Yeast variation effect on proteins - Hoe verandert gist zijn eiwitten?

Lynn Verbeke
Genetische veranderingen en hun effect op eiwit-interacties“Het is niet de sterkste, de slimste of de snelste, maar degene die zich het beste kan aanpassen aan veranderende omstandigheden (...) die overleeft.”Charles DarwinTwee personen hebben niet volledig hetzelfde genetisch materiaal. Dat geldt ook voor organismen van andere soorten. Dit verschil is nodig in een evolutionaire context, zodat we ons kunnen aanpassen aan veranderende levensomstandigheden zoals Darwin al duidelijk maakte. Ook zorgt deze variatie ervoor dat we uiterlijk verschillen, bv. in haarkleur of lengte.

Yeast variation effect on proteins - Hoe verandert gist zijn eiwitten?

Genetische veranderingen en hun effect op eiwit-interacties

“Het is niet de sterkste, de slimste of de snelste, maar degene die zich het beste kan aanpassen aan veranderende omstandigheden (...) die overleeft.”

Charles Darwin

Twee personen hebben niet volledig hetzelfde genetisch materiaal. Dat geldt ook voor organismen van andere soorten. Dit verschil is nodig in een evolutionaire context, zodat we ons kunnen aanpassen aan veranderende levensomstandigheden zoals Darwin al duidelijk maakte. Ook zorgt deze variatie ervoor dat we uiterlijk verschillen, bv. in haarkleur of lengte. Echter, sommige variaties hebben een negatief effect op de cel en zijn verantwoordelijk voor ziektes.

Genetische verandering in DNA en eiwit

Het genetisch materiaal in een cel is opgeslagen onder de vorm van DNA. Een DNA-molecule is een lange keten die bestaat uit 4 nucleotiden. Een nucleotide is een bepaalde combinatie van elementen die wordt gezien als de bouwsteen voor onder meer DNA. Er zijn 4 bouwstenen voor DNA, voorgesteld als de letters A, T, C en G. Delen van deze DNA-molecules bevatten de code voor het produceren van eiwitten. Om deze code te kunnen ontcijferen is een decoderingstabel nodig, dit wordt de genetische code genoemd. Elke 3 nucleotiden wordt vertaald naar 1 van de 20 aminozuren. Een eiwit is dan een ketting van aminozuren. Een aminozuur is een chemische verbinding bestaande uit verschillende elementen. Elke aminozuur wordt gekenmerkt door een bepaalde grootte en kan geladen zijn.

Eiwitten worden ook wel de huishoudsters van de cel genoemd. Een eiwit wordt gekenmerkt door zijn ketting van aminozuren en door zijn structuur. Deze structuur helpt hen om hun taken uit te voeren. Eiwitten  zorgen onder meer voor structuur in de cel, transporteren stoffen in en uit de cel en zorgen voor communicatie, zowel binnen de cel als tussen verschillende cellen. Deze communicatie wordt vaak op gang gezet door een interactie tussen verschillende eiwitten. Ook zijn er vaak verschillende eiwitten die samen 1 functie uitvoeren, zij vormen dan een complex van eiwitten.

Stel nu dat 1 van de nucleotiden in het codegedeelte van het DNA verandert. Dit kan er voor zorgen dat 1 aminozuur in het eiwit verandert. Dit wordt een SNP, enkel-nucleotide polymorfie of single nucleotide polymorphism in het Engels, genoemd en is de meest voorkomende vorm van genetische variatie. Als een SNP gelegen is in de kern van de eiwitstructuur, dan kan het de hele structuur veranderen. Daardoor wordt het soms moeilijk voor het eiwit om zijn functie uit te voeren. Deze SNP’s zijn dan ook vaak gelinkt aan ziektes.  SNP’s aan het oppervlak van een eiwit zullen minder invloed hebben op de structuur. Ze kunnen wel het interactieoppervlak van een eiwit veranderen. Dit kan ervoor zorgen dat een interactie niet meer kan plaatsvinden, of net versterkt wordt.

Eiwit-interacties in gist

Mijn onderzoek start met zo een lijst van SNPs. Deze SNPs zijn geobserveerd in gist wanneer de gist zich aanpast aan hogere concentraties ethanol. Ethanol is de alcohol die in je pintje zit en wordt geproduceerd door gist. Gist is een ééncellig organisme en wordt vaak gebruikt om biologische verschijnselen te bestuderen omdat alles relatief eenvoudig is vergeleken met biologische processen in complexere soorten zoals de mens.

Om te onderzoeken welke SNPs een invloed zouden kunnen hebben op eiwit-interacties, moeten we eerst bepalen welke van deze SNPs zich bevinden op een interactieoppervlak. Daarvoor kijken we naar alle gekende structuren van interacties en eiwit complexen. We gaan er van uit dat 2 eiwitten reageren met elkaar als een deel van hun oppervlak zich dicht genoeg bij elkaar bevindt. Daarnaast moeten we de lijst van SNPs zelf decoderen naar hun eiwitten zodat we kunnen bekijken welke aminozuren beïnvloed worden door de SNP’s. Deze informatie wordt dan vergeleken met de structurele informatie om te bepalen welke SNP’s een eiwit-interactie zouden kunnen wijzigen.

Interpretatie van de resultaten

Nu we weten in welke interacties een SNP optreedt, kunnen we deze wat meer in detail bestuderen. Opvallend is dat de meeste SNP’s zich bevinden in processen die instaan voor de productie of de afbraak van eiwitten. Het is geweten dat ethanol een effect heeft op de eiwitproductie. Een ander gekend effect van ethanol is dat vele eiwitten hun normale structuur verliezen. De cel kan hiermee omgaan op 2 manieren: ofwel investeert het energie in het terug hervormen van de eiwitten, ofwel breekt het de eiwitten af. De SNP’s in deze processen zouden dus een tegenaanval van de cel kunnen zijn om te kunnen omgaan met ethanol.

Voorspellen van het effect van de SNP op een interactie

Naast een algemene trend, kunnen we de SNP’s ook elk apart bestuderen. Wanneer een aminozuur gewisseld is voor een ander aminozuur, kan het oppervlak van 3D-structuur veranderd zijn, zodat het niet meer goed kan reageren met het andere oppervlak. Of wanneer een ongeladen aminozuur wordt vervangen door een geladen aminozuur, verandert het oppervlak van lading. Dit kan zorgen voor afstoting, of net aantrekking, tussen beide oppervlakken.

Er bestaan al een aantal algoritmes die proberen voorspellen wat het effect van een SNP op een interactie is. Meestal wordt de SNP ingedeeld in 1 van de volgende 3 categoriën: schadelijk, neutraal of gunstig voor de interactie. Dit zegt echter niks over hun impact op de cel! Helaas verschillen al deze methodes in voorspellingen. Daarnaast is gebleken dat deze methodes nog wat verbetering kunnen gebruiken in het voorspellen van SNP’s die een interactie sterker maken.

Daarom eindigt dit werk eigenlijk heel open. We eindigen met een lijst van interacties die mogelijks beïnvloed kunnen worden door de genetische variatie veroorzaakt door de aanpassing aan ethanol. Enerzijds kunnen er nu biologische experimenten worden ondernomen om te controleren welke interacties daadwerkelijk beïnvloed worden. Anderzijds kunnen we ook op zoek gaan naar een manier om de verschillende voorspellingen te combineren op zo een manier dat er meer voorspellingen correct zijn.

Bibliografie

[1] Wikipedia.        Saccharomyces  cerevisiae.        http://en.wikipedia.org/wiki/ Saccharomyces_cerevisiae.  Accessed: 2014-12-30.

[2] John D. McPherson e.a. A physical map of the human genome. Nature, 2001.

[3] Wu Wei e.a. Genome sequencing and comparative analysis of saccharomyces cerevisiae strain yjm789. Proceedings  of the National Academy of Sciences  of the USA, 2007.

[4] David Botstein and Gerald R. Fink. Yeast: An experimental organism for 21st century biology. Genetics,  2011.

[5] Ceyda Kasavi, Serpil Eraslan, Kazim Yalcin Arga, Ebru Toksoy Oner, and Betul Kir- dar. A system based network approach to ethanol tolerance in saccaromyces cerevisiae. BMC Systems Biology, 2014.

[6] Thiago M. Pais, Maria R. Foulquie-Moreno, Georg Hubmann, Jorge Duitama, Steve Swinnen, Annelies Goovaerts, Yudi Yang,  Francoise Dumortier, and Johan  M. Thevelein. Comparative  polygenic analysis of maximal ethanol accumulation capac- ity and tolerance to high ethanol levels of cell proliferation in yeast. PLOS Genetics, 2013.

[7] D. Stanley, A. Bandara, S. Fraser, P.J.  Chambers, and G.A. Stanley.  The ethanol stress response and ethanol tolerance of saccharomyces cerevisiae. Journal  of Applied Microbiology, 2010.

[8] Laurence A. Moran, Robert A. Horton, Gray Scrimgeour, and Marc Perry. Principles of Biochemistry.

[9] Dongrong  Chen, W. Mark Toone, Juan  Mata, Rachel Lyne, Gavin Burns, Katja Kivinen, Alvis Brazma, Nic Jones, and Jurg Bahler. Global transcriptional responses of fission yeast to environmental stress. Molecular Biology of the Cell, 2003.

[10] Wikipedia.  Acetaldehyde.  http://en.wikipedia.org/wiki/Acetaldehyde. Accessed: 2015-01-03.

[11] Katsuhide Fujita, Akinobu Matsuyama,  Yoshinori Kobayashi,  and Hitoshi Iwahashi. The genome-wide screening of yeast deletion mutants to identify the genes required for tolerance to ethanol and other alcohols. FEMS Yeast  Res, 2006.

[12] Menggen Ma and Z. Lewis Lius. Mechanisms of ethanol tolerance in saccharomyces cerevisiae. Applied Microbiology and Biotechnology,  2010.

[13] Ncbi molecular  biology review  the central dogma.  http://www.edupdfinfo.com/blog/ncbi-molecular-biology-review-the-central-dogma.   Accessed: 2015-02-12.

[14] Irene M.A. Nooren and Janet M. Thornton. Diversity of protein-protein interactions. The EMBO Journal,  2003.

[15] Changhui Yan, Feihong Wu, Robert L. Jernigan, Drena Dobbs, and Vasant Honavar. Characterization of protein-protein interfaces. The Protein  Journal,  2008.

[16] Daniel R. Caffrey, Shyamal Somaroo, Jason D. Hughes, Julian Mintseris, and Enoch S. Huang. Are protein-protein interfaces more conserved in sequence than the rest of the protein surface? Protein  Science,  2004.

[17] Irene M.A. Nooren and Janet M. Thornton. Structural characterisation and functional significance of transient protein-protein interactions.  Journal  of  molecular  biology, 2003.

[18] A.  Keith  Dunker, Marc  S.  Cortese,  Pedro Romero,  Lilia  M.  Iakoucheva, and Vladimir N. Uvesky. Flexible nets. the roles of intrinsic disorder in protein inter- action networks. 2005.

[19] Susan Jones and Janet M. Thornton. Principles of protein-protein interactions. Pro- ceedings of the National Academy of Sciences  of the USA, 1996.

[20] Alessia David, Rozami Razali, Mark N. Wass, and Michael J.E.  Sternberg. Protein- protein interaction sites are hot spots for disease-associated  nonsynonymous  snps. Human Mutation, 2011.

[21] Conserved sequence. http://en.wikipedia.org/wiki/Conserved_sequence. Accessed: 2015-03-10.

[22] Nature. Snp. http://www.nature.com/scitable/definition/single-nucleotide-polymorphism-snp-295. Accessed: 2014-12-29.

[23] Christopher M. Yates and Michael J. E. Sternberg. The effects of non-synonymous single nucleotide polymorphisms (nssnps) on protein-protein interactions. Journal  of molecular biology, 2013.

[24] Rocco Moretti, Sarel J. Fleishman, et al. Community-wide evalutation of methods for predicting the effect of mutations on protein-protein interactions. Proteins:  Structure, Function and Bioinformatics, 2013.

[25] Nan Zhao, Jing Ginger Han, Chi-Ren Shyu, and Dmitry Korkin. Determining effects of non-synonymous snps on protein-protein interactions using supervised and semi- supervised learning. PLOS Computational  Biology, 2014.

[26] Foldx. http://foldx.crg.es/.  Accessed: 2015-02-17.

[27] Thom Vreven, Howook Hwang,  Brian G. Pierce, and Zhiping Weng.  Prediction of protein-protein binding free energies.  Protein  Science,  2012.

[28] Yves Dehouck, Jean Marc Kwasigroch, Dimitri Gilis, and Marianne Rooman. Pop- music 2.1: a web server for the estimation of protein stability changes upon mutation and sequence optimality. BMC Bioinformatics, 2011.

[29] RCSB.   Protein data bank.  http://www.rcsb.org/pdb/home/home.do.   Accessed: 2014-11-26.

[30] Mark Pilgrim. Extracting data from html documents. http://www.diveintopython. net/html_processing/extracting_data.html.  Accessed: 2014-11-12.

[31] Leonard Richardson. Beautiful soup documentation  - beautiful  soup 4.2.0 documen- tation. http://www.crummy.com/software/BeautifulSoup/bs4/doc/.    Accessed: 2014-11-12.

[32] Biomart central portal - id conversion. http://central.biomart.org/converter/#!/ID_converter/gene_ensembl_config_2.  Accessed: 2015-02-18.

[33] Cenpk1137d 4440 - cdc39p - saccharomyces cerevisiae (strain cen.pk113-7d) (baker’s yeast). http://www.uniprot.org/uniprot/N1P976.  Accessed: 2015-02-25.

[34] Saccharomyces  genome database. http://www.yeastgenome.org/.  Accessed: 2015-02-19.

[35] Uniprot. http://www.uniprot.org/.  Accessed: 2015-02-25.

[36] S.     cerevisiae  (saccharomyces  cerevisiae)   genome  browser  gateway. http://genome-euro.ucsc.edu/cgi-bin/hgGateway?redirect=auto&source=genome. ucsc.edu. Accessed:  2015-02-19.

[37] Hsp90ab1 - heat shock protein hsp 90-beta - homo sapiens (human). http://www. uniprot.org/uniprot/P08238.  Accessed: 2015-02-25.

[38] Rps0a — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000003446/overview.   Accessed: 2015-02-25.

[39] Indel. http://en.wikipedia.org/wiki/Indel.  Accessed: 2015-02-23.

[40] Biomart central portal - search by database name. http://central.biomart.org/martwizard/#!/Search_by_database_name?mart=Ensembl+78+Genes+%28WTSI%2C+UK%29&datasets=scerevisiae_gene_ensembl.  Accessed: 2015-02-18.

[41] S.     cerevisiae  gene   imp2’   (yil154c)    description  and   page   index. http://genome-euro.ucsc.edu/cgi-bin/hgGene?hgg_gene=YIL154C&hgg_chrom=chrIX&hgg_start=53980&hgg_end=55021&hgg_type=sgdGene&db=sacCer3&hgsid=202736754_YW8FVYSEZfTVdt1zwOawJXixoj3G.  Accessed: 2015-02-19.

[42] Barry R Zeeberg, Joseph Riss, David W Kane, Kimberly J Bussey, Edward Uchio, W Marston Linehan, J Carl Barret, and John N Weinstein.  Mistaken identifiers: Gene name errors can be introduced inadvertently  when using excel in bioinformatics. BMC Bioinformatics, 2004.

[43] Julie  Parenteau,  Mathieu  Durand,  Steeve  Véonneau,   Andrée-Anne   Lacombe, Geneviève Morin, Valérie Guérin, Bojana Cecez, Julien Gervais-Bird, Chu-Shin Koh, David Brunelle, Raymund J. Wellinger, Benoit Chabot, and Sherif Abou Elela. Deletion of many yeast introns reveals a minority of genes that require splicing for function. Molecular Biology of the Cell, 2008.

[44] Jason E. Stajich, Fred S. Dietrich, and Scott W. Roy. Comparative  genomic analysis of fungal genomes reveals intron-rich  ancestors. Genome  Biology, 2007.

[45] Yeastmine:  Template query:  All genes of a selected feature type–¿genes  with introns. http://yeastmine.yeastgenome.org/yeastmine/template.do?name=Gene_FeatureType_Introns&scope=all.  Accessed: 2015-02-27.

[46] nonsense mutation — learn science at scitable. http://www.nature.com/scitable/definition/nonsense-mutation-228.  Accessed: 2015-03-18.

[47] silent mutation — learn science at  scitable.   http://www.nature.com/scitable/definition/silent-mutation-10.  Accessed: 2015-03-18.

[48] Biomart     portal.           http://central.biomart.org/sequence/?gui=Sequence_retrieval&mart=metaseq_mart_63_config.  Accessed: 2015-04-21.

[49] Home - pubmed - ncbi.  http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed.   Accessed: 2015-04-02.

[50] String: functional protein association networks. http://string-db.org/.  Accessed: 2015-04-02.

[51] Kegg pathway database.  http://www.genome.jp/kegg/pathway.html.   Accessed: 2015-03-19.

[52] Pymol — www.pymol.org.  https://www.pymol.org/.  Accessed: 2015-04-02.

[53] Steven Henikoff and Jorja G. Henikoff. Amino acid substitution  matrices from protein blocks. Proceedings  of the National Academy of Sciences,  1992.

[54] Blast:  Basic local alignment search tool. http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast. cgi. Accessed: 2015-04-22.

[55] Vps74 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000002780/overview.   Accessed: 2015-03-25.

[56] Katsunori Yoshikawa, Tadamasa Tanaka,  Chikara Furusawa, Keisuke Nagahisa, Takashi Hirasawa, and Hiroshi Shimizu. Comprehensive phenotypic analysis for identification of genes affecting growth under ethanol stress in Saccharomyces cerevisiae. FEMS Yeast  Res, 2009.

[57] Lydie Michaillat and Andreas Mayer. Identification of genes affecting vacuole mem- brane fragmentation in saccharomyces cerevisiae. PLOS ONE, 2013.

[58] Yiying Cai, Yongqiang Deng, Florian Horenkamp, Karin M. Reinisch, and Christo- pher G. Burd. Sac1-vps74 structure reveals a mechanism to terminate phosphoinositide signaling in the golgi apparatus. The Journal  of Cell Biology, 2014.

[59] Samuel Furse, Nicholas J. Brooks, Annela M. Seddon, Ru¨diger Woscholski, Richard H. Templer, Edward W. Tate,  Piers R.J.  Gaffney, and Oscar Ces.   Lipid membrane curvature induced by distearoyl phosphatidylinositol 4-phosphate. The Royal Society of Chemistry, 2012.

[60] Vps60 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000002894/overview.   Accessed: 2015-03-24.

[61] Zhongzheng Yang, Cody Vild, Jiaying Ju,  Xu Zhang, Jianping Liu, Jie  Shen, Bin Zhao, Wenxian Lan, Fuchun Gong, Maili Liu, Chunyang Cao, and Zhaohui Xu. Struc- tural basis of molecular recognition between escrt-iii-like protein vps60 and aaa-atpase regulator vta1 in the multivesicular body pathway. The Journal  of Biological  Chem- istry, 2012.

[62] Vta1  — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000004171/overview.    Accessed: 2015-03-24.

[63] Philip G. Meaden, Nils Arneborg, Lars U. Guldfeldt, Hendrik Siegumfeldt, and Mo- gens Jakobsen. Endocytosis and vacuolar morphology in saccharomyces cerevisiae are altered in response to ethanol stress or heat shock. Yeast,  1999.

[64] Add66 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000001689/overview.   Accessed: 2015-03-24.

[65] Vma4 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000005859/overview.   Accessed: 2015-03-24.

[66] The     michael    forgac    lab     —     sackler.             http://sackler.tufts.edu/ Faculty-and-Research/Faculty-Research-Pages/Michael-Forgac.       Accessed: 2015-03-24.

[67] Ryan C. Hunt, Vijaya L. Simhadri, Matthew Iandoli, Zuben E. Sauna, and Chava Kimchi-Sarfaty. Exposing synonymous mutations. Trends  in Genetics,  2014.

[68] Julie L. Chaney and Patricia L. Clarck. Roles for synonymous codon usage in protein biogenesis. Annual Review of Biophysics,  2015.

[69] S.  cerevisiae codong usage tables.      http://www.yeastgenome.org/community/codon_usage.shtml.  Accessed: 2015-03-27.

[70] Pop2 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000005335/overview.    Accessed: 2015-03-27.

[71] Ubi4 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000003962/overview.  Accessed: 2015-03-31.

[72] Stress Proteins,  chapter Ubiquitin and the Stress Response. Springer, 1999.

[73] Vps27 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000005289/overview.   Accessed: 2015-03-31.

[74] Qcr2 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000006395/overview. Accessed: 2015-03-27.

[75] Swi/snf - wikipedia,  the free encyclopedia. http://en.wikipedia.org/wiki/SWI/ SNF. Accessed: 2015-03-27.

[76] Snf2 —  sgd.    http://www.yeastgenome.org/locus/S000005816/overview. Accessed: 2015-03-27.

[77] Hst2 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000005936/overview.  Accessed: 2015-03-27.

[78] Rps5 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000003884/overview.  Accessed: 2015-03-31.

[79] Rcsb pdb-101. http://www.rcsb.org/pdb/101/motm.do?momID=10. Accessed: 2015-03-31.

[80] Uba1 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000001693/overview. Accessed: 2015-03-19.

[81] Antje Schäfer,  Monika Kuhn, and Hermann Schindelin. Structure of the ubiquitin- activating  enzyme loaded with two ubiquitin molecules. Acta Crystallographica, 2014.

[82] Atlas of Protein Sequence and Structure, chapter A Model of Evolutionary Change in Proteins. 1978.

[83] Vernon R.  Young and Alfred M. Ajami.  Glutamate:  an amino acid of particular distinction. In The Journal  of Nutrition.

[84] Bioinformatics for Geneticists,  chapter Amino Acid Properties and Consequences of Substitutions. John Wiley and Sons, 2003.

[85] Rpo21 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000002299/overview.   Accessed: 2015-03-23.

[86] Rpb5 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000000358/overview. Accessed: 2015-03-23.

[87] Volker Stoldt, Felicitas Rademacher, Verena Kehren, Joachim F.  Ernst,  David A. Pearce, and Fred Sherman. Review: The cct eukaryotic chaperonin subunits of saccaromyces cerevisiae and other yeasts. Yeast,  1998.

[88] Alexander Leitner, Lukasz A. Joachimiak, Andreas Bracher, Leonie Mönkemeyer, Thomas Walzthoeni, Bryan Chen, Sebastian Pechmann, Susan Holmes, Yao Cong, Boxue Ma, Steve Ludtke, Wah Chiu, F. Ulrich Hartl, Ruedi Aebersold, and Judith Frydman. The molecular architecture  of the eukaryotic chaperonin tric/cct. Structure, 2012.

[89] Bogdan Polevoda and Fred Sherman.  Composition  and function of the eukaryotic n-terminal acetyltransferase subunits. Biochemical and biophysical research  communications,  2003.

[90] Ard1 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000001055/overview.    Accessed: 2015-04-13.

[91] Rrp43 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000000631/overview.   Accessed: 2015-04-14.

[92] Mtr3 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000003390/overview.    Accessed: 2015-04-14.

[93] Atg10 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000003965/overview.   Accessed: 2015-04-14.

[94] Stephen E Kaiser, Kai Mao, Asad M Taherbhoy, Shanshan Yu, Jennifer L Olszewski, David M Duda, Igor Kurinov, Alan Deng, Timothy D Fenn, Daniel J Klionsky, and Brend A Schulman. Noncanonical e2 recruitment by the autophagy e1 revealed by atg7-atg3 and atg7-atg10 structures. Nature Structural and molecular biology, 2012.

[95] Nobuo N. Noda and Fuyuhiko Inagaki. Mechanisms of autophagy. The Annual Review of Biophysics,  2015.

[96] Michael D. Blower. Molecular insights into intracellular rna localization. The  International Review of Cell and Molecular Biology, 2013.

[97] Hang Shi, Nimisha Singh, Filipp Esselborn, and Gu¨nter Blobel. Structure of a myosin adaptor complex and pairing by cargo. PNAS, 2014.

[98] She3 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000000334/overview.    Accessed: 2015-04-16.

[99] Reiko Takemura, Yoshiharu, and Shingo Izawa. Stress response in yeast mrna export factor: reversible changes in rat8p localization are caused by ethanol stress but not heat shock. Journal  of Cell Science,  2004.

[100] Fis1  —  sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000001327/overview.    Accessed: 2015-04-16.

[101] Yan Zhang, Nickie C. Chan, Huu B. Ngo, Harry Gristick, and David C. Chan. Crystal structure of mitochondrial  fission complex reveals scaffolding function  for mitochondrial division 1 (mdv1) coiled coil. Journal  of Biological  Chemistry, 2012.

[102] Mdv1 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000003648/overview.   Accessed: 2015-04-16.

[103] Hiroshi Kitagaki, Yoshio Araki, Kouichi Funato, and Hitoshi Shimoi. Ethanol-induced death in yeath exhibits features of apoptosis mediated by mitochondrial  fission pathway. FEBS  Letters,  2007.

[104] Rps10a — sgd. http://www.yeastgenome.org/locus/S000005819/overview.  Accessed: 2015-04-20.

[105] Rps3 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000005122/overview.    Accessed: 2015-04-20.

[106] Ki Moon Seong, Sang-Oun Jung, Hag Dong Kim, Hee Ju Kim, You-Jin Jung, Soo- Young Choi, and Joon Kim.  Yeast ribosomal protein s3 posseses a β-lyase activity on damaged dna. FEBS  Letters,  2012.

[107] Pup1 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000005683/overview.    Accessed: 2015-04-20.

[108] Cassandra S. Arendt and Marck Hochstrasser. Eukaryotic 20s proteasome catalytic subunit propeptides  prevent active site inactivation by n-terminal acetylation and promote particle assembly. The EMBO Journal,  1999.

[109] Pre8  — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000004557/overview.    Accessed: 2015-04-20.

[110] Pba1  — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000004189/overview.    Accessed: 2015-04-01.

[111] Spc25 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000000820/overview.   Accessed: 2015-03-31.

[112] Francesca Malvezzi, Gabriele Litos,  Alexander Schleiffer, Alexander Heuck, Karl Mechtler, Tim Clausen, and Stefan Westermann. A structural basis for kinetochore recruitment of the ndc80 complex via two distinct centromere receptors. The EMBO Journal,  2013.

[113] Karen E. Gascoigne and Iain M. Cheeseman. T time for point centromeres. Nature Cell Biology, 2012.

[114] Beth  M.  Stadtmueller, Erik  Kish-Trier,  Katherine Ferrell,  Charisse N. Petersen, Howard Robinson, David G. Myszka, Debra M. Eckert, Tim Formosa, and Christo- pher P. Hill. Structure of a proteasome pba1-pba2 complex. The Journal  of Biological Chemistry, 2012.

[115] Mathieu Frechin, Bruno Senger, Mélanie Brayé, Daniel Kern, Robert Pierre Martin, and Hubert Dominique Becker.  Yeast mitochondrial gln-trnaGln  is generated by a gatfab-mediated  transamidation  pathway involving arc1p-controlled subcellular sorting of cytosolic glurs. Genes and development, 2009.

[116] Yuhei Araiso, Jonathan L Huot, Takuya Sekiguchi, Mathieu Frechin, Frédéric Fischer, Ludovic  Enkler, Bruno Senger, Ryuichiro Ishitani, Hubert D. Becker, and Osamu Nureki. Crystal structure of Saccharomyces cerevisiae  mitochondrial gatfab reveals a novel subunit assembly in trna-dependent amidotransferases. Nucleic Acids Research, 2014.

[117] Gtf1  — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000003334/overview.    Accessed: 2015-04-08.

[118] Her2 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000004907/overview.    Accessed: 2015-04-08.

[119] Qcr7 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000002937/overview.    Accessed: 2015-04-08.

[120] Felix Halbach, Peter Reichelt, Michaela Rode, and Elena Conti. The yeast ski com- plex: Crystal structure and rna channeling to the exosome complex. Cell, 2013.

[121] Ski3 —  sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000006393/overview.    Accessed: 2015-04-09.

[122] Rpn8 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000005787/overview.    Accessed: 2015-04-09.

[123] Rpn5 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000002306/overview.    Accessed: 2015-04-09.

[124] Rpn9 — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000002835/overview.    Accessed: 2015-04-09.

[125] Qcr9 — sgd.   http://www.yeastgenome.org/locus/S000003415/overview.    Accessed: 2015-04-09.

[126] Rpl2b — sgd.  http://www.yeastgenome.org/locus/S000001280/overview.   Accessed: 2015-04-13.

[127] Matthias Müller, Kaihui Lu, and Andreas S Reichert. Mitophagy and mitochondrial dynamics in Saccharomyces cerevisiae.  Biochimica aet Biophysica  Acta, 2015.

[128] Donald D. Newmeyer and Shelagh Ferguson-Miller.  Mitochondria: Releasing power for life and unleashin the machineries of death. Cell, 2003.

[129] C. Auesukaree, A. Damnernsawad, M. Kruatrachue, P. Pokethitiyook, C. Boonchird, Y. Kaneko, and S. Harashima.  Genome-wide identification of genes involved in tolerance to various environmental stress in Saccharomyces cerevisiae.  Journal  of Applied Genetics,  2009.

[130] Miguel C. Teixeira, Luís  R. Raposo, Nuno P. Mira, artur B.  Lourenco, and Isabel Sá-Correia.   Genome-wide identification  of Saccharomyces cerevisiae   genes required for maximal tolerance to ethanol. Applied and environmental  microbiology, 2009.

[131] Rembrandt J. F. Haft, David H. Keating, Tyler Schwaegler, Michael S. Schwalbach, Jeffrey Vinokur, Mary Tremaine, Jason M. Peters, Matthew V. Kotlajich, Edward L. Pohlmann, Irene M. Ong, Jeffrey A. Grass, Patricia J. Kiley, and Robert Landick. Correcting direct effects of ethanol on translation and transcription machinery confers ethanol tolerance in bacteria. PNAS, 2014.

[132] Rho factor - wikipedia, the free encyclopedia. http://en.wikipedia.org/wiki/Rho_factor. Accessed:  2015-05-05.

[133] Nidhi Sahni, Song Yi,  Mikko Taipale, Juan  I.  Fuxman Bass,  Jasmin Coulombe- Huntington,  Fan Yang, Jian  Peng, Jochen Weile, Georgios I. Karras, Yang Wang, István  A. Kovács,  Atanas Kamburov, Irina Krykbaeva, Mandy H. Lam,  George Tucker, Vikram Khurana, Amitabh Sharma, Yang-Yu Liu, Nozomu  Yachie, Quan Zhong, Yun Shen,  Alexandre Palagi,  Adriana San-Miguel, Changyu Fan,  Dawit Balcha, Amelie Dricot, Daniel M. Jordan, Jennifer M. Walsh, Akash A. Shah, Xin- ping Yang, Ani K. Stoyanova, Alex Leighton, Michael A. Calderwood, Yves Jacob, Michael E. Cusick, Kourosh Salehi-Ashtiani, Luke J. Whitesell, Shamil Sunyaev, Bon- nie Berger, Albert László  Barabási,  Benoit Charloteaux, David E. Hill, Tong Hao, Frederick P. Roth, Yu Xia, Albertha J.M.  Walhout, Susan Lindquist, and Marc Vi- dal. Widespread macromolecular interaction perturbation in human genetic disorders. Cell, 2015.

[134] Anna Brückner, Cécile Polge, Nicolas Lentze, Daniel Auerbach, and Uwe Schlattner. Yeast two-hybrid, a powerful tool for systems biology. International  Journal  of Molecular Sciences,  2009.

[135] Wade H. Dunham, Michael Mullin, and Anne-Claude Gingras. Affinity-purification coupled to mass spectrometry:  Basic principles and strategies. Proteomics, 2012.

Universiteit of Hogeschool
Master of Science in Bioinformatics
Publicatiejaar
2015
Kernwoorden
Share this on: