Population genomic analysis of a parallel wolf spider radiation from the Galápagos

Zoë De Corte
Een populatiegenomische analyse van een parallelle wolfspin radiatie van de Galapagos eilanden.

Evolutie, meer dan loterij?

Je bent bioloog en je staat op Galapagos. Op het ene eiland vind je donkerkleurige spinnen in de boomtoppen en bleke varianten op de stranden. Je neemt de boot naar het eiland ernaast en vindt er hun dubbelgangers: donkere versies in de bomen, bleke versies aan het strand. Makkie, die spinnen zijn ooit van het ene eiland naar het andere 'gehopt'. Think again! De zwarte en bleke versies op één eiland blijken verwanter aan elkaar dan aan hun evenbeelden op het andere eiland. Evolutie heeft dus twee keer tot bijna dezelfde spinnen geleid! En toch is ook dat te kort door de bocht: het genoom van wolfspinnen, dat nu is ontrafeld, vertelt een complexer verhaal.

Verwantschap van de wolfspinnen op de galapagosOp eilandengroepen zoals Galapagos of Hawaii zie je vaak een bijzonder fenomeen. De verschillende eilanden van zo’n archipel herbergen dikwijls een vrijwel identieke set aan soorten. Dat patroon zou niet verwonderlijk zijn als die soorten ooit van het ene eiland naar het andere waren gemigreerd. Maar verschillende studies hebben aangetoond dat de uiterlijk sterk verschillende soorten die op hetzelfde eiland leven, soms elkaars nauwste verwanten zijn. Dit suggereert dat evolutie twee keer hetzelfde kan opleveren op verschillende plaatsen. Is evolutie wel zo willekeurig als we denken? Wat zou er gebeuren als we de tijd terugdraaiden en evolutie opnieuw lieten afspelen? Door naar parallelle radiaties op eilandengroepen te kijken, kunnen we antwoorden geven.

Wolfspinnen

Een prachtig voorbeeld van een parallelle radiatie vinden we terug bij de wolfspinnen van het genus Hogna van de Galapagos. In de laaglanden leven nachtactieve soorten die je herkent aan hun lichte kleur, waardoor ze goed gecamoufleerd zijn op de lichtkleurige ondergrond van de kuststroken. De soorten die we op de hoogste toppen van de verschillende eilanden vinden zijn helemaal donker, hebben kleinere ogen en zijn ook actief overdag. Op een aantal eilanden vinden we zowel een kust- als hooglandsoort. Opmerkelijk is dat de geslachtsorganen van de soorten die op hetzelfde eiland leven heel gelijkend zijn. Soorten van hetzelfde eiland, eerder dan die van hetzelfde ecotype, zijn dus mogelijk elkaars nauwste verwanten.

Maar hoe reconstrueren we de geschiedenis van de wolfspinnen? Hun verhaal is grotendeels vervat in hun DNA, in delen verspreid over het hele genoom. We moeten dus een zo groot mogelijk stuk van het genoom van alle vandaag voorkomende soorten ontrafelen. Dit is pas sinds kort mogelijk door de revolutionaire vooruitgang in DNA-sequentietechnologieën. Ze laten ons toe de genetische verwantschappen tussen soorten op een genoomwijde schaal te analyseren. Voorheen was dat alleen mogelijk op basis van een minuscuul stukje DNA. Het grote voordeel van deze nieuwste ontwikkeling is dat we nu ook inzicht kunnen verwerven in die delen van het genoom die effectief coderen voor de adaptaties aan deze contrasterende habitats. Dat is vaak maar een minieme fractie van het genoom.

Wirwar van verwantschappen

Berekeningen van verwantschappen over het hele genoom bevestigden de hypothese dat soorten van hetzelfde eiland, die uiterlijk heel verschillend zijn, heel nauw aan elkaar verwant zijn. Hoewel dit suggereert dat die soorten pas heel recent gesplitst zijn van een voorouderlijke soort op elk eiland, bleek deze sterke genetische verwantschap niet altijd even sterk voor alle onderzochte genoomfragmenten. Voor bepaalde fragmenten, waarvan de genetische variatie sterk correleert met de habitat waarin de soorten leven, bleek de genetische verwantschap veel lager. De splitsing van deze soorten zou dus beslist veel ouder kunnen zijn dan wat de genetische stamboom op het eerste gezicht laat uitschijnen.

Een opmerkelijke vaststelling bij dit genoomonderzoek is dat uitwisseling van genen zowel tussen soorten binnen een eiland als tussen eilanden een frequent voorkomend fenomeen is. Hierdoor kunnen adaptieve genen die al selectie hebben ondergaan, zich verspreiden over de archipel. Dit heeft een grote invloed op de patronen die kunnen worden waargenomen en op het onderliggende mechanisme van parallelle evolutie. We zien dat er toch migratie is tussen de wolfspinnen van de verschillende eilanden en tussen de verschillende ecotypes op hetzelfde eiland.

Deze bevindingen tonen aan dat eilandradiaties veel complexer zijn dan voorheen verondersteld werd. De evolutionaire geschiedenis van de soorten wordt hierbij beter niet voorgesteld als één algemene verwantschapsboom, maar eerder als een complexe verzameling van verschillende verwantschappen.

Dit soort fundamenteel onderzoek is essentieel om de onderliggende mechanismen van evolutie te begrijpen en zo de vraag hoe herhaalbare evolutie is, op te lossen. De wolfspinnen van de Galapagos laten alvast zien dat evolutie niet zo willekeurig en toevallig is als vaak wordt aangenomen.

 

Bibliografie

Ali, Jason R., and Jonathan C. Aitchison. 2014. “Exploring the Combined Role of Eustasy and Oceanic Island Thermal Subsidence in Shaping Biodiversity on the Galápagos.” Journal of Biogeography 41(7): 1227–41.

Andrew, S. 2010. “FastQC: A Quality Control Tool for High Throughput Sequence Data.”

Arendt, Jeff, and David Reznick. 2008. “Convergence and Parallelism Reconsidered: What Have We Learned about the Genetics of Adaptation?” Trends in Ecology and Evolution 23(1): 26–32.

Arnold, B., R. B. Corbett-Detig, D. Hartl, and K. Bomblies. 2013. “RADseq Underestimates Diversity and Introduces Genealogical Biases due to Nonrandom Haplotype Sampling.” Molecular Ecology 22(11): 3179–90.

Baird, Nathan a. et al. 2008. “Rapid SNP Discovery and Genetic Mapping Using Sequenced RAD Markers.” PLoS ONE 3(10): 1–7.

Barrett, R. D H, and Dolph Schluter. 2008. “Adaptation from Standing Genetic Variation.” Trends in Ecology and Evolution 23(1): 38–44.

Bierne, Nicolas, Pierre Alexandre Gagnaire, and Patrice David. 2013. “The Geography of Introgression in a Patchy Environment and the Thorn in the Side of Ecological Speciation.” Current Zoology 59(1): 72–86.

Browning, Brian L., and Sharon R. Browning. 2007. “Efficient Multilocus Association Testing for Whole Genome Association Studies Using Localized Haplotype Clustering.” Genetic epidemiology 31(8): 365–75.

Browning, Sharon R, and Brian L Browning. 2007. “Rapid and Accurate Haplotype Phasing and Missing-Data Inference for Whole-Genome Association Studies by Use of Localized Haplotype Clustering.” American journal of human genetics 81(5): 1084–97.

De Busschere, C. et al. 2010. “Parallel Habitat Specialization within the Wolf Spider Genus Hogna from the Galápagos.” Molecular Ecology 19(18): 4029–45.

De Busschere, Charlotte et al. 2012. “Parallel Phenotypic Evolution in a Wolf Spider Radiation on Galápagos.” Biological Journal of the Linnean Society 106(1): 123–36.

Butlin, Roger K. et al. 2014. “Parallel Evolution of Local Adaptation and Reproductive Isolation in the Face of Gene Flow.” Evolution 68(4): 935–49.

Catchen, J. M. et al. 2011. “Stacks: Building and Genotyping Loci De Novo From Short-Read Sequences.” G3journall 1(3): 171–82.

Catchen, Julian et al. 2013. “Stacks: An Analysis Tool Set for Population Genomics.” Molecular Ecology 22(11): 3124–40.

Danecek, Petr et al. 2011. “The Variant Call Format and VCFtools.” Bioinformatics 27(15): 2156–58.

Davey, John L., and Mark W. Blaxter. 2010. “RADseq: Next-Generation Population Genetics.” Briefings in Functional Genomics 9(5-6): 416–23.

Davey, John W et al. 2011. “Genome-Wide Genetic Marker Discovery and Genotyping Using next-Generation Sequencing.” Nature reviews. Genetics 12(7): 499–510.

DePristo, Mark A et al. 2011. “A Framework for Variation Discovery and Genotyping Using next-Generation DNA Sequencing Data.” Nature genetics 43(5): 491–98.

Drummond, Alexei J., Simon YW Ho, Nic Rawlence, and Andrew Rambaut. 2007. “A Rough Guide to BEAST 1.4.” Edinburgh: …: 1–41.

Earl, Dent A., and Bridgett M. vonHoldt. 2012. “STRUCTURE HARVESTER: A Website and Program for Visualizing STRUCTURE Output and Implementing the Evanno Method.” Conservation Genetics Resources 4(2): 359–61.

Edelaar, Pim, Adam M. Siepielski, and Jean Clobert. 2008. “Matching Habitat Choice Causes Directed Gene Flow: A Neglected Dimension in Evolution and Ecology.” Evolution 62(10): 2462–72.

Etter, Paul D. et al. 2011. “SNP Discovery and Genotyping for Evolutionary Genetics Using RAD Sequencing (V Orgogozo, M V. Rockman, Eds,).” Methods in molecular biology 772: 157–78.

Foll, Matthieu, and Oscar Gaggiotti. 2008. “A Genome-Scan Method to Identify Selected Loci Appropriate for Both Dominant and Codominant Markers: A Bayesian Perspective.” Genetics 180(2): 977–93.

Futuyma, J. Douglas. 2013. Evolution. Third edit. Sinauer Associates.

Garant, Dany, Samantha E. Forde, and Andrew P. Hendry. 2007. “The Multifarious Effects of Dispersal and Gene Flow on Contemporary Adaptation.” Functional Ecology 21(3): 434–43.

Gillespie, Rosemary G. 2013. “Adaptive Radiation: Convergence and Non-Equilibrium.” Current Biology 23(2): R71–74.

Gompel, Nicolas, and Benjamin Prud’homme. 2009. “The Causes of Repeated Genetic Evolution.” Developmental Biology 332(1): 36–47.

Heled, J., and A. J. Drummond. 2010. “Bayesian Inference of Species Trees from Multilocus Data.” Molecular Biology and Evolution 27(3): 570–80.

Hendrickx, Frederik et al. 2015. “Persistent Inter- and Intraspecific Gene Exchange within a Parallel Radiation of Caterpillar Hunter Beetles (Calosoma Sp.) from the Galápagos.” Molecular Ecology 24(12): 3107–21.

Hey, Jody, and Rasmus Nielsen. 2004. “Multilocus Methods for Estimating Population Sizes, Migration Rates and Divergence Time, with Applications to the Divergence of Drosophila Pseudoobscura and D. Persimilis.” Genetics 167(2): 747–60.

Hohenlohe, Paul a. et al. 2010. “Population Genomics of Parallel Adaptation in Threespine Stickleback Using Sequenced RAD Tags.” PLoS Genetics 6(2): 1–23.

Hou, Yan et al. 2015. “Thousands of RAD-Seq Loci Fully Resolve the Phylogeny of the Highly Disjunct Arctic-Alpine Genus Diapensia (Diapensiaceae).” PLoS ONE 10(10): 1–14.

Huang, Huateng, and L Lacey Knowles. 2014. “Unforeseen Consequences of Excluding Missing Data from Next-Generation Sequences: Simulation Study of RAD Sequences.” Systematic biology 0(0): 1–9.

Jakobsson, Mattias, and Noah A. Rosenberg. 2007. “CLUMPP: A Cluster Matching and Permutation Program for Dealing with Label Switching and Multimodality in Analysis of Population Structure.” Bioinformatics 23(14): 1801–6.

Lamichhaney, Sangeet et al. 2015. “Evolution of Darwin’s Finches and Their Beaks Revealed by Genome Sequencing.” Nature 518: 371–75.

Leibold, M. a. et al. 2004. “The Metacommunity Concept: A Framework for Multi-Scale Community Ecology.” Ecology Letters 7(7): 601–13.

Losos, Jonathan B, and Robert E Ricklefs. 2009. “Adaptation and Diversification on Islands.” Nature 457(7231): 830–36.

Lunter, Gerton, and Martin Goodson. 2011. “Stampy: A Statistical Algorithm for Sensitive and Fast Mapping of Illumina Sequence Reads.” Genome Research 21(6): 936–39.

Martin, Simon H et al. 2013. “Genome-Wide Evidence for Speciation with Gene Flow in Heliconius Butterflies.” Genome research 23: 1817–28.

McCormack, John E. et al. 2013. “Applications of next-Generation Sequencing to Phylogeography and Phylogenetics.” Molecular Phylogenetics and Evolution 66(2): 526–38.

McKenna, Aaron et al. 2010. “The Genome Analysis Toolkit: A MapReduce Framework for Analyzing next-Generation DNA Sequencing Data.” Genome research 20: 1297–1303.

Nadeau, Nicola J et al. 2014. “Population Genomics of Parallel Hybrid Zones in the Mimetic Butterflies, H. Melpomene and H. Erato.” Genome research 24(8): 1316–33.

Nater, Alexander et al. 2015. “Resolving Evolutionary Relationships in Closely Related Species with Whole-Genome Sequencing Data.” Systematic Biology 64(6): 1000–1017.

Niemiller, Matthew L., Benjamin M. Fitzpatrick, and Brian T. Miller. 2008. “Recent Divergence with Gene Flow in Tennessee Cave Salamanders (Plethodontidae: Gyrinophilus) Inferred from Gene Genealogies.” Molecular Ecology 17(9): 2258–75.

Nosil, Patrick. 2008. “Speciation with Gene Flow Could Be Common.” Molecular ecology 17(9): 2103–6.

Pascoal, Sonia et al. 2014. “Rapid Convergent Evolution in Wild Crickets.” Current Biology 24(12): 1369–74.

Peakall, Rod, and Peter E. Smouse. 2012. “GenALEx 6.5: Genetic Analysis in Excel. Population Genetic Software for Teaching and Research-an Update.” Bioinformatics 28(19): 2537–39.

Porras-Hurtado, Liliana et al. 2013. “An Overview of STRUCTURE: Applications, Parameter Settings, and Supporting Software.” Frontiers in Genetics 4(MAY): 1–13.

Pritchard, J K, M Stephens, and P Donnelly. 2000. “Inference of Population Structure Using Multilocus Genotype Data.” Genetics 155(2): 945–59.

Rambaut, Andrew. 2006. “Figtree.”

Rambaut, Andrew, and A. J. Drummond. 2004. “TRACER (MCMC Trace Analysis Tool).”

Ree, Richard H, and Andrew L Hipp. 2015. “Inferring Phylogenetic History from Restriction Site Associated DNA (RADseq).” Next-Generation Sequencing in Plant Systematics: 1–24.

Rosenberg, Noah A. 2004. “DISTRUCT: A Program for the Graphical Display of Population Structure.” Molecular Ecology Notes 4(1): 137–38.

Rosenblum, Erica Bree, Christine E. Parent, and Erin E. Brandt. 2014. “The Molecular Basis of Phenotypic Convergence.” Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 45(1): 203–26.

Rousset, François. 2008. “GENEPOP’007: A Complete Re-Implementation of the GENEPOP Software for Windows and Linux.” Molecular Ecology Resources 8(1): 103–6.

Schluter, Dolph. 2000. The Ecology of Adapative Radiation. Oxford: Oxford University Press.

Seehausen, Ole et al. 2014. “Genomics and the Origin of Species.” Nature reviews. Genetics 15(3): 176–92.

Smadja, Carole M., and Roger K. Butlin. 2011. “A Framework for Comparing Processes of Speciation in the Presence of Gene Flow.” Molecular Ecology 20(24): 5123–40.

Smouse, P E, and R Peakall. 1999. “Spatial Autocorrelation Analysis of Individual Multiallele and Multilocus Genetic Structure.” Heredity 82 ( Pt 5)(January): 561–73.

Stamatakis, Alexandros. 2014. “RAxML Version 8: A Tool for Phylogenetic Analysis and Post-Analysis of Large Phylogenies.” Bioinformatics 30(9): 1312–13.

Stern, David L. 2013. “The Genetic Causes of Convergent Evolution.” Nature reviews. Genetics 14(11): 751–64.

Warren, Ben H. et al. 2015. “Islands as Model Systems in Ecology and Evolution : Prospects Fifty Years after MacArthur-Wilson.” Ecology Letters 18: 200–217.

Zerbino, Daniel R., and Ewan Birney. 2008. “Velvet: Algorithms for de Novo Short Read Assembly Using de Bruijn Graphs.” Genome Research 18(5): 821–29.

Universiteit of Hogeschool
Biologie
Publicatiejaar
2016
Promotor(en)
Frederik Hendrickx; Co-promotor: Carl Vangestel
Kernwoorden
Share this on: