Doet scheiden lijden? Een methode voor het kweken van symbiontvrije Psychotria planten.
Micro-organismen, de boeren van de toekomst
Hoewel kunstmest, herbiciden, genetische gemodificeerde organismen de productie van voedingsgewassen verhogen, is er nood aan innovatie en meer natuurlijkere mogelijkheden om de productie van deze gewassen op te drijven. Zouden micro-organismen de redding kunnen zijn?
‘Honger beëindigen, voedselzekerheid verschaffen, voedingswaarde verhogen en duurzame landbouw promoten’ is het tweede duurzame ontwikkelingsdoel in de Agenda 2030 van de VN. Door de explosieve populatie-aangroei zijn er heel wat uitdagingen hieraan verbonden, één daarvan is de toenemende druk op grondstoffen en het milieu. Als de huidige consumptiecijfers aanhouden, is tegen 2050 voor een wereldbevolking van ruim 9 miljard mensen de biologische capaciteit van twee aardbollen nodig. Een verdubbeling van de wereldwijde voedselproductiviteit is echter allesbehalve een eenvoudige opgave; deze mag namelijk de planeet niet extra belasten of de huidige biodiversiteit niet verder aantasten (Tscharntke et al. 2012). Steeds meer onderzoek toont aan dat het gebruik van kunstmest, insecticiden, herbiciden e.d. een negatief effect heeft op het milieu (Zhang et al., 2011). Het gebruik van genetisch gemodificeerde organismen (GGO) zou hierop een antwoord kunnen bieden, maar dit botst op zware kritiek binnen Europa, niet enkel omwille van het negatieve sentiment bij een groot deel van de bevolking, maar eveneens omwille van hun invloed op het milieu en de biodiversiteit (Stewart et al., 2003). De zoektocht naar valabele en aanvaardbare alternatieven om de voedselproductie te verhogen is daarom van groot belang. Het gebruik van micro-organismen kan één van de mogelijke alternatieven zijn. Een micro-organisme is een verzamelterm voor organismen van een microscopisch kleine grootte. Deze organismen kunnen behoren tot verschillende rijken namelijk bacteriën, schimmels, algen, enzovoorts... (Madigan M & Martinko J, 2006).
Waardige vervangers?
Micro-organismen hebben een belangrijke rol bij het functioneren van een ecosysteem. Deze kleine organismen zijn onder meer belangrijk voor het afbreken van biomassa, het verbeteren van omgevingskwaliteit en het stimuleren van de groei van gewassen (Imfeld & Vuilleumier, 2012). Deze productie kan indirect of direct beïnvloed worden. Directe beïnvloeding kan onder meer gebeuren via mutualismen tussen plant en micro-organisme waarbij het micro-organisme aanwezig is in de plant. Bij deze interactie worden de micro-organismen als endosymbionten en de planten die hen herbergen als gastheer aangeduid. Endosymbionten kunnen op verschillende manieren de productie verbeteren, ze kunnen bijvoorbeeld extra nutriënten verschaffen. Een voorbeeld hiervan is arbusculaire mycorrhizale fungi (AMF). Deze schimmels interageren met het merendeel van de landplanten en breiden het voedingsnetwerk van de gastheer uit door het wortelnetwerk van de plant te vergroten (Partida-Martinez & Heil, 2011). Sommige AMF worden al toegevoegd in de landbouw om de productie te verhogen en de hoeveelheid kunstmest te reduceren. Rhizobium-bacteriën zijn een ander voorbeeld om de productie te verhogen. Deze bacteriën zijn voornamelijk aanwezig binnen wortelknolletjes die vooral waargenomen worden in de plantenfamilie van de vlinderbloemigen. Deze micro-organismen zetten atmosferisch stikstof om naar een stikstofbron die voor de plant beschikbaar is (Partida-Martinez & Heil, 2011). Stikstof is een belangrijke element voor planten en vormt samen met kalium en fosfor de belangrijkste hoofdelementen in kunstmest (Cordell, 2010). Naast een voedingsvoordeel, kunnen micro-organismen het verdedigingsmechanisme van de plant verbeteren. Endosymbionten kunnen de plant tegen verschillende ziektekiemen beschermen, maar evenwel tegen plantenvraat door de plant onaantrekkelijk te maken door een slechte smaak of giftige stoffen (Partida-Martinez & Heil, 2011).
Boeren van de toekomst
Het verhogen van biomassa is in de natuur mogelijk door met micro-organismen te interageren. Zouden deze micro-organismen de artificiële methoden in de landbouw niet kunnen vervangen waardoor de belasting van de aarde sterk gereduceerd wordt. Het toevoegen van endosymbionten aan de planten als supplement kan verschillende moeilijkheden met zich meebrengen doordat op elke plant een gemeenschap van micro-organismen aanwezig is. Een extra soort aan deze gemeenschap toevoegen kan competitie veroorzaken waardoor het gewenste effect van de interactie teniet gedaan wordt. Door met een schone lei te beginnen, meer bepaald door een steriele plant te ontwikkelen kan dit probleem opgelost worden. Vervolgens zou je aan deze steriele plant alle geprefereerde endosymbionten kunnen toevoegen om de productie van je gewas maximaal te verhogen. In deze masterproef werden de eerste stappen gezet meer bepaald het ontwikkelen van een steriele plant. De plantensoorten die gebruikt werden, hebben geen economische toepassing, maar hebben een specifieke interactie met bacteriën die visueel waar te nemen is. De kolonies van de bacteriën kunnen namelijk gedetecteerd worden als donkere puntjes op de bladeren van de plant (Miller, 1990). De voordelen van deze bacterie zijn nog niet gekend. Het maken van een steriele plant zou meer inzicht in functie van deze interactie kunnen bieden. Aan de hand van de specifieke kiemingstechniek embryo rescue werd het steriele karakter van de planten verkregen. De kans op infectie door de bacterie werd gereduceerd door het embryo te verwijderen uit het gesteriliseerde zaad. Vervolgens werden de embryo’s verder gekweekt op een groeimedium dat de functie van het zaad overneemt en dat de embryo’s laat uitgroeien tot een kiemplant. Na het opgroeien van de planten werd de aanwezigheid van de bacterie visueel en moleculair geanalyseerd. Visueel door de aanwezigheid van de donkere puntjes op de bladeren na te gaan en moleculair door het DNA van de bacterie in de bladeren op te sporen. Er werden geen sporen van bacteriën teruggevonden met behulp van beide methodes wat aantoont dat de planten steriel waren. De voordelen van deze interactie voor de gastheer zijn nog steeds onduidelijk doordat er geen duidelijk veranderingen gedetecteerd werden ten opzichte van de planten met bacteriën. Verder onderzoek is nodig om de functie van de interactie te ontrafelen. De steriele planten zijn de eerste stap in het onderzoek. Later kunnen micro-organismen aan deze planten worden toegevoegd en kan onderzocht worden of micro-organismen de productie van de gewassen zodanig verhogen dat ze de mensen van morgen duurzaam van voldoende voedsel voorzien.
Bibliografie
LITERATUUR THESIS
Afkhami, M. E. & Rudgers, J. A. (2008). Symbiosis lost: imperfect vertical transmission of fungal endophytes in grasses. The American Naturalist, 172, 405-416.
Afzal, M., Khan, S., Iqbal, S., Mirza, M. S. & Khan, Q. M. (2013). Inoculation method affects colonization and activity of Burkholderia phytofirmans PsJN during phytoremediation of diesel-contaminated soil. International Biodeterioration & Biodegradation, 85, 331-336.
Ait Barka, E., Nowak, J. & Clément, C. (2006). Enhancement of chilling resistance of inoculated grapevine plantlets with a plant growth-promoting rhizobacterium, Burkholderia phytofirmans strain PsJN. Applied and Environmental Microbiology, 72, 7246–7252.
Barry-Etienne, D., Bertrand, B., Vasquez, N. & Etienne, H. (2002). Comparison of somatic embryogenesis-derived coffee (Coffea arabica L.) plantlets regenerated in vitro or ex vitro: morphological, mineral and water characteristics. Annals of Botany, 90, 77–85.
Berger, A., Fasshuber, H., Schinnerl, J., Robien, W., Brecker, L. & Valant-Vetschera, K. (2011). Iridoids as chemical markers of false ipecac (Ronabea emetica), a previously confused medicinal plant. Journal of Ethnopharmacology, 138, 756–761.
Bertrand-Desbrunais, A. & Charrier, A. (1989). Conservation des ressources génétiques caféieres en vitrothèque. Proceedings on the 13th ASIC., 438–447.
Bodruzzaman, M., Lauren, J. G., Duxbury, J. M., Sadat, M. A., Welch, R. M., E-Elahi, N. & Meisner, C. A. (2004). Increasing wheat and rice productivity in the sub-tropics using micronutrient Enriched Seed. Micronutriens in South and South East Asia. Proceedings of an international Workshop, 187–198.
Bontemps, C., Elliott, G. N., Simon, M. F., Dos Reis Júnior, F. B., Gross, E., Lawton, R. C., Neto, N. E., de Fátima Loureiro, M., De Faria, S. M., Sprent, J. I., James, E. K. & Young, J. P. W. (2010). Burkholderia species are ancient symbionts of legumes. Molecular Ecology, 19, 44–52.
Bremer, B. & Eriksson, T. (2009). Time Tree of Rubiaceae: Phylogeny and Dating the Family, Subfamilies, and Tribes. International Journal of Plant Sciences., 170, 766–793.
Bremer, B. & Manen, J. F. (2000). Phylogeny and classification of the subfamily Rubioideae (Rubiaceae). Plant Systematics and Evolution, 225, 43–72.
Bridgen, M. (1994). A review of plant embryo culture. HortScience, 29, 1243–1246.
Carlier, A. L. & Eberl, L. (2012). The eroded genome of a Psychotria leaf symbiont: hypotheses about lifestyle and interactions with its plant host. Environmental Microbiology, 14, 2757–2769.
Carlier, A. L., Omasits, U., Ahrens, C. H. & Eberl, L. (2013). Proteomics analysis of Psychotria leaf nodule symbiosis: improved genome annotation and metabolic predictions. Molecular plant-microbe interactions, 26, 1325–1333.
Chiarini, L., Bevivino, A., Tabacchioni, S. & Dalmastri, C. (1998). Inoculation of Burkholderia cepacia, Pseudomonas fluorescens and Enterobacter sp. on Sorghum bicolor: root colonization and plant growth promotion of dual strain inocula. Soil Biology and Biochemistry, 30, 81–87.
Clay, K. & Schardl, C. (2002). Evolutionary origins and ecological consequences of endophyte symbiosis with grasses. The American Naturalist, 160, S99–S127.
Cline, M. G. (1997). Concepts and terminology of apical dominance. American Journal of Botany, 84, 1064–1069.
Colonna, J. P. (1972). Contribution à l’étude de la culture in vitro d'embryons de caféiers. Action de la caféine. Café Cacao Thé, 16, 193–203.
Compant, S., Nowak, J., Coenye, T., Clément, C. & Ait Barka, E. (2008). Diversity and occurrence of Burkholderia spp. in the natural environment. FEMS Microbiology Reviews, 32, 607–626.
Corsaro, D., Venditti, D., Padula, M. & Valassina, M. (1999). Intracellular life. Critical Reviews Microbiology, 25, 39–79.
Cox, E. A., Stotzky, G. & Goos, R. D. (1960). In vitro culture of Musa balbisiana Colla embryos. Nature, 185, 403–404.
Cuero, R. G., Smith, J. E. & Lacey, J. (1986). The influence of gamma irradiation and sodium hypochlorite sterilization on maize seed microflora and germination. Food Microbiology, 3, 107–113.
Cullimore, J. & Dénarié, J. (2003). How legumes select their sweet talking symbionts. Science, 302, 575–578.
Davis, A., Govaerts, R., Bridson, D., Ruhsam, M., Moat, J. & Brummit, N. (2009). A global assessment of distribution, diversity, endemism, and taxonomic effort in the Rubiaceae. Annals of the Missouri Botanical Garden, 96, 68–78.
Dussert, S., Chabrillange, N., Rocquelin, G., Engelmann, F., Lopez, M. & Hamon, S. (2001). Tolerance of coffee (Coffea spp.) seeds to ultra-low temperature exposure in relation to calorimetric properties of tissue water, lipid composition, and cooling procedure. Physiology Plantarum, 112, 495–504.
Ebrahim, N., Shibli, R., Makhadmeh, I., Shatnawi, M. & Abu-Ein, A. (2007). In vitro propagation and in vivo acclimatization of three coffee cultivars (Coffea arabica L .) from Yemen. World Applied Sciences Journal, 2, 142–150.
Eira, M. T. S., Silva, E. A. A., de Castro, R. D. , Dussert, S., Walters, C., Bewley, D. & Hilhorst, H. W. M. (2006). Coffee seed physiology. Brazilian Journal of Plant Physiology, 18, 149–163.
Eriksson, O. & Bremer, B. (1991). Fruit characteristics , life forms , and species richness in the plant family Rubiaceae. The American Naturalist, 138, 751–761.
Gorka, A. P., Sherlach, K. S., de Dios, A. C. & Roepe, P. D. (2013). Relative to quinine and quinidine, their 9-epimers exhibit decreased cytostatic activity and altered heme binding but similar cytocidal activity versus Plasmodium falciparum. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 57, 365–374.
Govindarajan, M., Balandreau, J., Kwon, S. - W., Weon, H. - Y. & Lakshminarasimhan, C. (2008). Effects of the inoculation of Burkholderia vietnamensis and related endophytic diazotrophic bacteria on grain yield of rice. Microbial Ecology, 55, 21–37.
Gyaneshwar, P., Hirsch, A. M., Moulin, L., Chen, W. - M., Elliott, G. N., Bontemps, C. Estrada-de Los Santos, P., Gross, E., Dos Reis, F. B., Sprent, J. I., Young, J. P. W. & James, E. K. (2011). Legume-nodulating betaproteobacteria: diversity, host range, and future prospects. Molecular plant-microbe interactions, 24, 1276–1288.
Hazarika, B. N. (2006). Morpho-physiological disorders in in vitro culture of plants. Scientia Horticulturae, 108, 105–120.
Heitzman, M. E., Neto, C. C., Winiarz, E., Vaisberg, A. J. & Hammond, G. B. (2005). Ethnobotany, phytochemistry and pharmacology of Uncaria (Rubiaceae). Phytochemistry, 66, 5–29.
Herrera, C. M. (1989). Seed dispersal by animals: a role in angiosperm diversification? The American Naturalist, 133, 309–322.
Holden, M. T. G., Titball, R. W., Peacock, S. J., Cerdeño-Tárraga, A. M., Atkins, T., Crossman, L. C., Pitt, T., Churcher, C., Mungall, K., Bentley, S. D., Sebaihia, M., Thomson, N. R., Bason, N., Beacham, I. R., Brooks, K., Brown, K. A., Brown, N. F., Challis, G. L., Cherevach, I., Chillingworth, T., Cronin, A., Crossett, B., Davis, P., DeShazer, D., Feltwell, T., Fraser, A., Hance, Z., Hauser, H., Holroyd, S., Jagels, K., Keith, K. E., Maddison, M., Moule, S., Price, C., Quail, M. A., Rabbinowitsch, E., Rutherford, K., Sanders, M., Simmonds, M., Songsivilai, S., Stevens, K., Tumapa, S., Vesaratchavest, M., Whitehead, S., Yeats, C., Barrell, B. G., Oyston, P. C. F. & Parkhill, J. (2004). Genomic plasticity of the causative agent of melioidosis, Burkholderia pseudomallei. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 101, 14240–14245.
Hosokawa, T., Kikuchi, Y., Nikoh, N., Shimada, M. & Fukatsu, T. (2006). Strict host-symbiont cospeciation and reductive genome evolution in insect gut bacteria. PLoS Biology, 4, 1841-1851.
Howell, G., Slater, A. & Knox, R. (1993). Secondary pollen presentation in angiosperms and Its biological significance. Australian Journal of Botany, 41, 417–438.
Hsiao, A. I., Worsham, A. D. & Moreland, D. E. (1981). Effects of sodium hypochlorite and certain plant growth regulators on germination of witchweed (Striga asiatica) Seeds. Weed Science, 29, 98–100.
Jacobsen, C. S. (1997). Plant protection and rhizosphere colonization of barley by seed inoculated herbicide degrading Burkholderia (Pseudomonas) cepacia DBO1(pRO1001) in 2, 4-D contaminated soil. Plant and Soil, 189, 139–144.
Jiang, C., Sheng, X., Qian, M. & Wang, Q. (2008). Isolation and characterization of a heavy metal-resistant Burkholderia sp. from heavy metal-contaminated paddy field soil and its potential in promoting plant growth and heavy metal accumulation in metal-polluted soil. Chemosphere, 72, 157–164.
Leigh, E. G. (2010). The evolution of mutualism. Journal of Evolutionary Biology, 23, 2507–2528.
Lemaire, B., Janssens, S., Smets, E. & Dessein, S. (2012a). Endosymbiont transmission mode in bacterial leaf nodulation as revealed by a population genetic study of Psychotria leptophylla. Applied and Environmental Microbiology, 78, 284–287.
Lemaire, B., Lachenaud, O., Persson, C., Smets, E. & Dessein, S. (2012b). Screening for leaf-associated endophytes in the genus Psychotria (Rubiaceae). FEMS Microbiology Ecology, 81, 364–372.
Lemaire, B., Robbrecht, E., van Wyk, B., Van Oevelen, S., Verstraete, B., Prinsen, E., Smets, E. & Dessein, S. (2011a). Identification, origin, and evolution of leaf nodulating symbionts of Sericanthe (Rubiaceae). Journal of Microbiology, 49, 935–941.
Lemaire, B., Smets, E. & Dessein, S. (2011b). Bacterial leaf symbiosis in Ardisia (Myrsinoideae, Primulaceae): Molecular evidence for host specificity. Research in Microbiology, 162, 528–534.
Lemaire, B., Vandamme, P., Merckx, V., Smets, E. & Dessein, S. (2011c). Bacterial leaf symbiosis in angiosperms: Host specificity without Co-Speciation. PLoS One, 6, e24430.
Lemaire, B., Van Oevelen, S., de Block, P., Verstraete, B., Smets, E., Prinsen, E. & Dessein, S. (2012c). Identification of the bacterial endosymbionts in leaf nodules of Pavetta (Rubiaceae). International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 62, 202–209.
Lersten, N. R. & Horner, H. T. (1967). Development and structure of bacterial leaf nodules in Psychotria bacteriophila Val. (Rubiaceae). Journal of Bacteriology, 94, 2027–2036.
Login, F. H., Balmand, S., Vallier, A., Vincent-Monégat, C., Vigneron, A., Weiss-Gayet, M., Rochat, D., Heddi, A. (2011). Antimicrobial peptides keep insect endosymbionts under control. Science, 334, 362–365.
Mahmud, T. (2003). The C7N aminocyclitol family of natural products. Natural Product Reports, 20, 137–166.
Miller, I. M. (1990). Bacterial leaf nodule symbiosis. Advances in Botanical Research, 17, 163–234.
Moulin, L., Munive, A., Dreyfus, B. & Boivin-Masson, C. (2001). Nodulation of legumes by members of the beta-subclass of Proteobacteria. Nature, 411, 948–950.
Moya, A., Peretó, J., Gil, R. & Latorre, A. (2008). Learning how to live together: genomic insights into prokaryote-animal symbioses. Nature reviews. Genetics, 9, 218–229.
Murashige, T. & Skoog, F. (1962). A revised medium for rapid growth and bio assays with tobacco tissue cultures. Physiologia Plantarium, 15, 473 – 479.
Mylona, P., Pawlowski, K. & Bisseling, T. (1995). Symbiotic Nitrogen Fixation. The Plant Cell, 7, 869–885.
Norton, D. A. & Carpenter, M. A. (1998). Mistletoes as parasites: Host specificity and speciation. Trends in Ecology and Evolution, 13, 101–104.
Oldroyd, G. E. D., Harrison, M. J. & Paszkowski, U. (2009). Reprogramming plant cells for endosymbiosis. Science, 324, 753–754.
Partida-Martínez, L. P. & Heil, M. (2011). The microbe-free plant: fact or artifact? Frontiers in Plant Science, 2, 1-16.
Phillips, I. D. J. (1975). Apical Dominance. Annual Review of Plant Physiology, 26, 341–367.
Pierik, R. L. M. (1997). In Vitro Culture of Higher Plants. 3rd ed., Springer, Netherlands, Dordrecht, 348p.
Piesschaert, F., Robbrecht, E. & Smets, E. (2001). Patterns in pyrenes: the systematic significance of pyrene morphology in Chassalia (Rubiaceae-Psychotrieae) and related genera. Flora, 196, 121–131.
Ramundo, B. A. & Claflin, L. E. (2005). Identification of Burkholderia andropogonis with a repetitive sequence BOX element and PCR. Current Microbiology, 50, 52–56.
Razafimandimbison, S. G., Taylor, C. M., Wikström, N., Pailler, T., Khodabandeh, A. & Bremer, B. (2014). Phylogeny and generic limits in the sister tribes Psychotrieae and Palicoureeae (Rubiaceae): Evolution of schizocarps in Psychotria and origins of bacterial leaf nodules of the Malagasy species. American Journal of Botany, 101, 1102–1126.
Robbrecht, E. & Manen, J. (2006). The major evolutionary lineages of the coffee family (Rubiaceae, angiosperms). Combined analysis (nDNA and cpDNA) to infer the position of Coptosapelta and Luculia, and supertree construction based on rbcL, rps16, trnL-trnF and atpB-rbcL data. A new classification in two subfamilies, Cinchinonoideae and Rubioideae. Systematics and Geography of Plants, 76, 85–145.
Sarasan, V. (2010). Importance of in vitro technology to future conservation programmes worldwide. Kew Bulletin, 65, 549–554.
Sharma, D. R., Kaur, R. & Kumar, K. (1996). Embryo rescue in plants - a review. Euphytica, 89, 325–337.
Snow, D. (1981). Tropical frugivorous birds and their food plants: a world survey. Biotropica, 13, 1–14.
Stevens, P.F. (2001). Angiosperm phylogeny. Version 12, July 2012. URL http://www.mobot.org/research/APweb/.
Stewart, J. M. (1981). in vitro fertilization and embryo rescue. Environmental and Experimental Botany, 21, 301–315.
Suárez-Moreno, Z. R., Caballero-Mellado, J., Coutinho, B. G., Mendonça-Previato, L., James, E. K. & Venturi, V. (2012). Common features of environmental and potentially beneficial plant-associated Burkholderia. Microbiolial Ecology, 63, 249–266.
Taiz, L. & Zeiger, E. (2010). Plant Physiology. 5th ed., Sinauer Associates, Sunderland (MA), 782p.
Taulé, C., Zabaleta, M., Mareque, C., Platero, R., Sanjurjo, L., Sicardi, M., Frioni, L.,
Battistoni, F. & Fabiano, E. (2012). New betaproteobacterial Rhizobium strains able to efficiently nodulate Parapiptadenia rigida (Benth.) Brenan. Applied and Environmental Microbiology, 78, 1692–1700.
Taylorson, R. B. & Hendricks, S. B. (1979). Overcoming dormancy in seeds with ethanol and other anesthetics. Planta, 145, 507-510.
Thomas, P. & Ravindra, M. B. (1997). Effect of pruning or removal of in vitro formed roots on ex vitro root regeneration and growth in micropropagated grapes. Plant Cell, Tissue Organ Culture, 51, 177–180.
Trimen, H., Alston, A. H. G. & Hooker, J. D. (1894). Handbook of the Flora of Ceylon. 2nd ed., Dulau, London, 244p.
Uma, S., Lakshmi, S., Saraswathi, M. S., Akbar, A. & Mustaffa, M. M. (2011). Embryo rescue and plant regeneration in banana (Musa spp.). Plant Cell, Tissue Organ Culture, 105, 105–111.
Van Oevelen, S., De Wachter, R., Robbrecht, E. & Prinsen, E. (2003). Induction of a crippled phenotype in Psychotria (Rubiaceae) upon loss of the bacterial endophyte. Bulgarian Journal of Plant Physiology, 242–247.
Van Oevelen, S., De Wachter, R., Vandamme, P., Robbrecht, E. & Prinsen, E. (2004). “Candidatus Burkholderia calva” and “Candidatus Burkholderia nigropunctata” as leaf gall endosymbionts of African Psychotria. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 54, 2237–2239.
Van Trân, V., Berge, O., Kê Ngô, S., Balandreau, J. & Heulin, T. (2000). Repeated beneficial effects of rice inoculation with a strain of Burkholderia vietnamiensis on early and late yield components in low fertility sulphate acid soils of Vietnam. Plant and Soil, 218, 273–284.
Van Wyk, A. E., Kok, P. D. F., Van Bers, N. L. & Van Der Merwe, C. F. (1990). Non - Pathological bacterial symbiosis in Pachystigma and Fadogia (Rubiaceae): its evolutionary significance and possible involvement in the aetiology of gousiekte in domestic ruminants. South African Journal of Science, 86, 93–96.
Vega, F. E., Pava-Ripoll, M., Posada, F. & Buyer, J. S. (2005). Endophytic bacteria in Coffea arabica L . Journal of Basic Microbiology, 45, 371–380.
Verstraete, B., Van Elst, D., Steyn, H., Van Wyk, B., Lemaire, B., Smets, E. & Dessein, S. (2011). Endophytic bacteria in toxic South African plants: identification, phylogeny and possible involvement in gousiekte. PLoS One, 6, e19265.
Verstraete, B., Janssens, S., Smets, E. & Dessein, S. (2013). Symbiotic ß-proteobacteria beyond legumes: Burkholderia in Rubiaceae. PLoS One, 8, e55260.
Vidal-Quist, J. C., O’Sullivan, L. A., Desert, A., Fivian-Hughes, A. S., Millet, C., Jones, T. H., Weightman, A. J., Rogers, H. J., Berry, C. & Mahenthiralingam, E. (2014). Arabidopsis thaliana and Pisum sativum models demonstrate that root colonization is an intrinsic trait of Burkholderia cepacia complex bacteria. Microbiology, 160, 373–384.
Von Faber, F. C. (1912). Das erbliche Zusammenleben von Bakterien und tropischen Pflanzen. Jahrbücher für Wissenschaftliche Botanik. Berlin, 51, 285–375.
Von Höhnel, F. R. (1881). Anatomische Untersuchungen über einige Secretionsorgane der Pflanzen. Sitzungsberichte Mathematisch Naturwissenschaftlicher Classe, Kaiserlich Akademie der Wissenschaften in Wien, 84, 565–603.
Wooldridge, S. A. (2014). Assessing coral health and resilience in a warming ocean: Why looks can be deceptive. Bioessays, 36, 1041–1049.
Yamada, T. (1955). Studies on the leaf nodules V the formation of knobs by the effect of antibiotics on the Ardisia crispa and A. punctata. The Botanical Magazine, 68, 267–273.
Yeo, P. F. (1993). Secondary pollen presentation. Form, function and evolution. 1st ed., Springer – Verlag, Vienna, vii+268p.
Yokota, K. & Hayashi, M. (2011). Function and evolution of nodulation genes in legumes. Celular and Molecular Life Sciences, 68, 1341–1351.
Zimmerman, A. (1902). Über Bakterienknoten in den Blättern einiger Rubiaceen. Jahrbücher für Wissenschaftliche Botanik. Berlin, 37, 1–11.
LITERATUUR JOURNALISTIEK ARTIKEL
Cordell, D (2010). The Story of Phosphorus: Sustainability implications of global phosphorus scarcity for food security. Linköping studies in Ars and Science 509: 1-201.
Imfeld, G, Vuilleumier, S (2012). Measuring the effects of pesticides on bacterial communities in soil: a critical review. European Journal of Soil Biology 49: 22-30.
Mardigan, M, Martinko, J (2006). Brock Biology of microirganisms (13th ed.) Pearson Education. p 1096.
Miller, I. M. (1990). Bacterial leaf nodule symbiosis. Advances in Botanical Research, 17,
163–234.Partida-Martinez, L P & Heil, M (2011). The microbe-free plant : fact or artifact ? Frontiers in plant science 2: 1-16. Doi: 10.3389/fpls.2011.00100.
Tscharntke, T, Clough, Y, Wagner, T C, Jackson, L, Motzke, I, Perfecto, I, Vandermeer, J, Whitbread, A (2012). Global food security, biodiversity conservation and the future of agricultural intensification. Biological Conservation 151: 53-59.
Zhang, W, FuBin, J, JianFeng Ou (2011). Global pesticide consumption and pollution: with China as a focus. Proceedings of the International Academy of Ecology and Environmental Sciences 1: 125-144.
Stewart, C N Jr, Halfhill, M D & Warwick, S I (2003). Transgene introgression from genetically modified crops to their wild relatives. Nature reviews: Genetics 4: 806-817.
