is het resultaat van de inzichten van Charles Darwin (1809-1882) en de erfelijkheidsleer van geneticus Gregor Mendel (1822-1884).
Lang voordat er nog maar sprake was van Darwin en Mendel formuleerde Lamarck echter zijn eigen theorie van evolutie en baseerde hij zich hierbij op de overerving van verworven, en dus niet-genetische, kenmerken. Een veel gegeven voorbeeld hiervan is het volgende: giraffen die hun nek moeten rekken om bij de bladeren van hoge bomen te geraken krijgen een langere nek, en hierdoor hebben ook hun nakomelingen een langere nek. Dit idee werd door wetenschappers echter bespot en verworpen. Immers, een hardwerkende smid krijgt sterkere armspieren, maar dat hoeft niet te betekenen dat zijn zonen eveneens sterke armspieren zullen krijgen.
Alsmaar vaker wordt echter geconcludeerd dat er dan misschien toch een grondje van waarheid in de ideeën van Lamarck zit, al draagt het nu een nieuw jasje: epigenetica. Epigenetische overerving wordt hierbij gedefinieerd als de overerving van biologische informatie die niet vervat zit in de DNA-sequentie. Verschillende mechanismen zijn hiervoor verantwoordelijk. Een eerste mechanisme van dergelijke epigenetische overerving gebeurt via gedrag. Koolmezen die van de ouders leren hoe ze melkflessen kunnen openen en het vervolgens ook hun nageslacht aanleren is hier een bekend voorbeeld van. Op een gelijkaardige manier kan bijvoorbeeld ook taal of muziek een epigenetisch overervingssysteem vormen. Eveneens op cellulair niveau bestaan verschillende epigenetische mechanismen. Door bijvoorbeeld binding van chemische groepen op het DNA kan de activiteit van genen beïnvloed worden wat zodoende een extra niveau van overerfbare informatie vertegenwoordigt. Aan dit laatste ontleent ‘epigenetica’ overigens zijn naam, het Griekse voorvoegsel epi vertaalt zich namelijk als op of bij. Op deze manier verwijst epigenetica naar alle overerfbare informatie die erbij komt bovenop de overerfbare genetische informatie.
Overerving van uiterlijke kenmerken bij gewervelden en ongewervelden
In de huidige studie werd bij verschillende natuurlijke populaties van de gewervelde Turquoise killivis en de ongewervelde watervlo uiterlijke kenmerken van de individuen onderzocht. Meer bepaald werd nagegaan of die kenmerken al dan niet bepaald worden door de omgeving en in welke mate genetische en epigenetische overerving hiertoe bijdragen. Hierbij werden levensgeschiedeniskenmerken onder de loep genomen: grootte en groei, levensduur, vruchtbaarheid etc. Om de invloed van de omgeving na te gaan werden de dieren ofwel geplaatst in de afwezigheid van roofvissen, ofwel in een gesimuleerde roofomgeving.
De omgeving bleek wel degelijk een belangrijke invloed uit te oefenen op de kenmerken van de dieren. Killivissen die leefden in de gesimuleerde aanwezigheid van roofvissen bleken een gewijzigde vruchtbaarheid te bezitten. Toch is de invloed van genetische overerving hier niet weg te denken. Immers, de ene killivis-populatie vertoonde een verhoogde vruchtbaarheid terwijl de andere net een verlaagde vruchtbaarheid vertoonde. Dit kan geïnterpreteerd worden als genetische adaptatie: de populaties zijn elk op hun eigen manier genetisch aangepast aan de omgeving. Ook bij watervlooien werden dergelijke fenomenen waargenomen. Hoewel ze zich klonaal voortplanten en dus allemaal genetisch identiek zijn, produceren watervlooien in een gesimuleerde roofomgeving meer nageslacht dan hun klonale zusjes in een roofvisvrije omgeving. Net als bij killivissen werden ook hier verschillen waargenomen tussen de individuen van de ene populatie en individuen van de andere populatie.
Terwijl al deze resultaten in overeenstemming zijn met de moderne evolutietheorie, werd eveneens bewijs gevonden dat deze laatste toch tekort schiet en moet bijgesteld worden. Bij watervlooien werd waargenomen dat hoewel ze allemaal genetisch identiek zijn, ze doorheen hun leven toch duidelijke uiterlijke verschillen verwerven en dat deze bovendien doorgegeven worden naar het nageslacht. Epigenetica verschijnt op het toneel, en werd in deze studie voor het eerst aangetoond door individuen overheen een gradiënt van verwantschappen (zussen, nichten, achternichten etc.) met elkaar te vergelijken. Lamarck verdient uiteindelijk dan toch zijn strepen: verworven kenmerken bij de ouders komen eveneens tot uiting bij hun nageslacht.
Een nood naar uitbreiding van de evolutietheorie
Evolutie blijkt niet enkel gebaseerd te zijn op genetische overerving, maar op een uitgebreide context van overerving die zowel genetische als epigenetische effecten omvat. Hoewel dergelijke bevindingen verschillende opvattingen en meningen bij evolutiebiologen voeden, lijken ze toch te vragen naar een revisie en een update van de huidige moderne evolutietheorie. ‘Nothing in biology makes sense, except in the light of evolution’, maar soms moet de lamp toch wat bijgesteld worden.
Bibliografie
1. Dobzhansky T. (1973). “Nothing in biology makes sense except in the light of evolution.” Am. Biol. Teach.35:125-129. doi:10.2307/4444260.
2. Ayala F.J. (1985). Theodosius Dobzhansky. Washington, D.C.: National Academy of Sciences. doi:10.1086/283133.
3. Freeman S., Herron J.C. (2007). Evolutionary Analysis. 4th ed. Upper Saddle River, NJ: Pearson Education, Inc.
4. Pigliucci M. (2007). Do we need an extended evolutionary synthesis? Evolution 61:2743-2749. doi:10.1111/j.1558-5646.2007.00246.x.
5. Mayr E., Provine W.B. (1998). The Evolutionary Synthesis: Perspectives on the Unification of Biology. 4th ed. Cambridge, MA: Harvard University Press.
6. Jablonka E., Lamb M.J. (2008). Soft inheritance: challenging the modern synthesis. Genet. Mol. Biol. 31:389-395.
7. Avital E., Jablonka E. (2005). Animal Traditions - Behavioural Inheritance in Evolution. 1st ed. Cambridge: Cambridge University Press.
8. Richards E.J. (2006). Inherited epigenetic variation - revisiting soft inheritance. Nat. Rev. Genet. 7:395-401.
9. Youngson N.A., Whitelaw E. (2008). Transgenerational epigenetic effects. Annu. Rev. Genomics Hum. Genet. 9:233-257. doi:10.1146/annurev.genom.9.081307.164445.
10. Danchin É., Charmantier A., Champagne F.A., Mesoudi A., Pujol B., Blanchet S. (2011). Beyond DNA: integrating inclusive inheritance into an extended theory of evolution. Nat. Rev. Genet. 12:475-486. doi:10.1038/nrg3028.
11. Lamarck J-B. (1914). Zoological Philosophy - An Exposition with Regard to the Natural History of Animals. 1st ed. London: Macmillan and co., ltd.
12. Jablonka E., Lamb M.J. (2005). Evolution in Four Dimensions - Genetic, Epigenetic, Behavioral, and Symbolic Variation in the History of Life. Cambridge, MA: The MIT Press.
13. Jablonka E., Lamb M.J. (2007). Précis of evolution in four dimensions. Behav. Brain Sci. 30:353-392.
14. Jablonka E., Raz G. (2009). Transgenerational epigenetic inheritance: prevalence, mechanisms, and implications for the study of heredity and evolution. Q. Rev. Biol. 84:131-176.
15. Sasvari B.Y.L. (1979). Observational learning in Great, Blue and Marsh tits. Anim. Behav. 27:767-771.
16. Lefebvre L. (1995). The opening of milk bottles by birds: Evidence for accelerating learning rates, but against the wave-of-advance model of cultural transmission. Behav. Process. 34:43-53.
17. Curley J.P., Champagne F.A., Bateson P., Keverne E.B. (2008). Transgenerational effects of impaired maternal care on behaviour of offspring and grandoffspring. Anim. Behav. 75:1551-1561. doi:10.1016/j.anbehav.2007.10.008.
18. Dawkins R. (1976). The Selfish Gene. 1st ed. Oxford: Oxford University Press.
19. Dawkins R. (1982). The Extended Phenotype - The Gene as the Unit of Selection. 1st ed. New York (NY): Oxford University Press.
20. Whitelaw N.C., Whitelaw E. (2006). How lifetimes shape epigenotype within and across generations. Hum. Mol. Genet. 15:R131-R137. doi:10.1093/hmg/ddl200.
21. Jaenisch R., Bird A. (2003). Epigenetic regulation of gene expression: how the genome integrates intrinsic and environmental signals. Nat. Genet. Suppl. 33:245-254. doi:10.1038/ng1089.
22. Richards C.L., Bossdorf O., Pigliucci M. (2010). What role does heritable epigenetic variation play in phenotypic evolution? Bioscience 60:232-237. doi:10.1525/bio.2010.60.3.9.
23. Finnegan E.J. (2001). Epialleles — a source of random variation in times of stress. Curr. Opin. Plant Biol. 5:101-106.
24. Price T.D., Qvarnström A., Irwin D.E. (2003). The role of phenotypic plasticity in driving genetic evolution. Proc. R. Soc. London. Ser. B 270:1433-1440. doi:10.1098/rspb.2003.2372.
25. Bonduriansky R., Crean A.J., Day T. (2012). The implications of nongenetic inheritance for evolution in changing environments. Evol. Appl. 5:192-201. doi:10.1111/j.1752-4571.2011.00213.x.
26. Reik W, Kelsey G. Cellular memory erased in human embryos. Nature 2014;511:540-541.
27. Takeda S., Paszkowski J. (2006). DNA methylation and epigenetic inheritance during plant gametogenesis. Chromosoma 115:27-35. doi:10.1007/s00412-005-0031-7.
28. Kaati G., Bygren L.O., Edvinsson S. (2002). Cardiovascular and diabetes mortality determined by nutrition during parents’ and grandparents' slow growth period. Eur. J. Hum. Genet. 10:682-688. doi:10.1038/sj.ejhg.5200859.
29. Feinberg A.P. (2007). Phenotypic plasticity and the epigenetics of human disease. Nature 447:433-440. doi:10.1038/nature05919.
30. Odling-Smee J., Laland K.N. (2012). Ecological inheritance and cultural inheritance: What are they and how do they differ? Biol. Theory 6:220-230. doi:10.1007/s13752-012-0030-x.
31. Zordan R.E., Galgoczy D.J., Johnson A.D. (2006). Epigenetic properties of white-opaque switching in Candida albicans are based on a self-sustaining transcriptional feedback loop. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 103:12807-12812. doi:10.1073/pnas.0605138103.
32. Grossniklaus U., Kelly W.G., Kelly B., Ferguson-Smith A.C., Pembrey M., Lindquist S. (2013). Transgenerational epigenetic inheritance: how important is it? Nat. Rev. Genet. 14:228-235. doi:10.1038/nrg3435.
33. Halfmann R., Lindquist S. (2010). Epigenetics in the extreme: prions and the inheritance of environmentally acquired traits. Science 330:629-632. doi:10.1126/science.1191081.
34. Shorter J., Lindquist S. (2005). Prions as adaptive conduits of memory and inheritance. Nat. Rev. Genet. 6:435-450. doi:10.1038/nrg1616.
35. Li H., Taverna S.D., Ruthenburg A.J., Patel D.J., Allis C.D. (2007). Readout of chromatin marks by histone-binding modules. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 8:1. doi:10.1038/nrm2298.
36. Ruthenburg A.J., Li H., Patel D.J., Allis C.D. (2007). Multivalent engagement of chromatin modifications by linked binding modules. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 8:983-994. doi:10.1038/nrm2298.
37. Bernstein E., Allis C.D. (2005). RNA meets chromatin. Genes Dev. 19:1635-1655. doi:10.1101/gad.1324305.
38. Razin A., Cedar H. (1991). DNA methylation and gene expression. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 55:451-458.
39. Phillips T. (2008). The role of methylation in gene expression. Scitable. Nature Education. Available at: http://www.nature.com/scitable/topicpage/the-role-of-methylation-in-gen….
40. Verdone L., Agricola E., Caserta M., Di Mauro E. (2006). Histone acetylation in gene regulation. Brief. Funct. Genomic. Proteomic. 5:209-221. doi:10.1093/bfgp/ell028.
41. Henikoff S., Furuyama T., Ahmad K. (2004). Histone variants, nucleosome assembly and epigenetic inheritance. Trends Genet. 20:320-326. doi:10.1016/j.tig.2004.05.004.
42. Weaver R.F. (2012). Molecular Biology. 5th ed. New York (NY): McGraw-Hill.
43. Check E. (2007). Hitting the on switch. Nature 448:855-858.
44. Li L.-C., Okino S.T., Zhao H., et al. (2006). Small dsRNAs induce transcriptional activation in human cells. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 103:17337-17342. doi:10.1073/pnas.0607015103.
45. Bossdorf O., Richards C.L., Pigliucci M. (2008). Epigenetics for ecologists. Ecol. Lett. 11:106-115. doi:10.1111/j.1461-0248.2007.01130.x.
46. Cooney C.A., Dave A.A., Wolff G.L. (2002). Maternal methyl supplements in mice affect epigenetic variation and DNA methylation of offspring. Am. Soc. Nutr. Sci. 132:2393-2400.
47. Dias B.G., Ressler K.J. (2014). Parental olfactory experience influences behavior and neural structure in subsequent generations. Nat. Neurosci. 17:89-96. doi:10.1038/nn.3594.
48. Fieldes M.A., Amyot L.M. (1999). Epigenetic control of early flowering in flax lines induced by 5-Azacytidine applied to germinating seed. Am. Genet. Assoc. 90:199-206.
49. Agrawal A.A., Laforsch C., Tollrian R. (1999). Transgenerational induction of defences in animals and plants. Nature 401:60-63.
50. Pigliucci M., Müller G.B. (2010). Evolution - The Extended Synthesis. Cambridge: The MIT Press.
51. Dickins T.E., Rahman Q. (2012). The extended evolutionary synthesis and the role of soft inheritance in evolution. Proc. R. Soc. Biol. Sci. 279:2913-2921. doi:10.1098/rspb.2012.0273.
52. Pigliucci M., Murren C.J., Schlichting C.D. (2006). Phenotypic plasticity and evolution by genetic assimilation. J. Exp. Biol. 209:2362-2367. doi:10.1242/jeb.02070.
53. Forsman A. (2014). Rethinking phenotypic plasticity and its consequences for individuals, populations and species. Heredity 2014:1-9. doi:10.1038/hdy.2014.92.
54. Agrawal A.A. (2001). Phenotypic plasticity in the interactions and evolution of species. Science 294:321-326. doi:10.1126/science.1060701.
55. Whitman D.W., Agrawal A.A. (2009). What is phenotypic plasticity and why is it important? In: Whitman DW, Ananthakrishnan TN, eds. Phenotypic Plasticity of Insects: Mechanisms and Consequences. Enfield, NH: Science Publishers:1-63.
56. Hawlena D., Schmitz O.J. (2010). Physiological stress as a fundamental mechanism linking predation to ecosystem functioning. Am. Nat. 176:537-556. doi:10.1086/656495.
57. Relyea R.A. (2001). Morphological and behavioral plasticity of larval anurans in response to different predators. Ecology 82:523-540.
58. Van Buskirk J. (2001). Specific induced responses to different predator species in anuran larvae. J. Evol. Biol. 14:482-489.
59. Dionne M., Butler M., Folt C. (1990). Plant-specific expression of antipredator behaviour by larval damselflies. Oecologia 83:371-377.
60. Woodley C.M., Peterson M.S. (2003). Measuring responses to simulated predation threat using behavioral and physiological metrics: the role of aquatic vegetation. Oecologia 136:155-160. doi:10.1007/s00442-003-1236-1.
61. Hossie T.J., Ferland-Raymond B., Burness G., Murray D.L. (2010). Morphological and behavioural responses of frog tadpoles to perceived predation risk: a possible role for corticosterone mediation? Ecoscience 17:100-108.
62. Skelly D.K., Werner E.E. (1990). Behavioral and life-historical responses of larval American toads to an odonate predator. Ecology 71:2313-2322.
63. Waddington C. (1953). Genetic assimilation of an acquired character. Evolution 7:118-126. doi:10.2307/2405747.
64. Arthur W. (2011). Evolution - A Developmental Approach. 1st ed. Chichester: Wiley Blackwell.
65. Reed T.E., Waples R.S., Schindler D.E., Hard J.J., Kinnison M.T. (2010). Phenotypic plasticity and population viability: the importance of environmental predictability. Proc. R. Soc. Biol. Sci. 277:3391-3400. doi:10.1098/rspb.2010.0771.
66. Pál C., Miklós I. (1999). Epigenetic inheritance, genetic assimilation and speciation. J. Theor. Biol. 200:19-37. doi:10.1006/jtbi.1999.0974.
67. Jablonka E., Oborny B., Molnar I., Kisdi E., Hofbauer J., Czaran T. (1995). The adaptive advantage of phenotypic memory in changing environments. Philos. Trans. Biol. Sci. 350:133-141.
68. Paenke I., Sendhoff B., Rowe J., Fernando C. (2007). On the adaptive disadvantage of Lamarckianism in rapidly changing environments. In: Advances in Artificial Life, 9th European Conference on Artificial Life. Springer:355–364.
69. Day T., Bonduriansky R. (2011). A unified approach to the evolutionary consequences of genetic and nongenetic inheritance. Am. Nat. 178:E18-E36. doi:10.1086/660911.
70. Reichard M., Polacik M., Sedlácek O. (2009). Distribution, colour polymorphism and habitat use of the African killifish Nothobranchius furzeri, the vertebrate with the shortest life span. J. Fish Biol. 74:198-212. doi:10.1111/j.1095-8649.2008.02129.x.
71. Reichwald K., Lauber C., Nanda I., et al. (2009). High tandem repeat content in the genome of the short-lived annual fish Nothobranchius furzeri: a new vertebrate model for aging research. Genome Biol. 10:R16.1-R16.17. doi:10.1186/gb-2009-10-2-r16.
72. Tozzini E.T., Dorn A., Ng’oma E., et al. (2013). Parallel evolution of senescence in annual fishes in response to extrinsic mortality. BMC Evol. Biol. 13:1-12. doi:10.1186/1471-2148-13-77.
73. Valenzano D.R., Kirschner J., Kamber R.A., et al. (2009). Mapping loci associated with tail color and sex determination in the short-lived fish Nothobranchius furzeri. Genetics 183:1385-1395. doi:10.1534/genetics.109.108670.
74. Boersma M., Spaak P., De Meester L. (1998). Predator-mediated plasticity in morphology, life history, and behavior of Daphnia: the uncoupling of responses. Am. Nat. 152:237-248. doi:10.1086/286164.
75. De Meester L. (1996). Local genetic differentiation and adaptation in freshwater zooplankton populations: patterns and processes. Ecoscience 3:385-399. doi:10.1016/j.actbio.2011.12.001.
76. Nelson J.S. (2006). Fishes of the World. 4th ed. Hoboken (NJ): John Wiley & Sons.
77. Terzibasi E., Valenzano D.R., Benedetti M., et al. (2008). Large differences in aging phenotype between strains of the short-lived annual fish Nothobranchius furzeri. PLoS One 3:1-13. doi:10.1371/journal.pone.0003866.
78. Wildekamp R.H. (2004). A World of Killies: Atlas of the Oviparous Cyprinodontiform Fishes of the World. 4th ed. Elyria, OH: American Killifish Association, Inc.
79. Dorn A., Ng’oma E., Janko K., et al. (2011). Phylogeny, genetic variability and colour polymorphism of an emerging animal model: the short-lived annual Nothobranchius fishes from southern Mozambique. Mol. Phylogenet. Evol. 61:739-749. doi:10.1016/j.ympev.2011.06.010.
80. Haas R. (1976). Sexual selecion in Nothobranchius guentheri (Pisces: Cyprinodontidae). Evolution 30:614-622.
81. Berra T.M. (2001). Freshwater Fish Distribution. 1st ed. San Diego (CA): Academic Press.
82. Terzibasi E., Valenzano D.R., Cellerino A. (2007). The short-lived fish Nothobranchius furzeri as a new model system for aging studies. Exp. Gerontol. 42:81-89. doi:10.1016/j.exger.2006.06.039.
83. Bartáková V., Reichard M., Janko K., et al. (2013). Strong population genetic structuring in an annual fish, Nothobranchius furzeri, suggests multiple savannah refugia in southern Mozambique. BMC Evol. Biol. 13:15. doi:10.1186/1471-2148-13-196.
84. Genade T., Benedetti M., Terzibasi E., et al. (2005). Annual fishes of the genus Nothobranchius as a model system for aging research. Aging Cell 4:223-233. doi:10.1111/j.1474-9726.2005.00165.x.
85. Blažek R., Polačik M., Reichard M. (2013). Rapid growth, early maturation and short generation time in African annual fishes. EvoDevo 4:1-7. doi:10.1186/2041-9139-4-24.
86. Polačik M., Donner M.T., Reichard M. (2011). Age structure of annual Nothobranchius fishes in Mozambique: is there a hatching synchrony? J. Fish Biol. 78:796-809. doi:10.1111/j.1095-8649.2010.02893.x.
87. Levels P.J., Gubbels R.E.M.B., Denucé J.M. (1986). Oxygen consumption during the embryonic development of the annual fish Nothobranchius korthausae with special reference to diapause. Comp. Biochem. Physiol. 84:767-770.
88. Valdesalici S., Cellerino A. (2003). Extremely short lifespan in the annual fish Nothobranchius furzeri. Proc. R. Soc. London. Ser. B 270:189-191. doi:10.1098/rsbl.2003.0048.
89. Valenzano D.R., Terzibasi E., Cattaneo A., Domenici L., Cellerino A. (2006). Temperature affects longevity and age-related locomotor and cognitive decay in the short-lived fish Nothobranchius furzeri. Aging Cell 5:275-278. doi:10.1111/j.1474-9726.2006.00212.x.
90. Valenzano D.R., Terzibasi E., Genade T., Cattaneo A., Domenici L., Cellerino A. (2006). Resveratrol prolongs lifespan and retards the onset of age-related markers in a short-lived vertebrate. Curr. Biol. 16:296-300. doi:10.1016/j.cub.2005.12.038.
91. Hunt J., Brooks R., Jennions M.D., Smith M.J., Bentsen C.L., Bussière L.F. (2004). High-quality male field crickets invest heavily in sexual display but die young. Nature 432:1024-1027.
92. Eshel I., Volovik I., Sansone E. (2000). On Fisher – Zahavi ’ s handicapped sexy son. Evol. Ecol. Res. 2:509-523.
93. Zahavi A. (1975). Mate selection—A selection for a handicap. J. Theor. Biol. 53:205-214. doi:10.1016/0022-5193(75)90111-3.
94. Vanschoenwinkel B., Waterkeyn A., Nhiwatiwa T., et al. (2011). Passive external transport of freshwater invertebrates by elephant and other mud-wallowing mammals in an African savannah habitat. Freshw. Biol. 56:1606-1619. doi:10.1111/j.1365-2427.2011.02600.x.
95. Jubb R.A. (1971). A new Nothobranchius (Pisces, Cyprinodontidae) from Southeastern Rhodesia. J. Am. Kill. Assoc. 8:12-19.
96. Ljubuncic P., Reznick A.Z. (2009). The evolutionary theories of aging revisited - a mini-review. Gerontology 55:205-216. doi:10.1159/000200772.
97. Kirkwood T.B. (2002). Evolution of ageing. Mech. Ageing Dev. 123:737-745. doi:10.1016/S0047-6374(01)00419-5.
98. Fabian D., Flatt T. (2011). The Evolution of Aging. Scitable. Nature education. Available at: http://www.nature.com/scitable/knowledge/library/the-evolution-of-aging….
99. Partridge L., Barton N.H. (1993). Optimality, mutation and the evolution of ageing. Nature 362:305-311.
100. Edney E.B., Gill R.W. (1968). Evolution of senescence and specific longevity. Nature 220:281-282.
101. Kirkwood T.B., Austad S.N. (2000). Why do we age? Nature 408:233-238.
102. Medawar PB. (1952). An Unsolved Problem of Biology. 1st ed. London: H.K. Lewis.
103. Williams G.C. (1957). Pleiotropy, natural selection, and the evolution of senescence. Evolution 11:398-411.
104. Weissmann A. (1891). Essays on Heredity. Oxford, UK: Clarendon Press.
105. Reznick D.N., Bryant M.J., Roff D., Ghalambor C.K., Ghalambor D.E. (2004). Effect of extrinsic mortality on the evolution of senescence in guppies. Nature 431:1095-1099. doi:10.1038/nature03042.Published.
106. Williams P.D., Day T. (2003). Antagonistic pleiotropy, mortality source interactions, and the evolutionary theory of senescence. Evolution 57:1478-1488.
107. Blanco M.A., Sherman P.W. (2005). Maximum longevities of chemically protected and non-protected fishes, reptiles, and amphibians support evolutionary hypotheses of aging. Mech. Ageing Dev. 126:794-803. doi:10.1016/j.mad.2005.02.006.
108. Shokhirev M.N., Johnson A.A. (2014). Effects of extrinsic mortality on the evolution of aging: a stochastic modeling approach. PLoS One 9:1-15. doi:10.1371/journal.pone.0086602.
109. Reznick D.A., Bryga H., Endler J.A. (1990). Experimentally induced life-history evolution in a natural population. Nature 346:357-359.
110. Mittmann B., Ungerer P., Klann M., Stollewerk A., Wolff C. (2014). Development and staging of the water flea Daphnia magna (Straus, 1820; Cladocera, Daphniidae) based on morphological landmarks. EvoDevo 5:1-19. doi:10.1186/2041-9139-5-12.
111. Ebert D. (2005). Ecology, Epidemiology, and Evolution of Parasitism in Daphnia [Internet]. Bethesda (MD): National Library of Medicine (US), National Center for Biotechnology Information. Available at: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/books.
112. Walsh M.R., Iv F.C., Biles K., Munch S.B. (2014). Predator-induced phenotypic plasticity within- and across-generations: a challenge for theory? Proc. R. Soc. London. Ser. B 282:1-9.
113. Sakai M. (2001). Chronic toxicity tests with Daphnia magna for examination of river water quality. J. Environ. Sci. Heal. Part. B Pestic. Food Contam. Agric. Wastes 36:67-74. doi:10.1081/PFC-100000917.
114. Alekseev V., Lampert W. (2001). Maternal control of resting-egg production in Daphnia. Nature 414:899-901. doi:10.1038/414899a.
115. Ebert D., Yampolsky L., Stearns S.C. (1993). Genetics of life history in Daphnia magna. I. Heritabilities at two food levels. Heredity 70:335-343. doi:10.1038/hdy.1993.49.
116. Cáceres C.E. (1998). Interspecific variation in the abundance, production, and emergence of Daphnia diapausing eggs. Ecology 79:1699-1710.
117. Hairston Jr. N.G, Lampert W., Cáceres C.E., et al. (1999). Lake ecosystems: Rapid evolution revealed by dormant eggs. Nature 401:446. doi:10.1038/46731.
118. Cousyn C., De Meester L., Colbourne J.K., Brendonck L., Verschuren D., Volckaert F. (2001). Rapid, local adaptation of zooplankton behavior to changes in predation pressure in the absence of neutral genetic changes. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 98:6256-6260. doi:10.1073/pnas.111606798.
119. Vandekerkhove J., Declerck S., Brendonck L., et al. (2005). Uncovering hidden species: hatching diapausing eggs for the analysis of cladoceran species richness. Limnol. Oceanogr. Methods 3:399-407. doi:10.4319/lom.2005.3.399.
120. Kerfoot W.C., Robbins J.A., Weider L.J. (1999). A new approach to historical reconstruction: Combining descriptive and experimental paleolimnology. Limnol. Oceanogr. 44:1232-1247. doi:10.4319/lo.1999.44.5.1232.
121. Brendonck L., De Meester L. (2003). Egg banks in freshwater zooplankton: evolutionary and ecological archives in the sediment. Hydrobiologia 491:65-84.
122. Riessen H.P. (1999). Predator-induced life history shifts in Daphnia: a synthesis of studies using meta-analysis. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 56:2487-2494. doi:10.1139/cjfas-56-12-2487.
123. Juračka P.J., Laforsch C., Petrusek A. (2011). Neckteeth formation in two species of the Daphnia curvirostris complex (Crustacea: Cladocera). J. Limnol. 70:359-368. doi:10.3274/JL11-70-2-20.
124. De Meester L. Genotype, fish-mediated chemicals, and phototactic behavior in Daphnia magna. Ecology 1993;74(5):1467-1474.
125. De Meester L., Cousyn C. (1997). The change in phototactic behaviour of a Daphnia magna clone in the presence of fish kairomones: the effect of exposure time. Hydrobiologia 360:169-175. doi:10.1023/A:1003119827390.
126. Tollrian R. (1995). Predator-induced morphological defenses : costs, life history shifts, and maternal effects in Daphnia pulex. Ecology 76:1691-1705.
127. Hanazato T., Fueki K., Yoshimoto M. (2001). Fish-induced life-history shifts in the cladocerans Daphnia and Simocephalus: are they positive or negative responses? J. Plankton Res. 23:945-951. doi:10.1093/plankt/23.9.945.
128. Harris K.D.M., Bartlett N.J., Lloyd V.K. (2012). Daphnia as an emerging epigenetic model organism. Genet. Res. Int. 2012:1-8. doi:10.1155/2012/147892.
129. LaMontagne J.M., McCauley E. (2001). Maternal effects in Daphnia: What mothers are telling their offspring and do they listen? Ecol. Lett. 4:64-71. doi:10.1046/j.1461-0248.2001.00197.x.
130. Garbutt J.S., Scholefield J.A., Vale P.F., Little T.J. (2014). Elevated maternal temperature enhances offspring disease resistance in Daphnia magna. Funct. Ecol. 28:424-431. doi:10.1111/1365-2435.12197.
131. Vandegehuchte M.B., Lemière F., Vanhaecke L., Vanden Berghe W., Janssen C.R. (2010). Direct and transgenerational impact on Daphnia magna of chemicals with a known effect on DNA methylation. Comp. Biochem. Physiol. Part C 151:278-285. doi:10.1016/j.cbpc.2009.11.007.
132. Johnson J.B., Zúñiga-Vega J.J. (2009). Differential mortality drives life-history evolution and population dynamics in the fish Brachyrhaphis rhabdophora. Ecology 90:2243-2252. doi:10.1890/07-1672.1.
133. Tal O., Kisdi E., Jablonka E. (2010). Epigenetic contribution to covariance between relatives. Genetics 184:1037-1050. doi:10.1534/genetics.109.112466.
134. Ghalambor C.K., Reznick D.N., Walker J.A. (2004). Constraints on adaptive evolution: the functional trade-off between reproduction and fast-start swimming performance in the Trinidadian guppy (Poecilia reticulata). Am. Nat. 164:38-50. doi:10.1086/421412.
135. Fowler K., Partridge L. (1989). A cost of mating in female fruitflies. Nature 338:760-761.
136. Graf M., Cellerino A., Englert C. (2010). Gender separation increases somatic growth in females but does not affect lifespan in Nothobranchius furzeri. PLoS One 5:1-6. doi:10.1371/journal.pone.0011958.
137. Mukhopadhyay A., Tissenbaum H.A. (2007). Reproduction and longevity: secrets revealed by C. elegans. Trends Cell Biol. 17:65-71. doi:10.1016/j.tcb.2006.12.004.
138. Abrams P.A. (1993). Does increased mortality favor the evolution of more rapid senescence? Evolution. 47:877-887.
139. Johnson J.B., Belk M.C. (2001). Predation environment predicts divergent life-history phenotypes among populations of the livebearing fish Brachyrhaphis rhabdophora. Oecologia 126:142-149. doi:10.1007/s004420000504.
140. Dzialowski A.R., Lennon J.T., O’Brien W.J., Smith V.H. (2003). Predator-induced phenotypic plasticity in the exotic cladoceran Daphnia lumholtzi. Freshw. Biol. 48:1593-1602. doi:10.1046/j.1365-2427.2003.01111.x.
141. Spitze K. (1991). Chaoborus predation and life-history evolution in Daphnia pulex: temporal pattern of population diversity, fitness, and mean life history. Evolution 45:82-92. doi:10.2307/2409484.
142. Stibor H. (1992). Predator induced life history shifts in a freshwater cladoceran. Oecologia 92:162-165. doi:10.1007/BF00317358.
143. Lima S.L. (1998). Stress and decision making under the risk of predation: recent developments from behavioral, reproductive, and ecological perspectives. In: Stress and Behavior. 1st ed. San Diego (CA): Academic Press, Inc.:215-290. doi:10.1016/S0065-3454(08)60366-6.
144. Ader R. (2001). Psychoneuroimmunology. Curr. Dir. Psychol. Sci. 10:94-98. doi:10.1111/1467-8721.00124.
145. Ardia D.R. (2005). Tree swallows trade off immune function and reproductive effort differently across their range. Ecology 86:2040-2046.
146. Fedorka K.M., Zuk M., Mousseau T.A. (2004). Immune suppression and the cost of reproduction in the ground cricket, Allonemobius socius. Evolution 58:2478-2485. doi:10.1111/j.0014-3820.2004.tb00877.x.
147. Garbutt J.S., Little T.J. (2014). Maternal food quantity affects offspring feeding rate in Daphnia magna. Biol. Lett. 10:1-4. doi:10.1098/rsbl.2014.0356.
148. Schrage L.J., Downing J.A. (2004). Pathways of increased water clarity after fish removal from Ventura Marsh; a shallow, eutrophic wetland. Hydrobiologia 511:215-231. doi:10.1023/B:HYDR.0000014065.82229.c2.
149. Hart R.C. (1988). Zooplankton feeding rates in relation to suspended sediment content: potential influences on community structure in a turbid reservoir. Freshw. Biol. 19:123-139. doi:10.1111/j.1365-2427.1988.tb00334.x.
150. De Meester L. (1996). Evolutionary potential and local genetic differentiation in a phenotypically plastic trait of a cyclical parthenogen, Daphnia magna. Evolution 50:1293-1298. doi:10.2307/2410669.
151. Riessen H.P., Young J.D. (2005). Daphnia defense strategies in fishless lakes and ponds: One size does not fit all. J. Plankton Res. 27:531-544. doi:10.1093/plankt/fbi029.
152. Dodson S.I., Brooks J.L. (1965). Predation, body size, and composition of plankton. Science 150:28-35. doi:10.1126/science.150.3692.28.
153. Baillieul M., Blust R. (1999). Analysis of the swimming velocity of cadmium-stressed Daphnia magna. Aquat. Toxicol. 44:245-254. doi:10.1016/S0166-445X(98)00080-0.
154. Dodson S., Ramcharan C. (1991). Size-specific swimming behavior of Daphnia pulex. J. Plankton Res. 13:1367-1379. doi:10.1093/plankt/13.6.1367.
155. O’Keefe T.C., Brewer M.C., Dodson S.I. (1998). Swimming behavior of Daphnia: its role in determining predation risk. J. Plankton Res. 20:973-984. doi:10.1093/plankt/20.5.973.
156. Johannes F., Porcher E., Teixeira F.K, et al. (2009). Assessing the impact of transgenerational epigenetic variation on complex traits. PLoS Genet. 5:1-11. doi:10.1371/journal.pgen.1000530.
157. Durand S., Bouché N., Perez Strand E., Loudet O., Camilleri C. (2012). Rapid establishment of genetic incompatibility through natural epigenetic variation. Curr. Biol. 22:326-331. doi:10.1016/j.cub.2011.12.054.
158. Richards C.L., Schrey A.W., Pigliucci M. (2012). Invasion of diverse habitats by few Japanese knotweed genotypes is correlated with epigenetic differentiation. Ecol. Lett. 15:1016-1025. doi:10.1111/j.1461-0248.2012.01824.x.
159. Orr H.A. (2005). The genetic theory of adaptation: a brief history. Nat. Rev. Genet. 6:119-127. doi:10.1038/nrg1523.
160. Jablonka E., Lamb M.J. (1995). Epigenetic Inheritance and Evolution. Oxford, UK: Oxford University Press.
161. Lachmann M., Jablonka E. (1996). The inheritance of phenotypes: an adaptation to fluctuating environments. J. Theor. Biol. 181:1-9. doi:10.1006/jtbi.1996.0109.
162. Ledón-Rettig C.C., Pfennig D.W. (2011). Emerging model systems in eco-evo-devo: the environmentally responsive spadefoot toad. Evol. Dev. 13:391-400. doi:10.1111/j.1525-142X.2011.00494.x.
163. Sultan S.E. (2007). Development in context: the timely emergence of eco-devo. Trends Ecol. Evol. 22:575- 582.
164. Cubas P., Vincent C., Coen E. (1999). An epigenetic mutation responsible for natural variation in floral symmetry. Nature 401:157-161.
165. Molinier J., Ries G., Zipfel C., Hohn B. (2006).Transgeneration memory of stress in plants. Nature 442:1046-1049. doi:10.1038/nature05022.
166. Rangwala S.H., Elumalai R., Vanier C., Ozkan H., Galbraith D.W., Richards E.J. (2006). Meiotically stable natural epialleles of Sadhu, a novel Arabidopsis retroposon. PLoS Genet. 2:270-281. doi:10.1371/journal.pgen.0020036.
167. Grewal S.I., Klar A.J. (1996). Chromosomal inheritance of epigenetic states in fission yeast during mitosis and meiosis. Cell 86:95-101. doi:10.1016/S0092-8674(00)80080-X.
168. Vastenhouw N.L, Brunschwig K., Okihara K.L., Müller F., Tijsterman M., Plasterk R.H.A. (2006). Social evolution: kin preference in a social microbe. Nature 442:882. doi:10.1038/442881a.
169. Sollars V., Lu X., Xiao L., Wang X., Garfinkel M.D., Ruden D.M. (2003). Evidence for an epigenetic mechanism by which Hsp90 acts as a capacitor for morphological evolution. Nat. Genet. 33:70-74. doi:10.1038/ng1067.
170. Morgan H.D., Sutherland H.G.E., Martin D.I.K., Whitelaw E. (1999). Epigenetic inheritance at the agouti locus in the mouse. Nat. Genet. 23:314-318.
171. Anway M.D., Cupp A.S., Uzumcu M., Skinner M.K. (2005). Epigenetic transgenerational actions of endocrine disruptors and male fertility. Science 308:1466-1469. doi:10.1126/science.1108190.
172. Ng S.-F., Lin R.C.Y., Laybutt D.R., Barres R., Owens J.A., Morris M.J. (2010). Chronic high-fat diet in fathers programs β-cell dysfunction in female rat offspring. Nature 467:963-966. doi:10.1038/nature09491.
173. Crews D., Gore A.C., Hsu T.S., et al. (2007). Transgenerational epigenetic imprints on mate preference. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 104:5942-5946. doi:10.1073/pnas.0610410104.
174. Bygren L.O., Kaati G., Edvinsson S. (2001). Longevity determined by paternal ancestors’ nutrition during their slow growth period. Acta Biotheor. 49:53-59.
175. Pembrey M.E. (2002). Time to take epigenetic inheritance seriously. Eur. J. Hum. Genet. 10:669-671. doi:10.1038/sj.ejhg.5200901.
176. Chong S., Whitelaw E. (2004). Epigenetic germline inheritance. Curr. Opin. Genet. Dev. 14:692-696. doi:10.1016/j.gde.2004.09.001.
177. Kaati G., Bygren L.O., Pembrey M., Sjöström M. (2007). Transgenerational response to nutrition, early life circumstances and longevity. Eur. J. Hum. Genet. 15:784-790. doi:10.1038/sj.ejhg.5201832.
