De impact van het humane gastro-intestinale metabolisme op darmziekten in relatie tot de voeding

Lieselotte Van Bockstal
Voeding als medicijn tegen darmziekten?De laatste twintig jaar is wereldwijd het aantal patiënten met inflammatoire darmziekten (‘inflammatory bowel disease’, IBD) drastisch gestegen. Vooral in de westerse landen vindt dit fenomeen plaats. De stijging van IBD-patiënten in de welvarende landen wordt voornamelijk geassocieerd met het westerse voedingspatroon.

De impact van het humane gastro-intestinale metabolisme op darmziekten in relatie tot de voeding

Voeding als medicijn tegen darmziekten?

De laatste twintig jaar is wereldwijd het aantal patiënten met inflammatoire darmziekten (‘inflammatory bowel disease’, IBD) drastisch gestegen. Vooral in de westerse landen vindt dit fenomeen plaats. De stijging van IBD-patiënten in de welvarende landen wordt voornamelijk geassocieerd met het westerse voedingspatroon. In Europa lijdt 0,3% van de populatie aan deze aandoening, wat overeenkomt met ongeveer 2,5 tot 3 miljoen mensen.

Prettig is anders

Stel, je staat helemaal vooraan aan de main stage op Werchter tijdens een concert en je moet plots ongelooflijk dringend naar het toilet voor ‘een grote boodschap’. Prettig is anders. Hevige buikkrampen, last van winderigheid: mensen die lijden aan IBD zullen dit beeld wel herkennen. Deze ongemakken hebben ongetwijfeld een grote invloed op het sociale leven van deze patiënten. De ziekten kunnen bovendien een grote impact hebben op de levenskwaliteit. Zo kan IBD bijvoorbeeld leiden tot een restrictieve operatie van de darm, het plaatsen van een stoma en een verhoogd risico op de ontwikkeling van colonkanker. IBD kan hoofdzakelijk worden onderverdeeld in twee groepen: de ziekte van Crohn (‘Crohn’s disease’ , CD) en colitis ulcerosa  (‘ulcerative colitis’, UC).

Oorzaken

De oorzaak van deze ziekten is tot nu toe nog niet helemaal duidelijk.

Naast voeding en genetische aanleg spelen het immuunsysteem en verscheidene andere risicofactoren een rol in het ontstaan van IBD. Inname van orale anticonceptiva vormt een verhoogd risico. Orale anticonceptiva veroorzaken verschillende micro-infarctjes in ons darmstelsel waardoor deze beschadigd raakt. Ook antibioticumgebruik bij kinderen in het eerste levensjaar oefent een negatieve invloed uit. Een opvallend aantal (58%) van de kinderen die IBD vertonen zijn in hun eerste levensjaar behandeld geweest met antibiotica. Dit kan als volgt verklaard worden. Onze darm heeft een normale microbiota: ‘goede’ bacteriën die instaan voor onze vertering. Antibiotica doden de ‘slechte’ bacteriën, maar helaas gaat hierbij ook een deel van de goede bacteriën verloren. De microbiota bij boorlingen hebben nog geen tijd gehad om te stabiliseren en worden reeds verstoord in dit vroege stadium.

Naast externe risicofactoren speelt ook ons eigen immuunsysteem een rol in het ontstaan van deze ziekten. Ons immuunsysteem kan vergeleken worden met een defensiemechanisme. Het is bij gezonde individuen in staat om een onderscheid te maken tussen de ‘goede’ en de ‘slechte’ micro-organismen. Bij patiënten met IBD is dit niet het geval en vindt er een auto-immuunreactie plaats in de darm tegen de eigen ‘goede’ microbiota. Met andere woorden kan IBD dus als een auto-immuunziekte beschouwd worden.

Voeding

Epidemiologische studies hebben een causaal verband aangetoond tussen het toegenomen aantal IBD-gevallen in de westerse landen en hun eetgewoonten. Onder de westerse eetgewoonten verstaan we een verhoogde consumptie van suikers, vetten en melk en een verminderde inname van vezels, groenten en fruit in vergelijking met de ontwikkelingslanden.

Kenmerkend voor deze westerse voedingspatronen is een dieet dat rijk is aan runds- en varkensvlees, zonnebloemoliën en polyonverzadigde margarines (allen bevatten omega 6-vetzuren) eerder dan vette vis (rijk aan omega 3-vetzuren). Het dieet van de Eskimo’s in Groenland omvat een verhoogde opname van visolie rijk aan omega 3-vetzuren wat een veel lagere prevalentie van IBD tot gevolg heeft.

Ook FODMAP’s (‘fermentable, oligo-, di-, monosaccharides and polyols’) hebben net zoals het relatief teveel aan omega 6-vetzuren een negatieve invloed op de darmgezondheid. Dit zijn koolhydraten met korte ketens die slechts weinig geabsorbeerd worden in de dunne darm. Ze zijn verantwoordelijk voor twee belangrijke effecten: enerzijds zijn ze gekenmerkt door hoge osmotische eigenschappen waardoor deze water aantrekken, wat leidt tot diarree. Anderzijds worden ze snel gefermenteerd door de aanwezige microbiota met gasproductie en uitzetten van de darm tot gevolg. Beide effecten, veroorzaakt door de consumptie van FODMAP’s, zouden belangrijke oorzaken zijn van de symptomen bij IBD.

Nutraceuticals

Het begrip ‘nutraceuticals’  is een vereniging van twee Engelse termen, namelijk ‘nutrition’ en ‘pharmaceutical’. Het betreft voeding of voedingssupplementen die gunstige eigenschappen verschaffen aan de gezondheid en die kunnen ingezet worden in de preventie of behandeling van ziekten zoals IBD.

Deze nutraceuticals omvatten verschillende voedingssupplementen zoals pro-, pre- en synbiotica, vitaminen, antioxidantia en fyto-oestrogenen. Deze voedingsbestanddelen kunnen als complementaire of alternatieve therapie voor IBD worden beschouwd. Er zijn verschillende redenen bekend waarom patiënten deze therapie verkiezen: met de conventionele therapie zijn er te veel bijwerkingen, of worden er juist onvoldoende resultaten geboekt.

Probiotica worden gedefinieerd als levende microbiota die worden toegediend als voedingssupplement en gunstige effecten vertonen op de gastheer. Het zijn eigenlijk de ‘goede’ bacteriën die worden toegediend omdat de patiënt deze in onvoldoende mate heeft. We kennen allemaal het voorbeeld van het probiotische melkdrankje zoals Yakult. Prebiotica zijn voedingsbestanddelen met het doel om probiotica te onderhouden. Een voorbeeld hiervan is gekiemde gerst. Synbiotica zijn een combinatie van zowel pro- als prebiotica en hebben als doel een sterker effect te bekomen dan wanneer beide apart zouden toegediend worden.

Enkele mogelijke plantaardige antioxidantia die aan het dieet kunnen toegevoegd worden met als doel een therapeutisch effect te bekomen op de darm zijn aloë vera en curcumine. Curcumine is een gele kleurstof die afkomstig is van de kurkumaplant. In Azië wordt het al lang gebruikt als specerij. Wij kennen het als basisbestanddeel van currypoeder. Aloë vera is een kruidenpreparaat en wordt veel gebruikt onder de patiënten die lijden aan IBD.

Fyto-oestrogenen zijn oestrogenen afkomstig van planten die na inname kunnen binden op de humane oestrogeenreceptor. Zowel bij vrouwen als bij mannen zou er door een verhoogde opname van fyto-oestrogenen een verlaagde incidentie zijn aan darmlaesies. Om deze reden zouden fyto-oestrogenen ter preventie van IBD aan het dieet kunnen worden toegevoegd. Lignanen en soja behoren beide tot deze groep van fyto-oestrogenen.

Wegens de grote verscheidenheid aan oorzaken is het niet eenvoudig een behandeling in te stellen voor IBD. Een therapie die uitsluitend uit een aangepast dieet bestaat, zal wellicht niet volledig effectief zijn, aangezien elke patiënt hier anders op zal reageren. Daarom zal de therapie dan ook bestaan uit verschillende deelaspecten die elkaar aanvullen. Moraal van het verhaal: voeding kan zowel de oorzaak als de oplossing van het probleem zijn!

Bibliografie

Referentielijst

 

1. Ananthakrishnan A. N. et al. (2014). Long-term intake of dietary fat and risk

of ulcerative colitis and Crohn's disease. Inflammatory Bowel Diseases 63, 776-784.

 

2. Andersen V. et al. (2012). Diet and risk of inflammatory bowel disease.

 Digestive and Liver Disease 44, 185-194.

 

3. Asakura H., Suzuki K., Kitahora T., Morizane T. (2008). Is there a link     between food and intestinalmicrobes and the occurence of Crohn's

            disease and ulcerative colitis? Journal of Gastroenterology and

            Hepatology 23, 1794-1801.

 

4. Balasubramanian K. et al. (2009). Metabolism of the colonic mucosa in

            patients with inflammatory bowel diseases: an in vitro proton magnetic

            resonance spectroscopy study. Magnetic Resonance Imaging 27, 79-

            86.

 

5. Bamba T., Kanauchi O., Andoh A., Fujiyama, Y. (2002). A new prebiotic

            form germinated barley for nutraceutical treatment of ulcerative colitis.

            Journal of Gastroenterology and Hepatology 17, 818-824.

 

6. Barret J. S., Gibson P. R. (2010). Development and validation of a

            comprehensive semi-quantitative food frequency questionnaire that

            includes FODMAP intake and glycemic index. American Dietetic

            Association 110, 1469-1476.

 

7. Bernstein C. N., Shanahan F. (2008). Disorders of a modern lifestyle:

            reconciling the epidemiology of inflammatory bowel diseases.

Gut 57, 1185-1191.

 

8. Betteridge J. D., Armbruster S. P., Maydonovitch C., Veerappan G. R.

 (2013). Inflammatory bowel disease prevalence by age, gender, race,

and geographic location in the U.S. military health care population.

Inflammatory Bowel Diseases 19, 1421-1427.

 

9. Bik E. M. (2009). Composition and function of the human-associated    microbiota. Nutrition Reviews 67, S164-S171.

 

10. Blachier F., Mariotti F., Huneau J.F., Tomé D. (2007). Effects of amino

            acid-derived luminal metabolites on the colonic epithelium and

            physiopathological consequences. Amino Acids 33, 547-562

 

11. Boots A. W., Haenen G. R. M. M., Bast A. (2008). Health effects of

            quercetin: from antioxidant tonutraceutical. European Journal of

            Pharmacology 585, 325-337.

 

 

 

12. Braegger C. P. et al. (2011). Epidemiology of inflammatory bowel disease:

            is there a shift towards onset at a younger age? Journal of Pediatric

            Gastroenterology and Nutrition 53, 141-144.

 

13. Brumatti L. V. et al. (2014). Curcumin and inflammatory bowel disease:

potential and limits of innovative treatments. Molecules 19, 21127-21153.

 

14. Burisch J., Jess T., Martinato M., Lakatos P. L. (2013). The burden of

            inflammatoy bowel disease in Europe. Journal of Crohn's and Colitis 7,

            322-337.

 

15. Burisch J. et al. (2014). Environmental factors in a population-based

            inception cohort of inflammatory bowel disease patients in Europe - An

            ECCO-EpiCom study. Journal of Crohn's and colitis 8, 607-616.

 

16. Cabré E., Gassull M. A. (2001). Nutrition in inflammatory bowel disease:

            impact on disease and therapy. Current Opinion in Gastroenterology

            17, 342-349.

 

17. Carbonnel F., Jantchou P., Monnet E., Cosnes J. (2009). Environmental

            risk factors in Crohn's disease and ulcerative colitis: an update.

            Gastroentérologie Clinique et Biologique 33, 45-57.

 

18. Cashman K. D., Shanahan F. (2003). Is nutrition an aetiological factor for

            inflammatory bowel disease? European Journal of Gastroenterology &

            Hepatology 15, 607-613.

 

19. Chapman-Kiddell C. A., Davies P. S. W., Gillen L., Radford-Smith G. L.

            (2010). Role of diet in the development of inflammatory bowel disease.

            Inflammatory Bowel Diseases 16, 137-151.

 

20. Clearfield H. R. (2008). How does IBD affect quality of life? Inflammatory

            Bowel Diseases 14, S45-S46.

 

21. Cornish J. A. et al. (2008). The risk of oral contraceptives in the etiology of

            inflammatory bowel disease: a meta-analysis. American Journal of

            Gastroenterology 103, 2394-2400.

 

22. Crohn's and Colitis, UK (1979). What are the types of UC?

            Internetreferentie: http://www.myibdportal.org/ulcerative-colitis

            (geconsulteerd op 31 december 2014).

 

23. Dalal S. R., Chang E. B. (2014). The microbial basis of inflammatory

            bowel diseases. The Journal of Clinical Investigation 124, 4190-4196.

 

24. Dave M., Papadakis K. A., Faubion W. A. (2014). Immunology of

            inflammatory bowel disease and molecular targets for biologics.

            Gastroenterlogy Clinics of North America 43, 405-424.

 

25. Davenport M. et al. (2014). Metabolic alterations to the mucosal

 microbiota in inflammatory bowel disease. Inflammatory Bowel

Diseases 20, 723-731.

 

26. David L. A. et al. (2014). Diet rapidly and reproducibly alters the human

            gut microbiome. Nature 505, 559-576.

 

27. Day A. S., Whitten K. E., Bohane T. D. (2004). Use of coplementary and

            alternative medicines by children and adolescents with inflammatory

            bowel disease. Journal of Paediatrics and Child Health 40, 681-684.

 

28. De Filippo C. et al. (2010). Impact of diet in shaping gut microbiota

            revealed by a comparative study in children from Europe and rural

 Africa. Proceedings of the National Academy of Sciences 107, 14691-

14696.

 

29. De Preter V. et al. (2012). Decreased mucosal sulfide detoxification is

            related to an impaired butyrate oxidation in ulcerative colitis.

            Inflammatory Bowel Diseases 18, 2371-2380.

 

30. D'Souza S. et al. (2008). Dietary patterns and risk for Crohn's disease in

            children. Inflammatory Bowel Diseases 14, 367-373.

 

31. Ferguson L. R. et al. (2007). Genes, diet and inflammatory bowel disease.

            Mutation Research 622, 70-83.

 

32. Frank D. N. et al. (2007). Molecular-phylogenetic characterization of

            microbial community imbalances in human inflammatory bowel

            diseases. Proceedings of the National Academy of Sciences 104,

            13780-13785.

 

33. Fyderek K., Strus M., Kowalska-Duplaga K., Gosiewski T. (2009).

            Mucosal bacterial microflora and mucus layer thickness in adolescents

            with inflammatory bowel disease. World Journal of Gastroenterology 15,

            5287-5294.

 

34. Geier M. S., Butler R. N., Howarth G. S. (2007). Inflammatory bowel

            disease: current insights into pathogenesis and new therapeutic

 options; probiotics, prebiotics and synbiotics. International Journal of

Food Microbiology 115, 1-11.

 

35. Geremia A. et al. (2014). Innate and adaptive immunity in inflammatory

            bowel disease. Autoimmunity Reviews 13, 3-10.

 

36. Gersemann M., Wehkamp J., Stange E. F. (2012). Innate immune

            dysfunction in inflammatory bowel disease. Journal of Internal Medicine

            271, 421-428.

 

 

 

37. Gitter A. H., Wullstein F., Fromm M., Schulzke J. D. (2001). Epithelial

            barrier defects in ulcerative colitis: characterization and quantification

            by electrophysiological imaging. Gastroenterology 121, 1320-1328.

 

38. Guariso G., Gasparetto M., Day A. S., Henderson P. (2014). Epidemiology

            and natural history of IBD in the paediatric age. Gastroenterology

            Research and Practice 2014, 1-2.

 

39. Guarner F. (2007). Prebiotics in inflammatory bowel diseases. British

 Journal of Nutrition 98, S85-S89.

 

40. Halfvarson J., Bodin L., Tysk C. (2003). Inflammatory bowel disease in a

            Swedish twin cohort: along-term follow-up of concordance and clinical

            characteristics. Gastroenterology 124, 1767-1773.

 

41. Haller D. (2010). Nutrigenomics and IBD: the intestinal microbiota at the

            cross-road between inflammation and metabolism. Journal of Clinical

            Gastroenterology 44, S6-S9.

 

42. Hanai H., Sugimoto K. (2009). Curcumin has bright prospects for the

            treatment of inflammatory bowel disease. Current Pharmaceutical

            Design 15, 2087-2094.

 

43. Hébuterne X., Filippi J., Al-Jaouni R., Schneider S. (2009). Nutritional

            consequences and nutrition therapy in Crohn's disease.

            Gastroénterologie Clinique et Biologique 33, S235-S244.

 

44. Hendy P., Hart A. (2013). A review of Crohn's disease. European Medical

            Journal of Gastroenterology 1, 116-123.

 

45. Hering N., Schulzke J.-D. (2009). Therapeutic options to modulate barrier

            defects in inflammatory bowel disease. Digestive Diseases 27, 450-454.

 

46. Hilsden R. J., Scott C. M., Verhoef M. J. (1998). Complementary medicine

            use by patients with inflammatory bowel disease. The American

            Journal of Gastroenterology 93, 697-701.

 

47. Ho G. T., Lees C., Satsangi J. (2011). Ulcerative colitis. Medicine 39, 224-     228.

 

48. Hörmannsperger G., Haller D. (2010). Molecular crosstalk of probiotic

            bacteria with the intestinal immune system: clinical relevance in the

            context of inflammatory bowel disease. International Journal of Medical

            Microbiology 300, 63-73.

 

49. Hou J. K., Abraham B., El-Serag H. (2011). Dietary intake and risk of

            developing inflammatory bowel disease: a systematic review of the

            literature. The American Journal of Gastroenterology 106, 563-573.

 

 

50. Huda-Faujan N. et al. (2007). The role of microbial agents in the

            pathogenesis of inflammatory bowel disease. Reviews in Medical

            Microbiology 18, 47-53.

 

 

51. Hudcovic T., Stepankova R., Cebra J., Tlaskalova-Hogenova H. (2001).

            The role of microflora in the development of intestinal inflammation:

            acute and chronic colitis induced by dextran sulfate in germ-free and

            conventionally reared immunocompetent and immunodeficient mice.

            Folia Microbiologica 46, 565-572.

 

52. Hur S. J. et al. (2012). Review of natural products actions on cytokines in

            inflammatory bowel disease. Nutrition Research 32, 801-816.

 

53. Jantchou P. et al. (2010). Animal protein intake and risk of inflammatory

            bowel disease: The E3N prospective study. American Journal Of

            Gastroenterology 105, 2195-2201.

 

54. Kalra E. K. (2003). Nutraceutical: definition and introduction. The

            American Association of Pharmaceutical Scientists PharmSci Journal 5,

            1-2.

 

55. Kanauchi O., Mitsuyama K., Araki Y., Andoh A. (2003). Modification of

            intestinal flora in the treatment of inflammatory bowel disease. Current

            Pharmaceutical Design 9, 333-346.

 

56. Kraus T. A., Mayer L. (2005). Oral tolerance and inflammatory bowel

            disease. Current Opinion in Gastroenterology 21, 692-696.

 

57. Lakatos P. L., Kiss L. S., Miheller P. (2011). Nutritional influences in

            selected gastrointestinal diseases. Digestive Diseases 29, 154-165.

 

58. Langmead L. et al. (2004). Randomized, double-blind, placebo-controlled

            trial of oral aloe vera gel for active ulcerative colitis. Alimentary

            Pharmacology & Therapeutics 19, 739-747.

 

59. Le Berre N. et al. (1995). Histological discrimination of idiopathic

            inflammatory bowel disease from other types of colitis. Journal of

            Clinical Pathology 48, 749-753.

 

60. Leenen C. H. M., Dieleman L. A. (2007). Inulin and oligofructose in

            chronic inflammatory bowel disease. The Journal of Nutrition 137,

            S2572-S2575.

 

61. Lucendo A. J., De Rezende L. C. (2009). Importance of nutrition in

            inflammatory bowel disease. World journal of Gastroenterology 15,

            2081-2088.

 

 

 

62. Martinesi M. et al. (2014). Role of vitamin D derivatives in intestinal tissue

            of patients with inflammatory bowel diseases. Journal of Crohn's and

            Colitis 8, 1062-1071.

 

63. Maul J., Duchmann R. (2008). Can loss of tolerance cause IBD?

            Inflammatory Bowel Diseases 14, S115-S116.

 

64. Moussa L. et al. (2012). A low dose of fermented soy germ alleviates gut

            barrier injury, hyperalgesia and faecal protease activity in a rat model

            of inflammatory bowel disease. Plos One 7, 1-9.

 

65. Munkholm P. (2003). Review article: the incidence and prevalence of

colorectal cancer in inflammatory bowel disease. Alimentary

Pharmacology & Therapeutcis 18, 1-5.

 

66. Neuman M. G., Nanau R. M. (2012). Inflammatory bowel disease: role of

            diet, microbiota, life style. Translational Research 160, 29-44.

 

67. Ng S. C. et al. (2013). Systematic review: the efficacy of herbal therapy in

            inflammatory bowel disease. Alimentary Pharmacology & Therapeutics   38, 854-863.

 

68. Nicholson I., Dalzell A. M., El-Matary W. (2012). Vitamin D as a therapy

for colitis: a systematic review. Journal of Crohn's and Colitis 6, 405-411.

 

69. Nikolaus S., Schreiber S. (2007). Diagnostics of inflammatory bowel

            disease. Gastroenterology 133, 1670-1689.

 

70. Nunes C. et al. (2013). Intestinal anti-inflammatory activity of red wine

extract: unveiling the mechanisms in colonic epithelial cells. Food &

Function 4, 373-383.

 

71. Ordás I. et al. (2012). Ulcerative colitis. Lancet 380, 1606-1619.

 

72. Ott S. J. et al. (2004). Reduction in diversity of the colonic mucosa

            associated bacterial microflora in patients with active inflammatory

            bowel disease. Gut 53, 685-693.

 

73. Oz H. S., Chen T., McClain C. J., de Villiers W. J. S. (2005). Antioxidants

            as novel therapy in a murine model of colitis. Journal of Nutritional

            Biochemistry 16, 297-304.

 

74. Pithadia A. B., Jain S. (2011). Treatment of inflammatory bowel disease.       Pharmacological Reports 63, 629-642.

 

75. Principi M. et al. (2014). Ulceratieve colitis: from inflammation to cancer.

            Do estrogen receptors have a role? World Journal of Gastroenterology

            20, 11496-11504.

76. Radford-Smith G. L. (2008). What is the importance of appendectomy in the natural history of IBD? Inflammatory Bowel Diseases 14, S72-S74.

 

77. Rahimi R., Mozaffari S., Abdollahi M. (2009). On the use of herbal medicines in management of inflammatory bowel diseases: a systematic review of animal and human studies. Digestive Diseases 54, 471-480.

 

78. Reiff C., Kelly D. (2010). Inflammatory bowel disease, gut bacteria and

            probiotic therapy. International Journal of Medical Microbiology 300,

            25-33.

 

79. Romberg-Camps M. et al. (2010). Mortality in inflammatory bowel disease

 in the Netherlands 1991–2002: results of a population-based study:

the IBD South-Limburg cohort. Inflammatory Bowel Diseases 16, 397-

1410.

 

80. Rosenstiel P., Sina C., Franke A., Schreiber S. (2009). Towards a

            molecular risk map: recent advances on the etiology of inflammatory

            bowel disease. Seminars in Immunology 21, 334-345.

 

81. Sakamoto N. et al. (2005). Dietary risk factors for inflammatory bowel

            disease: a multicenter case-control study in Japan. Inflammatory Bowel

            Diseases 11, 154-163.

 

82. Sartor R. B. (2006). Mechanisms of disease: pathogenesis of Crohn's

            disease and ulcerative colitis. Nature Clinical Practice

            Gastroenterology & Hepatology 3, 390-407.

 

83. Sartor R. B. (2008). Microbial influences in inflammatory bowel disease.

            Journal of Gastroenterology 134, 577-594.

 

84. Shaw S. Y., Blanchard J. F., Bernstein C. N. (2010). Association between

            the use of antibiotics in the first year of life and pediatric inflammatory

            bowel disease. American Journal of Gastroenterology 105, 2687-2692.

 

85. Shepherd S. J., Lomer M. C. E., Gibson P. R. (2013). Short-chain

            carbohydrates and functional gastrointestinal disorders. American

            Journal of Gastroenterology 108, 707-717.

 

86. Simopoulos A. P. (2002). The importance of the ratio of omega-6/omega-3

            essential fatty acids. Biomedicine & Pharmacotherapy 56, 365-379.

 

 

87. Simpson E. J. et al. (2000). In vivo measurement of colonic butyrate

            metabolism in patients with quiscent ulcerative colitis. Gut 46, 73-77.

 

88. Vanderpool C., Yan F., Polk D. B. (2008). Mechanisms of probiotic action:

            implications for therapeutic applications in inflammatory bowel

            diseases. Inflammatory Bowel Diseases 14, 1585-1596.

 

89. Veloso F. T., Ferreira J. T., Barros L., Almeida S. (2001). Clinical outcome

of Crohn's disease: analysis according to the Vienna classification and clinical activity. Inflammatory Bowel Diseases 7, 306-313.

 

90. Venkatesh K. and Thomson M. (2008). Endoscopic modalities in pediatric

            inflammatory bowel disease. In: Mamula P., Markowitz J. E. and

            Baldassano R. N. (Editors) Pediatric Inflammatory Bowel Disease,

            Springer, New York, p. 211-240.

 

91. Wallace K. L., Zheng L.-B., Kanazawa Y., Shih D. Q. (2014).

            Immunopathology of inflammatory bowel disease. World Journal of

            Gastroenterology 20, 6-21.

 

92. Watson A. J. M., Hart A. R. (2011). Environmental risk factors for

            inflammatory bowel disease: microbes, diet, and the appendix.

            Gastroenterology 141, 768-770.

 

93. Weng M., Walker W. A., Sanderson I. R. (2007). Butyrate regulates the

            expression of pathogen-triggered Il-8 in intestinal epithelia. Pediatric

            Research 62, 542-546.

 

 

Universiteit of Hogeschool
Diergeneeskunde
Publicatiejaar
2015
Kernwoorden
Share this on: