Effecten van twee additieven ‘selenium en cysteïne’ op hittestress bij vleeskippen.
Tijdens de zomermaanden kunnen hoge buitentemperaturen zorgen voor een verhoogde stressgevoeligheid bij vleeskippen. Er wordt gesproken van hittestress als de warmteafvoer onvoldoende groot is, waardoor het lichaam van de kippen opwarmt. Zo’n stressfactor zorgt in de pluimveeteelt voor verminderde voederopname en een daaropvolgende mindere groei. Daaruit kan uiteraard een slechtere voederconversie (>1,80) optreden. Om dit probleem aan te pakken, werd in het kader van mijn masterproef het effect van selenium en het aminozuur cysteïne onderzocht. Deze stoffen zouden bepaalde antioxidanten verhogen, die op hun beurt de vorming van schadelijke radicalen kunnen verminderen, waardoor de stress in het lichaam daalt.
Selenium werd toegediend onder de vorm van selenium-methionine en cysteïne onder de vorm van N-acetyl-cysteïne, aangezien deze stoffen stabieler zijn. Het effect van deze stoffen op het lichaam werd onderzocht door middel van weefselonderzoek.
De proef werd uitgevoerd in het proefcentrum Lanupro van de Universiteit Gent te Melle. Er werden 680 vleeskippen verdeeld over 34 hokken en er werden acht groepen gemaakt. Alle kippen kregen fase voedering. Eén groep werd ter beschikking gesteld als controlegroep en kreeg bijgevolg geen selenium en cysteïne toegediend. De zeven overige groepen kregen ofwel enkel selenium, ofwel enkel cysteïne ofwel kregen ze beide additieven in het voeder. Cysteïne werd toegediend in verschillende hoeveelheden. Een samenvattende tabel vindt u hier:
De dieren werden van dichtbij opgevolgd. Bij elke faseovergang werd de hoeveelheid resterende voeder gewogen, zodat we konden nagaan hoeveel de kippen in één fase hadden gegeten. Ook werden de dieren bij iedere faseovergang gewogen. Selenium werd aan het voeder toegevoegd vanaf dag 1, terwijl cysteïne pas werd toegevoegd vanaf dag 25. Vanaf dag 28 werd het hittestressmodel toegepast. Vanaf deze dag werden de temperaturen verhoogd tot 34°C om zo de warme zomermaanden na te bootsen. ’s Nachts daalde de temperatuur terug naar 22°C.
De proef duurde zoals in de realiteit 42 dagen. De effecten van de additieven werden onderzocht op acuut niveau en op chronisch niveau. Dit wil zeggen dat enerzijds de dag na de hogere temperaturen de kippen werden geslacht en onderzocht en anderzijds de kippen werden geslacht na een lange periode van warme temperaturen. Per keer werden 68 kippen geslacht.
Wat gebeurt er in het lichaam bij hittestress?
Door overtollige warmte in het lichaam van de kippen kunnen radicalen ontstaan, omdat de processen ter hoogte van de mitochondriën minder efficiënt werken. Deze radicalen zijn schadelijk voor het lichaam en kunnen zorgen voor verzwakking van de dieren, mindere eetlust, minder goede processen in het lichaam. De perioden van hittestress kunnen zorgen voor heel wat sterfte bij de dieren. Door het toevoegen van deze additieven worden de radicalen in aantal verminderd en blijven de dieren langer gezond.
Resultaten van de proef:
Door het meten van de rectale temperatuur kon geconcludeerd worden dat het zeker om hittestress ging. In normale omstandigheden bedraagt de lichaamstemperatuur van een vleeskuiken 41°C. In omstandigheden van overvloedige warmte kan deze temperatuur snel oplopen tot 42,5 tot 43°C.
Bij toevoeging van N-acetyl-cysteïne die het belangrijk aminozuur cysteïne bevat, bleek er een verhoogde groei te zijn. De kippen groeiden in het algemeen wel minder vlug dan in een situatie zonder hittestress. Toch werden er snellere groeiprestaties waargenomen bij de vleeskippen die cysteïne toegediend kregen in vergelijking met de controlegroep. Er zijn resultaten gemeten van 2844 gram op het einde van de groeiperiode (dag 41). Zonder toevoeging van cysteïne was dit slechts 2675 gram. Het normale gewicht volgens ROSS 308 bedraagt 2917 gram, waardoor besloten kan worden dat de kippen wel onder het gemiddelde bleven. Cysteïne had niet alleen een positief effect op de groei, maar er werd ook een betere voederopname vastgesteld. Bij toevoeging van cysteïne, verkregen de dieren met mindere opname van voeder toch een hoger gewicht. Dit kan ook waargenomen worden in een veel verbeterde voederconversie. Deze daalde van 2.21 naar 1.8 bij enerzijds geen en anderzijds wel toevoeging van cysteïne.
Ook selenium had een positief effect op de groei. Bij toevoeging van 0,20 mg/kg Se werd een verhoogde groei waargenomen op dag 10. Ook de dagelijkse aanwinst was beter bij toevoeging van selenium. Echter op latere leeftijd kon selenium geen verschil meer maken, waardoor we kunnen besluiten dat selenium best wordt toegevoegd in de startersfase en cysteïne beter wordt toegevoegd in de afmestfase. Alle resultaten zijn weergegeven in de volgende tabellen.
De effecten van selenium en cysteïne op het antioxidant glutathion werden ook nagegaan. Glutathion is een antioxidant die zorgt voor een vermindering van het aantal radicalen, waardoor de stress in het lichaam van de kippen daalt. In dit onderzoek zijn er geen opmerkelijke verschillen gevonden. Er kon wel aangetoond worden dat bij acute hittestress de lever veel meer oxidatieve stress vertoont, wat wil zeggen dat in de beginfase van de warme temperaturen de lever het meeste stress ondergaat. In het begin van een warme periode is het dus aan de lever om te zorgen voor de productie van antioxidanten. Deze worden vervoerd in het bloed en zorgen in heel het lichaam voor verminderde vrijgave van radicalen. Dit kon tevens verklaard worden uit resultaten van het hartweefsel. Het hart heeft weinig invloed van oxidatieve stress in de beginfase, aangezien de antioxidanten uit de lever de radicalen verminderen. Het hart blijft onder controle door de lever, waardoor minder sterfte optreedt.
In deze masterproef kon tevens geconstateerd worden dat na chronische hittestress de antioxidanten in de lever daalden. Dit omdat er in de andere organen teveel vraag is naar antioxidanten, waardoor de lever onvoldoende kan aanmaken om aan deze vraag te voldoen. Het is dus met andere woorden belangrijk in het begin van de opkomende hitte snel in te grijpen.
Door het toedienen van het aminozuur cysteïne kan een sparend effect verkregen worden van een andere heel belangrijk aminozuur: methionine. In het lichaam moet methionine eerst worden omgezet in cysteïne, pas dan kan het gebruikt worden voor de aanmaak van dat antioxidant. Deze omzettingsprocessen vragen uiteraard ook weer energie, waardoor er minder over is voor andere processen, zoals de groei. Daarom dat cysteïne op dit vlak efficiënter is tegen hittestress dan methionine. Door toevoeging van cysteïne wordt op deze manier ook methionine gespaard, waardoor dit aminozuur beter kan gebruikt worden in andere processen en ook hier weer kan dit beter zijn voor de groei.
ADDIN EN.REFLIST Ahmad, H., Tian, J. K., Wang, J. J., Khan, M. A., Wang, Y. X., Zhang, L. L., & Wang, T. (2012). Effects of Dietary Sodium Selenite and Selenium Yeast on Antioxidant Enzyme Activities and Oxidative Stability of Chicken Breast Meat. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 60(29), 7111-7120.
Ahola, T., Fellman, V., Laaksonen, R., Laitila, J., Lapatto, R., Neuvonen, P. J., & Raivio, K. O. (1999). Pharmacokinetics of intravenous N-acetylcysteine in pre-term new-born infants. European Journal of Clinical Pharmacology, 55(9), 645-650.
Altan, O., Pabuccuoglu, A., Altan, A., Konyalioglu, S., & Bayraktar, H. (2003). Effect of heat stress on oxidative stress, lipid peroxidation and some stress parameters in broilers. British Poultry Science, 44(4), 545-550.
Arthur, J. R., McKenzie, R. C., & Beckett, G. J. (2003). Selenium in the immune system. J Nutr, 133(5 Suppl 1), 1457S-1459S.
Azad, M. A., Kikusato, M., Maekawa, T., Shirakawa, H., & Toyomizu, M. (2010). Metabolic characteristics and oxidative damage to skeletal muscle in broiler chickens exposed to chronic heat stress. Comp Biochem Physiol A Mol Integr Physiol, 155(3), 401-406.
Azad, M. A. K., Kikusato, M., Zulkifli, I., & Toyomizu, M. (2013). Electrolysed reduced water decreases reactive oxygen species-induced oxidative damage to skeletal muscle and improves performance in broiler chickens exposed to medium-term chronic heat stress. British Poultry Science, 54(4), 503-509.
Baker, D. H. (2006). Comparative species utilization and toxicity of sulfur amino acids. Journal of Nutrition, 136(6), 1670S-1675S.
Baker, D. H. (2009). Advances in protein-amino acid nutrition of poultry. Amino Acids, 37(1), 29-41.
Baker, D. H., Bafundo, K. W., Boebel, K. P., Czarnecki, G. L., & Halpin, K. M. (1984). METHIONINE PEPTIDES AS POTENTIAL FOOD SUPPLEMENTS - EFFICACY AND SUSCEPTIBILITY TO MAILLARD BROWNING. Journal of Nutrition, 114(2), 292-297.
Ball, R. O., Courtney-Martin, G., & Pencharz, P. B. (2006). The in vivo sparing of methionine by cysteine in sulfur amino acid requirements in animal models and adult humans. Journal of Nutrition, 136(6), 1682S-1693S.
Bar-Or, D., Bar-Or, R., Rael, L. T., & Brody, E. N. (2015). Oxidative stress in severe acute illness. Redox Biology, 4, 340-345.
Bauchart-Thevret, C., Stoll, B., & Burrin, D. G. (2009). Intestinal metabolism of sulfur amino acids. Nutrition Research Reviews, 22(2), 175-187.
Best, B. Methionine, SAMe, Homocysteine, and the Methionine Cycle.
Bunk, M. J., & Combs, G. F., Jr. (1980). Effect of selenium on appetite in the selenium-deficient chick. J Nutr, 110(4), 743-749.
Campo, J. L., & Carnicer, C. (1994). EFFECTS OF SEVERAL STRESSORS ON TONIC IMMOBILITY REACTION OF CHICKENS. Archiv Fur Geflugelkunde, 58(2), 75-78.
Chen, G. S., Wu, J. F., & Li, C. (2013). The effect of different selenium levels on production performance and biochemical parameters of broilers. Italian Journal of Animal Science, 12(4), 6.
Chen, Q., Vazquez, E. J., Moghaddas, S., Hoppel, C. L., & Lesnefsky, E. J. (2003). Production of reactive oxygen species by mitochondria - Central role of complex III. Journal of Biological Chemistry, 278(38), 36027-36031.
Chen, X. Y., Wei, P. P., Xu, S. Y., Geng, Z. Y., & Jiang, R. S. (2013). Rectal temperature as an indicator for heat tolerance in chickens. Animal Science Journal, 84(11), 737-739.
Choct, M., Naylor, A. J., & Reinke, N. (2004). Selenium supplementation affects broiler growth performance, meat yield and feather coverage. Br Poult Sci, 45(5), 677-683.
Criscuolo, F., Gonzalez-Barroso, M. D., Le Maho, Y., Ricquier, D., & Bouillaud, F. (2005). Avian uncoupling protein expressed in yeast mitochondria prevents endogenous free radical damage. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, 272(1565), 803-810.
D'Aquino, M., Benedetti, P. C., Di Felice, M., Gentili, V., Tomassi, G., Maiorino, M., & Ursini, F. (1991). Effect of fish oil and coconut oil on antioxidant defence system and lipid peroxidation in rat liver. Free Radic Res Commun, 12-13 Pt 1, 147-152.
da Silva, I. C. M., Ribeiro, A. M. L., Canal, C. W., Trevizan, L., Macagnan, M., Goncalves, T. A., . . . Pereira, R. A. (2010). The Impact of Organic and Inorganic Selenium on the Immune System of Growing Broilers Submitted to Immune Stimulation and Heat Stress. Brazilian Journal of Poultry Science, 12(4), 247-254.
Davis, C. D., & Uthus, E. O. (2003). Dietary folate and selenium affect dimethylhydrazine-induced aberrant crypt formation, global DNA methylation and one-carbon metabolism in rats. Journal of Nutrition, 133(9), 2907-2914.
de Almeida, J. N., dos Santos, G. R., Beteto, F. M., de Medeiros, L. G., Oba, A., Shimokomaki, M., & Soares, A. L. (2012). Dietary supplementation of chelated selenium and broiler chicken meat quality. Semina-Ciencias Agrarias, 33, 3117-3122.
Del Vesco, A. P., & Gasparino, E. (2013). Production of reactive oxygen species, gene expression, and enzymatic activity in quail subjected to acute heat stress. Journal of Animal Science, 91(2), 582-587.
Del Vesco, A.P., Gasparino, E., Grieser, DO., Zancanela, V. (2015). Effects of methionine supplementation on the expression of protein deposition-related genes in acute heat stress-exposed broilers. Journal of Animal Science.
Demeyer, H. D. B. D. (1998). Vlees.
Dilger, R. N., & Baker, D. H. (2007). Oral N-acetyl-L-cysteine is a safe and effective precursor of cysteine. Journal of Animal Science, 85(7), 1712-1718.
Dilger, R. N., Toue, S., Kimura, T., Sakai, R., & Baker, D. H. (2007). Excess dietary L-cysteine, but not L-cystine, is lethal for chicks but not for rats or pigs. Journal of Nutrition, 137(2), 331-338.
Dlouha, G., Sevcikova, S., Dokoupilova, A., Zita, L., Heindl, J., & Skrivan, M. (2008). Effect of dietary selenium sources on, growth performance, breast muscle selenium, glutathione peroxidase activity and oxidative stability in broilers. Czech Journal of Animal Science, 53(6), 265-269.
Eeckhout, M. (2015). Vleestechnologie.
Esterbauer, H., & Zollner, H. (1989). METHODS FOR DETERMINATION OF ALDEHYDIC LIPID-PEROXIDATION PRODUCTS. Free Radical Biology and Medicine, 7(2), 197-203.
Fairweather-Tait, S. J. (1997). Bioavailability of selenium. Eur J Clin Nutr, 51 Suppl 1, S20-23.
Finkelstein, J. D., & Martin, J. J. (1984). METHIONINE METABOLISM IN MAMMALS - DISTRIBUTION OF HOMOCYSTEINE BETWEEN COMPETING PATHWAYS. Journal of Biological Chemistry, 259(15), 9508-9513.
Finkelstein, J. D., Martin, J. J., & Harris, B. J. (1986). EFFECT OF DIETARY CYSTINE ON METHIONINE METABOLISM IN RAT-LIVER. Journal of Nutrition, 116(6), 985-990.
Fukagawa, N. K., Ajami, A. M., & Young, V. R. (1996). Plasma methionine and cysteine kinetics in response to an intravenous glutathione infusion in adult humans. American Journal of Physiology-Endocrinology and Metabolism, 270(2), E209-E214.
Gabai, G., Testoni, S., Piccinini, R., Marinelli, L., & Stradaioli, G. (2004). Oxidative stress in primiparous cows in relation to dietary starch and the progress of lactation. Animal Science, 79, 99-108.
Gansbeke, S. V., & Bogaert, T. V. d. (2011). Huisvesting van vleeskippen.
Garcia, R. A. G., & Stipanuk, M. H. (1992). THE SPLANCHNIC ORGANS, LIVER AND KIDNEY HAVE UNIQUE ROLES IN THE METABOLISM OF SULFUR AMINO-ACIDS AND THEIR METABOLITES IN RATS. Journal of Nutrition, 122(8), 1693-1701.
Garriga, C., Hunter, R. R., Amat, C., Planas, J. M., Mitchell, M. A., & Moreto, M. (2006). Heat stress increases apical glucose transport in the chicken jejunum. American Journal of Physiology-Regulatory Integrative and Comparative Physiology, 290(1), R195-R201.
Geng, A. L., Li, B. M., & Guo, Y. M. (2007). Effects of dietary L-carnitine and coenzyme Q(10) at different supplemental ages on growth performance and some immune response in ascites-susceptible broilers. Archives of Animal Nutrition, 61(1), 50-60.
Geoff H. Werstuck, S. R. L., 2 Sanjana Dayal,2 Gazi S. Hossain,1 Sudesh K. Sood,1 Yuan Y. Shi,1 Ji Zhou,1 Nobuyo Maeda,3 Skaidrite K. Krisans,4 M. Rene Malinow,5 and Richard C. Austin1. (2001). Homocysteine-induced endoplasmic reticulum stress causes dysregulation of the cholesterol and triglyceride biosynthetic pathways.
Gonzalez-Esquerra, R., & Leeson, S. (2006). Physiological and metabolic responses of broilers to heat stress - implications for protein and amino acid nutrition. Worlds Poultry Science Journal, 62(2), 282-295.
Gudiksen, K. L., Gitlin, I., & Whitesides, G. M. (2006). Differentiation of proteins based on characteristic patterns of association and denaturation in solutions of SDS. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 103(21), 7968-7972.
Habibian, M., Ghazi, S., Moeini, M. M., & Abdolmohammadi, A. (2014). Effects of dietary selenium and vitamin E on immune response and biological blood parameters of broilers reared under thermoneutral or heat stress conditions. International Journal of Biometeorology, 58(5), 741-752.
Habibian, M., Sadeghi, G., Ghazi, S., & Moeini, M. M. (2015). Selenium as a Feed Supplement for Heat-Stressed Poultry: a Review. Biological Trace Element Research, 165(2), 183-193.
Halliwell, B., & Whiteman, M. (2004). Measuring reactive species and oxidative damage in vivo and in cell culture: how should you do it and what do the results mean? British Journal of Pharmacology, 142(2), 231-255.
Harper, A. E., Beneveng.Nj, & Wohlhuet.Rm. (1970). EFFECTS OF INGESTION OF DISPROPORTIONATE AMOUNTS OF AMINO ACIDS. Physiological Reviews, 50(3), 428-&.
Harsini, S. G., Habibiyan, M., Moeini, M. M., & Abdolmohammadi, A. R. (2012). Effects of Dietary Selenium, Vitamin E, and Their Combination on Growth, Serum Metabolites, and Antioxidant Defense System in Skeletal Muscle of Broilers Under Heat Stress. Biological Trace Element Research, 148(3), 322-330.
Heindl, J., Ledvinka, Z., Englmaierova, M., Zita, L., & Tumova, E. (2010). The effect of dietary selenium sources and levels on performance, selenium content in muscle and glutathione peroxidase activity in broiler chickens. Czech Journal of Animal Science, 55(12), 572-578.
Jones, D. P. (2002). Redox potential of GSSG/GSH couple: Assay and biological significance. Protein Sensors and Reactive Oxygen Species, Pt B, Thiol Enzymes and Proteins, 348, 93-112.
ADDIN EN.REFLIST Jurkovic, S., Osredkar, J., & Marc, J. (2008). Molecular impact of glutathione peroxidases in antioxidant processes. Biochemia Medica, 18(2), 162-174.
Juxing Chen, G. T., James D. Richards, Jeffery Escobar. (2015). Identification of potential biomarkers for gut barrier failure in broiler chickens.
Khan, R. U., Naz, S., Nikousefat, Z., Tufarelli, V., Javdani, M., Rana, N., & Laudadio, V. (2011). Effect of vitamin E in heat-stressed poultry. Worlds Poultry Science Journal, 67(3), 469-477.
Klavins, J. V. (1963). PATHOLOGY OF AMINO ACID EXCESS .2. EFFECTS OF ADMINISTRATION OF EXCESSIVE AMOUNTS OF SULPHUR CONTAINING AMINO ACIDS - L-CYSTINE. British Journal of Experimental Pathology, 44(5), 516-&.
Lara, L., & Rostagno, M. (2013). Impact of Heat Stress on Poultry Production. Animals, 3(2), 356-369.
Lei, X. G. (2002). In vivo antioxidant role of glutathione peroxidase: Evidence from knockout mice. Protein Sensors and Reactive Oxygen Species, Pt a, Selenoproteins and Thioredoxin, 347, 213-225.
Lu, Q., Wen, J., & Zhang, H. (2007). Effect of chronic heat exposure on fat deposition and meat quality in two genetic types of chicken. Poultry Science, 86(6), 1059-1064.
Lykkesfeldt, J., & Svendsen, O. (2007). Oxidants and antioxidants in disease: Oxidative stress in farm animals. Veterinary Journal, 173(3), 502-511.
Ma, Z. A., Zhao, Z., & Turk, J. (2012). Mitochondrial dysfunction and beta-cell failure in type 2 diabetes mellitus. Exp Diabetes Res, 2012, 703538.
Matera, M. G., Calzetta, L., & Cazzola, M. (2016). Oxidation pathway and exacerbations in COPD: the role of NAC. Expert Review of Respiratory Medicine, 10(1), 89-97.
Mato, J. M., Corrales, F. J., Lu, S. C., & Avila, M. A. (2002). S-adenosylmethionine: a control switch that regulates liver function. Faseb Journal, 16(1), 15-26.
Mazza, R. M. G. (2009). Glutathione and the sulfur amino acids in human health and disease.
McKee, S. R., & Sams, A. R. (1997). The effect of seasonal heat stress on rigor development and the incidence of pale, exudative turkey meat. Poultry Science, 76(11), 1616-1620.
Michiels, J., Tagliabue, M. M., Akbarian, A., Ovyn, A., & De Smet, S. (2014). Oxidative status, meat quality and fatty acid profile of broiler chickens reared under free-range and severely feed-restricted conditions compared with conventional indoor rearing. Avian Biology Research, 7(2), 74-82.
Mitchell, M. A., & Carlisle, A. J. (1992). THE EFFECTS OF CHRONIC EXPOSURE TO ELEVATED ENVIRONMENTAL-TEMPERATURE ON INTESTINAL MORPHOLOGY AND NUTRIENT ABSORPTION IN THE DOMESTIC-FOWL (GALLUS-DOMESTICUS). Comparative Biochemistry and Physiology a-Physiology, 101(1), 137-142.
Miwa, S., & Brand, M. D. (2003). Mitochondrial matrix reactive oxygen species production is very sensitive to mild uncoupling. Biochemical Society Transactions, 31, 1300-1301.
Mujahid, A., Sato, K., Akiba, Y., & Toyomizu, M. (2006). Acute heat stress stimulates mitochondrial superoxide production in broiler skeletal muscle, possibly via downregulation of uncoupling protein content. Poultry Science, 85(7), 1259-1265.
Mutaf, S., Kahraman, N. S., & Firat, M. Z. (2009). Intermittent partial surface wetting and its effect on body-surface temperatures and egg production of white and brown domestic laying hens in Antalya (Turkey). Br Poult Sci, 50(1), 33-38.
Naziroglu, M. (2009). Role of Selenium on Calcium Signaling and Oxidative Stress-induced Molecular Pathways in Epilepsy. Neurochemical Research, 34(12), 2181-2191.
Nielsen, F., Mikkelsen, B. B., Nielsen, J. B., Andersen, H. R., & Grandjean, P. (1997). Plasma malondialdehyde as biomarker for oxidative stress: Reference interval and effects of life-style factors. Clinical Chemistry, 43(7), 1209-1214.
Niu, Z. Y., Liu, F. Z., Yan, Q. L., & Li, L. (2009). Effects of different levels of selenium on growth performance and immunocompetence of broilers under heat stress. Archives of Animal Nutrition, 63(1), 56-65.
Ostrowskimeissner, H. T. (1981). THE PHYSIOLOGICAL AND BIOCHEMICAL RESPONSES OF BROILERS EXPOSED TO SHORT-TERM THERMAL-STRESS. Comparative Biochemistry and Physiology a-Physiology, 70(1), 1-8.
Ozgul, C., & Naziroglu, M. (2012). TRPM2 channel protective properties of N-acetylcysteine on cytosolic glutathione depletion dependent oxidative stress and Ca2+ influx in rat dorsal root ganglion. Physiology & Behavior, 106(2), 122-128.
Pamok, S., Aengwanich, W., & Komutrin, T. (2009). Adaptation to oxidative stress and impact of chronic oxidative stress on immunity in heat-stressed broilers. Journal of Thermal Biology, 34(7), 353-357.
Placha, I., Takacova, J., Ryzner, M., Cobanova, K., Laukova, A., Strompfova, V., . . . Faix, S. (2014). Effect of thyme essential oil and selenium on intestine integrity and antioxidant status of broilers. Br Poult Sci, 55(1), 105-114.
Poulsen, H. E. (2005). Oxidative DNA modifications. Experimental and Toxicologic Pathology, 57, 161-169. doi:10.1016/j.etp.2005.05.015
Prieto, M. T., & Campo, J. L. (2010). Effect of heat and several additives related to stress levels on fluctuating asymmetry, heterophil:lymphocyte ratio, and tonic immobility duration in White Leghorn chicks. Poult Sci, 89(10), 2071-2077.
Raimbault, S., Dridi, S., Denjean, F., Lachuer, J., Couplan, E., Bouillaud, F., . . . Ricquier, D. (2001). An uncoupling protein homologue putatively involved in facultative muscle thermogenesis in birds. Biochemical Journal, 353, 441-444.
Rao, S. V. R., Prakash, B., Raju, M., Panda, A. K., Poonam, S., & Murthy, O. K. (2013). Effect of Supplementing Organic Selenium on Performance, Carcass Traits, Oxidative Parameters and Immune Responses in Commercial Broiler Chickens. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 26(2), 247-252.
Renaudeau, D., Collin, A., Yahav, S., de Basilio, V., Gourdine, J. L., & Collier, R. J. (2012). Adaptation to hot climate and strategies to alleviate heat stress in livestock production. Animal, 6(5), 707-728.
Ribeiro, A. M. L., Vogt, L. K., Canal, C. W., Lagana, C., & Streck, A. F. (2008). Vitamins and organic minerals supplementation and its effect upon the immunocompetence of broilers submitted to heat stress. Revista Brasileira De Zootecnia-Brazilian Journal of Animal Science, 37(4), 636-644.
Rolfe, D. F. S., & Brand, M. D. (1997). The physiological significance of mitochondrial proton leak in animal cells and tissues. Bioscience Reports, 17(1), 9-16.
Rotruck;, J. T., Pope;, A. L., Ganther;, H. E., Swanson;, A. B., Hafeman;, D. G., & Hoekstra, W. G. (1973). Selenium: Biochemical Role as a Component of Glutathione Peroxidase.
Sahin, N., Onderci, M., Sahin, K., Gursu, M. F., & Smith, M. O. (2004). Ascorbic acid and melatonin reduce heat-induced performance inhibition and oxidative stress in Japanese quails. British Poultry Science, 45(1), 116-122.
Sandercock, D. A., Hunter, R. R., Nute, G. R., Mitchell, M. A., & Hocking, P. M. (2001). Acute heat stress-induced alterations in blood acid-base status and skeletal muscle membrane integrity in broiler chickens at two ages: Implications for meat quality. Poultry Science, 80(4), 418-425.
Schafer, F. Q., & Buettner, G. R. (2001). Redox environment of the cell as viewed through the redox state of the glutathione disulfide/glutathione couple. Free Radical Biology and Medicine, 30(11), 1191-1212.
Seven, P. T., Yilmaz, S., Seven, I., Cerci, I. H., Azman, M. A., & Yilmaz, M. (2009). Effects of Propolis on Selected Blood Indicators and Antioxidant Enzyme Activities in Broilers under Heat Stress. Acta Veterinaria Brno, 78(1), 75-83.
Shoveller, A. K., Brunton, J. A., Brand, O., Pencharz, P. B., & Ball, R. O. (2006). N-acetylcysteine is a highly available precursor for cysteine in the neonatal piglet receiving parenteral nutrition. Journal of Parenteral and Enteral Nutrition, 30(2), 133-142.
Sun, Q. A., Wu, Y., Zappacosta, F., Jeang, K. T., Lee, B. J., Hatfield, D. L., & Gladyshev, V. N. (1999). Redox regulation of cell signaling by selenocysteine in mammalian thioredoxin reductases. J Biol Chem, 274(35), 24522-24530.
Templar, J., Kon, S. P., Milligan, T. P., Newman, D. J., & Raftery, M. J. (1999). Increased plasma malondialdehyde levels in glomerular disease as determined by a fully validated HPLC method. Nephrology Dialysis Transplantation, 14(4), 946-951.
Toue, S., Kodama, R., Amao, M., Kawamata, Y., Kimura, T., & Sakai, R. (2006). Screening of toxicity biomarkers for methionine excess in rats. Journal of Nutrition, 136(6), 1716S-1721S.
Turan, B., Balcik, C., & Akkas, N. (1997). Effect of dietary selenium and vitamin E on the biomechanical properties of rabbit bones. Clin Rheumatol, 16(5), 441-449.
Ueland, P. M., & Refsum, H. (1989). PLASMA HOMOCYSTEINE, A RISK FACTOR FOR VASCULAR-DISEASE - PLASMA-LEVELS IN HEALTH, DISEASE, AND DRUG-THERAPY. Journal of Laboratory and Clinical Medicine, 114(5), 473-501.
Ulrey, C. L., Liu, L., Andrews, L. G., & Tollefsbol, T. O. (2005). The impact of metabolism on DNA methylation. Hum Mol Genet, 14 Spec No 1, R139-147.
USDA. (2011). The Color of Meat and Poultry.
Vanhoof, J. (1979). INFLUENCE OF ANTE-MORTEM AND PERI-MORTEM FACTORS ON BIOCHEMICAL AND PHYSICAL CHARACTERISTICS OF TURKEY BREAST MUSCLE. Veterinary Quarterly, 1(1), 29-36.
Wang, R. R., Pan, X. J., & Peng, Z. Q. (2009). Effects of heat exposure on muscle oxidation and protein functionalities of pectoralis majors in broilers. Poultry Science, 88(5), 1078-1084.
Wang, S. T., Chen, H. W., Sheen, L. Y., & Lii, C. K. (1997). Methionine and cysteine affect glutathione level, glutathione-related enzyme activities and the expression of glutathione S-transferase isozymes in rat hepatocytes. J Nutr, 127(11), 2135-2141.
Wang, Y. X., Zhan, X. A., Zhang, X. W., Wu, R. J., & Yuan, D. (2011). Comparison of Different Forms of Dietary Selenium Supplementation on Growth Performance, Meat Quality, Selenium Deposition, and Antioxidant Property in Broilers. Biological Trace Element Research, 143(1), 261-273.
Willemsen, H., Swennen, Q., Everaert, N., Geraert, P. A., Mercier, Y., Stinckens, A., . . . Buyse, J. (2011). Effects of dietary supplementation of methionine and its hydroxy analog DL-2-hydroxy-4-methylthiobutanoic acid on growth performance, plasma hormone levels, and the redox status of broiler chickens exposed to high temperatures. Poult Sci, 90(10), 2311-2320.
Wu, G. Y., Fang, Y. Z., Yang, S., Lupton, J. R., & Turner, N. D. (2004). Glutathione metabolism and its implications for health. Journal of Nutrition, 134(3), 489-492.
Xu, D., Li, W., Huang, Y., He, J., & Tian, Y. (2014). The effect of selenium and polysaccharide of Atractylodes macrocephala Koidz. (PAMK) on immune response in chicken spleen under heat stress. Biol Trace Elem Res, 160(2), 232-237.
Yang, S. F. (1970). SULFOXIDE FORMATION FROM METHIONINE OR ITS SULFIDE ANALOGS DURING AEROBIC OXIDATION OF SULFITE. Biochemistry, 9(25), 5008
Yoshida, T. (1996). Determination of reduced and oxidized glutathione in erythrocytes by high-performance liquid chromatography with ultraviolet absorbance detection. Journal of Chromatography B-Biomedical Applications, 678(2), 157-164.
YR Yang, F. M., P Wang, YB Jiang, QQ Yin, J Chang, RY Zuo, QH Zheng, JX Liu. (2012). Effect of organic and inorganic selenium supplementation on growth performance, meat quality and antioxidant property of broilers.
Zhang, Z. Y., Jia, G. Q., Zuo, J. J., Zhang, Y., Lei, J., Ren, L., & Feng, D. Y. (2012). Effects of constant and cyclic heat stress on muscle metabolism and meat quality of broiler breast fillet and thigh meat. Poult Sci, 91(11), 2931-2937.
Zhou, J., Huang, K. X., & Lei, X. G. (2013). Selenium and diabetes-Evidence from animal studies. Free Radical Biology and Medicine, 65, 1548-1556.