Eco-evolutionary responses along an experimental dispersal front, using Tetranychus urticae as a model species

Felix Moerman
Fundamenteel onderzoek naar de eco-evolutionaire dynamieken gedurende invasies en areaalsverbreiding. In een labo-experiment werden invasies gesimuleerd met de bonenspintmijt als modelsoort. Hierbij werd het experiment zo ontworpen dat er onderscheid kon gemaakt worden tussen evolutionaire aanpassingen en fenotypische plasticiteit ten gevolge van lokale condities geassocieerd met densiteit en verwantschap.

Invasies en evolutie

Dat de mens de natuur steeds sterker beïnvloedt, is tegenwoordig wijdverbreide kennis. Uitstoot van broeikasgassen zorgt voor een gewijzigd klimaat, wat op zijn beurt weer tot gevolg heeft dat vele dier- en plantsoorten zich moeten aan passen aan de nieuwe omstandigheden of naar koudere oorden moeten trekken indien ze willen overleven. Door een stijgende menselijke populatie en bijbehorende nood aan ruimte voor woningen en voedselteelt daalt het beschikbare natuurlijke habitat waar soorten kunnen leven. Tevens worden door menselijke activiteiten steeds vaker soorten geïntroduceerd in nieuwe locaties hetzij accidenteel (bijvoorbeeld onbedoeld meegekomen op handelsschepen) of door doelbewuste introductie voor economische doeleinden. Zowel accidentele als opzettelijke verplaatsingen van soorten kunnen bijzonder ernstige gevolgen hebben. Een bekend voorbeeld hiervan is de reuzenpad, die men in de jaren dertig geïntroduceerd heeft in Australië als natuurlijk bestrijdingsmiddel van ongedierte in rietvelden. Deze soort heeft zich sindsdien sterk verspreid in het noorden van Australië, met grote gevolgen voor de lokale ecosystemen.

In de nabije toekomst verwachten we met andere woorden grote verschuivingen in de geografische verspreiding van soorten en bijgevolg ook in de samenstelling van soortengemeenschappen. Het inschatten welke soorten in staat zullen zijn om hun areaal te verschuiven en hoe de toekomstige gemeenschappen er uit zullen zien, vormt dan ook één van de grootste uitdagingen binnen het huidige biologisch onderzoek.

 

Ecologische verandering en snelle evolutie

Essentieel aan deze inschatting is het nauwkeurig bestuderen van zowel ecologische als evolutionaire processen die optreden tijdens invasies of areaalsverschuivingen. Gedurende een lange periode werd immers aangenomen dat evolutie een proces is van lange adem. De laatste decennia is het echter duidelijk geworden dat in de situatie van grote ecologische veranderingen -zoals bijvoorbeeld gedurende invasies of areaalsverschuivingen- er op zeer korte tijd al evolutie kan plaatsvinden. Zo verwacht men dat tijdens invasies individuen gaan sorteren in de ruimte op basis van hun dispersiviteit (de mate waarin ze de neiging zullen hebben om zich weg te verplaatsen van hun geboorteplek). Zeer mobiele (dispersieve) individuen hebben immers een grote kans om terecht te komen ver van de originele locatie, terwijl weinig dispersieve individuen daarentegen met grote waarschijnlijkheid op hun originele geboorteplek blijven. Deze ruimtelijke sortering van individuen naar dispersiviteit wordt vervolgens versterkt doordat individuen nabij soortgenoten leven die gelijkaardig zijn in dispersiviteit en hier ook mee zullen voortplanten. Ten tweede verwacht men ook dat er selectie is voor een snelle populatiegroei bij de dispersieve individuen. Deze koloniseren immers nieuw habitat waar ze geconfronteerd worden met een situatie van lage populatiedichtheid. De individuen die zich niet verplaatsen bevinden zich echter constant onder hoge populatiedensiteiten, en hier verwacht men dan ook selectie voor competitieve eigenschappen eerder dan een snelle populatiegroei.

 

Veldonderzoek versus experimentele aanpak

In het verleden werden invasies grotendeels onderzocht aan de hand van veldonderzoeken, maar hier zijn echter bepaalde nadelen aan verbonden. Veldonderzoek naar invasies gebeurt door te kijken naar locaties waar in het recente verleden invasies plaatsgevonden hebben, zoals bijvoorbeeld het voorbeeld van de reuzenpad in Australië. Hierbij wordt dan vergeleken in welke mate de individuen op de plek van introductie, de niet-disperseerders, verschillen van deze op grote afstand, de disperseerders. Zo probeert men dan te bepalen hoe evolutie gedurende de verspreiding geleid heeft tot bepaalde verschillen. Maar de vrije natuur is uiteraard geen homogeen systeem en vaak verschillen de lokale omstandigheden, zoals bijvoorbeeld temperatuur, bodemsoort, prooien, etc. tussen deze locaties. Deze verschillen bemoeilijken een duidelijke interpretatie van de resultaten. Voorts is het zo dat niet alle evolutie gebeurt ten gevolge van aanpassing aan specifieke omstandigheden. In het geval dat er slechts kleine populaties zijn (zoals bij invasies vaak het geval is), kan er willekeurige evolutie (in de biologie aangeduid als drift) optreden. Tijdens veldonderzoeken is het niet altijd mogelijk om te onderscheiden tussen evolutie door drift en evolutie door aanpassing tijdens invasies. De resultaten van veldstudies lopen dan ook sterk uiteen, en spreken elkaar soms zelfs ronduit tegen.

Om beide problemen te vermijden hebben wij een experimentele aanpak gebruikt voor de studie van invasies. Hiervoor hebben we zelf artificiële populaties gemaakt, bestaande uit verbonden stukken bladeren, waarop we bonenspintmijten geplaatst hebben om een invasie na te bootsen. Deze mijten konden dan gedurende een periode van ongeveer 10 generaties zich verspreiden. Na deze periode hebben we de individuen van de originele locatie vergeleken met deze die zich ver verplaatst hadden. Doordat deze experimenten in gecontroleerde laboratoriumomstandigheden uitgevoerd werden, werd er vermeden dat omgevingsvariatie de resultaten beïnvloedden. Gedurende het experiment werden tevens verschillende invasies naast elkaar gesimuleerd waardoor er onderscheid gemaakt kon worden tussen de evolutie intrinsiek verbonden aan invasies (die consequent over alle invasies optrad) en willekeurige evolutie (die varieerde tussen de verschillende invasie experimenten).

 

Onderbelichtte factor

Ons onderzoek heeft aangetoond dat gedurende invasies de snelheid van areaalsuitbreiding toeneemt ten gevolge van evolutie. Bijgevolg is het mogelijk dat evolutie soorten kan redden in het geval dat ze zich moeten verplaatsen ten gevolge van bijvoorbeeld klimaatverandering. Hoewel evolutie wel degelijk een significante factor bleek te zijn voor deze versnelling van areaalsuitbreiding bleek het echter niet de belangrijkste drijfveer te zijn. De individuen die zich het meest verplaatsen zijn immers sterk aan elkaar verwant, en in zo’n situaties gaan individuen zich meer verplaatsen om competitie met nauwe verwanten te vermijden. Het effect hiervan bleek verscheidene keren sterker te zijn dan dat van evolutie. Dit was hiervoor al gesuggereerd in computermodellen, maar het werd nog nooit op deze manier expliciet experimenteel aangetoond en hiervoor werd deze factor dan ook grotendeels over het hoofd gezien in het onderzoek naar invasies. Dit suggereert dat hoewel evolutie zeker een rol kan spelen bij de overleving van soorten in een veranderende wereld, er zeker ook sterke limieten zijn aan de reddende rol van evolutionaire aanpassingen. Deze bevinding zal ons in staat stellen om in de toekomst beter het lot van de soorten in te schatten. Desalniettemin zal het voor veel soorten nog een grote uitdaging zijn om te overleven in een zo sterk door de mens verstoorde wereld.

Bibliografie

Alex Perkins T., Phillips, B. L., Baskett, M. L. & Hastings, A. (2013). Evolution of dispersal and life history interact to drive accelerating spread of an invasive species. Ecology Letters 16, 1079-1087.

Alford R. A., Brown, G. P., Schwarzkopf, L., Phillips, B. L. & Shine, R. (2009). Comparisons through time and space suggest rapid evolution of dispersal behaviour in an invasive species. Wildlife Research 36, 23-28.

Amundsen P. A., Salonen, E., Niva, T., Gjelland, K. O., Praebel, K., Sandlund, O. T., Knudsen, R. & Bohn, T. (2012). Invader population speeds up life history during colonization. Biological Invasions 14, 1501-1513.

Austerlitz F., JungMuller, B., Godelle, B. & Gouyon, P. H. (1997). Evolution of coalescence times, genetic diversity and structure during colonization. Theoretical Population Biology 51, 148-164.

Benard M. F. & McCauley, S. J. (2008). Integrating across life-history stages: Consequences of natal habitat effects on dispersal. American Naturalist 171, 553-567.

Bitume E. V., Bonte, D., Magalhaes, S., Martin, G. S., Van Dongen, S., Bach, F., Anderson, J. M., Olivieri, I. & Nieberding, C. M. (2011). Heritability and Artificial Selection on Ambulatory Dispersal Distance in Tetranychus urticae: Effects of Density and Maternal Effects. Plos One 6.

Bitume E. V., Bonte, D., Ronce, O., Bach, F., Flaven, E., Olivieri, I. & Nieberding, C. M. (2013). Density and genetic relatedness increase dispersal distance in a subsocial organism. Ecology Letters 16, 430-437.

Bitume E. V., Bonte, D., Ronce, O., Olivieri, I. & Nieberding, C. M. (2014). Dispersal distance is influenced by parental and grand-parental density. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 281.

Bonte D., De Roissart, A., Wybouw, N. & Van Leeuwen, T. (2014). Fitness maximization by dispersal: evidence from an invasion experiment. Ecology 95, 3104-3111.

Bonte D., Van Dyck, H., Bullock, J. M., Coulon, A., Delgado, M., Gibbs, M., Lehouck, V., Matthysen, E., Mustin, K., Saastamoinen, M., Schtickzelle, N., Stevens, V. M., Vandewoestijne, S., Baguette, M., Barton, K., Benton, T. G., Chaput-Bardy, A., Clobert, J., Dytham, C., Hovestadt, T., Meier, C. M., Palmer, S. C. F., Turlure, C. & Travis, J. M. J. (2012). Costs of dispersal. Biological Reviews 87, 290-312.

Bowler D. E. & Benton, T. G. (2005). Causes and consequences of animal dispersal strategies: relating individual behaviour to spatial dynamics. Biological Reviews 80, 205-225.

Brown G. P., Kelehear, C. & Shine, R. (2013). The early toad gets the worm: cane toads at an invasion front benefit from higher prey availability. Journal of Animal Ecology 82, 854-862.

Brown G. P., Shilton, C., Phillips, B. L. & Shine, R. (2007). Invasion, stress, and spinal arthritis in cane toads. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104, 17698-17700.

Burton O. J., Phillips, B. L. & Travis, J. M. J. (2010). Trade-offs and the evolution of life-histories during range expansion. Ecology Letters 13, 1210-1220.

Chuang A. & Peterson, C. R. (2016). Expanding population edges: theories, traits, and trade-offs. Global Change Biology 22, 494-512.

Clobert J., Le Galliard, J. F., Cote, J., Meylan, S. & Massot, M. (2009). Informed dispersal, heterogeneity in animal dispersal syndromes and the dynamics of spatially structured populations. Ecology Letters 12, 197-209.

Cole E. F. & Quinn, J. L. (2012). Personality and problem-solving performance explain competitive ability in the wild. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 279, 1168-1175.

De Meester N. & Bonte, D. (2010). Information use and density-dependent emigration in an agrobiont spider. Behavioral Ecology 21, 992-998.

Deutsch C. A., Tewksbury, J. J., Huey, R. B., Sheldon, K. S., Ghalambor, C. K., Haak, D. C. & Martin, P. R. (2008). Impacts of climate warming on terrestrial ectotherms across latitude. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 105, 6668-6672.

Edmonds C. A., Lillie, A. S. & Cavalli-Sforza, L. L. (2004). Mutations arising in the wave front of an expanding population. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 101, 975-979.

Excoffier L. & Ray, N. (2008). Surfing during population expansions promotes genetic revolutions and structuration. Trends in Ecology & Evolution 23, 347-351.

Hallatschek O., Hersen, P., Ramanathan, S. & Nelson, D. R. (2007). Genetic drift at expanding frontiers promotes gene segregation. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104, 19926-19930.

Hallatschek O. & Nelson, D. R. (2008). Gene surfing in expanding populations. Theoretical Population Biology 73, 158-170.

Hanski I., Saastamoinen, M. & Ovaskainen, O. (2006). Dispersal-related life-history trade-offs in a butterfly metapopulation. Journal of Animal Ecology 75, 91-100.

Harvell C. D., Mitchell, C. E., Ward, J. R., Altizer, S., Dobson, A. P., Ostfeld, R. S. & Samuel, M. D. (2002). Ecology - Climate warming and disease risks for terrestrial and marine biota. Science 296, 2158-2162.

Helle W. & Sabelis, M. W. (1985). Spider Mites: Their Biology, Natural Enemies, and Control. Elsevier.

Hickling R., Roy, D. B., Hill, J. K., Fox, R. & Thomas, C. D. (2006). The distributions of a wide range of taxonomic groups are expanding polewards. Global Change Biology 12, 450-455.

Hill J. K., Thomas, C. D. & Blakeley, D. S. (1999). Evolution of flight morphology in a butterfly that has recently expanded its geographic range. Oecologia 121, 165-170.

Klopfstein S., Currat, M. & Excoffier, L. (2006). The fate of mutations surfing on the wave of a range expansion. Molecular Biology and Evolution 23, 482-490.

Kolbe J. J., Ehrenberger, J. C., Moniz, H. A. & Angilletta, M. J. (2014). Physiological Variation among Invasive Populations of the Brown Anole (Anolis sagrei). Physiological and Biochemical Zoology 87, 92-104.

Krainacker D. A. & Carey, J. R. (1989). REPRODUCTIVE LIMITS AND HETEROGENEITY OF MALE TWOSPOTTED SPIDER MITES. Entomologia Experimentalis Et Applicata 50, 209-214.

Kubisch A., Fronhofer, E. A., Poethke, H. J. & Hovestadt, T. (2013). Kin Competition as a Major Driving Force for Invasions. American Naturalist 181, 700-706

Kubisch A., Hovestadt, T. & Poethke, H. J. (2010). On the elasticity of range limits during periods of expansion. Ecology 91, 3094-3099.

Laparie M., Renault, D., Lebouvier, M. & Delattre, T. (2013). Is dispersal promoted at the invasion front? Morphological analysis of a ground beetle invading the Kerguelen Islands, Merizodus soledadinus (Coleoptera, Carabidae). Biological Invasions 15, 1641-1648.

Lawrence W. S. (1987). DISPERSAL - AN ALTERNATIVE MATING TACTIC CONDITIONAL ON SEX-RATIO AND BODY SIZE. Behavioral Ecology and Sociobiology 21, 367-373.

Lena J. P., Clobert, J., de Fraipont, M., Lecomte, J. & Guyot, G. (1998). The relative influence of density and kinship on dispersal in the common lizard. Behavioral Ecology 9, 500-507.

Liebl A. L. & Martin, L. B. (2012). Exploratory behaviour and stressor hyper-responsiveness facilitate range expansion of an introduced songbird. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 279, 4375-4381.

Lindstroem T., Brown, G. P., Sisson, S. A., Phillips, B. L. & Shine, R. (2013). Rapid shifts in dispersal behavior on an expanding range edge. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 110, 13452-13456.

Ling S. D., Johnson, C. R., Frusher, S. & King, C. K. (2008). Reproductive potential of a marine ecosystem engineer at the edge of a newly expanded range. Global Change Biology 14, 907-915.

Livingston G., Matias, M., Calcagno, V., Barbera, C., Combe, M., Leibold, M. A. & Mouquet, N. (2012). Competition-colonization dynamics in experimental bacterial metacommunities. Nature Communications 3.

McInerny G. J., Turner, J. R. G., Wong, H. Y., Travis, J. M. J. & Benton, T. G. (2009). How range shifts induced by climate change affect neutral evolution. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 276, 1527-1534.

Mole S. & Zera, A. J. (1993). DIFFERENTIAL ALLOCATION OF RESOURCES UNDERLIES THE DISPERSAL-REPRODUCTION TRADE-OFF IN THE WING-DIMORPHIC CRICKET, GRYLLUS-RUBENS. Oecologia 93, 121-127.

Mustin K., Benton, T. G., Dytham, C. & Travis, J. M. J. (2009). The dynamics of climate-induced range shifting; perspectives from simulation modelling. Oikos 118, 131-137.

Parmesan C., Ryrholm, N., Stefanescu, C., Hill, J. K., Thomas, C. D., Descimon, H., Huntley, B., Kaila, L., Kullberg, J., Tammaru, T., Tennent, W. J., Thomas, J. A. & Warren, M. (1999). Poleward shifts in geographical ranges of butterfly species associated with regional warming. Nature 399, 579-583.

PETER B. M. & SLATKIN, M. (2013). DETECTING RANGE EXPANSIONS FROM GENETIC DATA. Evolution 67, 3274-3289.

Peter B. M. & Slatkin, M. (2015). The effective founder effect in a spatially expanding population. Evolution 69, 721-734.

Phillips B. L., Brown, G. P. & Shine, R. (2010a). Evolutionarily accelerated invasions: the rate of dispersal evolves upwards during the range advance of cane toads. Journal of Evolutionary Biology 23, 2595-2601.

Phillips B. L., Brown, G. P. & Shine, R. (2010b). Life-history evolution in range-shifting populations. Ecology 91, 1617-1627.

Phillips B. L., Brown, G. P., Travis, J. M. J. & Shine, R. (2008). Reid's paradox revisited: The evolution of dispersal kernels during range expansion. American Naturalist 172, S34-S48.

Phillips B. L., Brown, G. P., Webb, J. K. & Shine, R. (2006). Invasion and the evolution of speed in toads. Nature 439, 803-803.

Reed T. E., Schindler, D. E. & Waples, R. S. (2011). Interacting Effects of Phenotypic Plasticity and Evolution on Population Persistence in a Changing Climate. Conservation Biology 25, 56-63.

Reznick D., Bryant, M. J. & Bashey, F. (2002). r- and K-selection revisited: The role of population regulation in life-history evolution. Ecology 83, 1509-1520.

Ronce O. (2007). How does it feel to be like a rolling stone? Ten questions about dispersal evolution. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics 38, 231-253.

Ronce O., Brachet, S., Olivieri, I., Gouyon, P. H. & Clobert, J. (2005). Plastic changes in seed dispersal along ecological succession: theoretical predictions from an evolutionary model. Journal of Ecology 93, 431-440.

Sanford E., Holzman, S. B., Haney, R. A., Rand, D. M. & Bertness, M. D. (2006). Larval tolerance, gene flow, and the northern geographic range limit of fiddler crabs. Ecology 87, 2882-2894.

Shine R., Brown, G. P. & Phillips, B. L. (2011). An evolutionary process that assembles phenotypes through space rather than through time. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 108, 5708-5711.

Simmons A. D. & Thomas, C. D. (2004). Changes in dispersal during species' range expansions. American Naturalist 164, 378-395.

Slatkin M. & Excoffier, L. (2012). Serial Founder Effects During Range Expansion: A Spatial Analog of Genetic Drift. Genetics 191, 171-181.

Swaegers J., Mergeay, J., Van Geystelen, A., Therry, L., Larmuseau, M. H. D. & Stoks, R. (2015). Neutral and adaptive genomic signatures of rapid poleward range expansion. Molecular Ecology 24, 6163-6176.

Therry L., Bonte, D. & Stoks, R. (2015). Higher investment in flight morphology does not trade off with fecundity estimates in a poleward range-expanding damselfly. Ecological Entomology 40, 133-142.

Therry L., Lefevre, E., Bonte, D. & Stoks, R. (2014a). Increased activity and growth rate in the non-dispersive aquatic larval stage of a damselfly at an expanding range edge. Freshwater Biology 59, 1266-1277.

Therry L., Nilsson-Oertman, V., Bonte, D. & Stoks, R. (2014b). Rapid evolution of larval life history, adult immune function and flight muscles in a poleward-moving damselfly. Journal of Evolutionary Biology 27, 141-152.

Thomas C. D., Cameron, A., Green, R. E., Bakkenes, M., Beaumont, L. J., Collingham, Y. C., Erasmus, B. F. N., de Siqueira, M. F., Grainger, A., Hannah, L., Hughes, L., Huntley, B., van Jaarsveld, A. S., Midgley, G. F., Miles, L., Ortega-Huerta, M. A., Peterson, A. T., Phillips, O. L. & Williams, S. E. (2004). Extinction risk from climate change. Nature 427, 145-148.

Thomas C. D., Franco, A. M. A. & Hill, J. K. (2006). Range retractions and extinction in the face of climate warming. Trends in Ecology & Evolution 21, 415-416.

Thuiller W., Lavorel, S., Araujo, M. B., Sykes, M. T. & Prentice, I. C. (2005). Climate change threats to plant diversity in Europe. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 102, 8245-8250.

Travis J. M. J. & Dytham, C. (2002). Dispersal evolution during invasions. Evolutionary Ecology Research 4, 1119-1129.

Travis J. M. J., Mustin, K., Barton, K. A., Benton, T. G., Clobert, J., Delgado, M. M., Dytham, C., Hovestadt, T., Palmer, S. C. F., Van Dyck, H. & Bonte, D. (2012). Modelling dispersal: an eco-evolutionary framework incorporating emigration, movement, settlement behaviour and the multiple costs involved. Methods in Ecology and Evolution 3, 628-641.

Travis J. M. J., Mustin, K., Benton, T. G. & Dytham, C. (2009). Accelerating invasion rates result from the evolution of density-dependent dispersal. Journal of Theoretical Biology 259, 151-158.

Turcotte M. M., Reznick, D. N. & Hare, J. D. (2011). The impact of rapid evolution on population dynamics in the wild: experimental test of eco-evolutionary dynamics. Ecology Letters 14, 1084-1092

Urban M. C., Phillips, B. L., Skelly, D. K. & Shine, R. (2007). The cane toad's (Chaunus Bufo marinus) increasing ability to invade Australia is revealed by a dynamically updated range model. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 274, 1413-1419.

Van Leeuwen T., Tirry, L. & Nauen, R. (2006). Complete maternal inheritance of bifenazate resistance in Tetranychus urticae Koch (Acari : Tetranychidae) and its implications in mode of action considerations. Insect Biochemistry and Molecular Biology 36, 869-877.

Van Petegem K., Boeye, J., Stoks, R. & Bonte, D. (2015). Spatial selection and local adaptation jointly shape life-history evolution during range expansion. bioRxiv.

Williams, J. L., Snyder, R. E., Levine, J. M., Bolker, B. M. & Winn, A. A. (2016). The Influence of Evolution on Population Spread through Patchy Landscapes. The American Naturalist, 000.

Young S. S. Y., Wrensch, D. L. & Kongchuensin, M. (1986). CONTROL OF SEX-RATIO BY FEMALE SPIDER-MITES. Entomologia Experimentalis Et Applicata 40, 53-60.

Zhang Y., Wu, K. M., Wyckhuys, K. A. G. & Heimpel, G. E. (2009). Trade-Offs Between Flight and Fecundity in the Soybean Aphid (Hemiptera: Aphididae). Journal of Economic Entomology 102, 133-138.

Universiteit of Hogeschool
Master of Science in Biology
Publicatiejaar
2016
Promotor(en)
Dries Bonte
Kernwoorden
Share this on: