Toxin variation in Alpine salamander populations

Gilles De Meester Emina Šunje
De meeste amfibieën produceren gif dat hen beschermt tegen natuurlijke vijanden, zowel tegen predatoren als infecties door micro-organismen. Hoe en waarom populaties van amfibieën verschillen in gifsamenstelling is iets wat zelden wordt onderzocht. Deze scriptie onderzocht het effect van predatiedruk en infectierisico in de omgeving op de gifsamenstelling van de alpenlandsalamander.

“Mijn gif is het jouwe niet”. Hoe het gif van salamanders wordt beïnvloed door de omgeving.

De Romeinse auteur Plinius de Oudere schreef ooit dat de salamander “het meest valse van alle giftige dieren” was en wijdde uit over hoe deze dieren hele dorpen konden vergiftigen. Ook in de middeleeuwen werden salamanders, kikkers en padden vaak geassocieerd met zwarte magie omwille van hun giftige aard. Ondertussen heeft de afkeer voor deze dieren plaats gemaakt voor fascinatie. Doorheen de jaren is de samenstelling van amfibieën-gif dan ook uitgebreid bestudeerd, zowel uit wetenschappelijke nieuwsgierigheid als met het oog op medische toepassingen. Opmerkelijk is echter dat zelfs binnen één soort, amfibieën enorm kunnen verschillen in de samenstelling van hun gif, en dus de mate waarin ze giftig zijn.

Over leven en gif

 “Het zijn niet de sterkste soorten die overleven,” schreef Charles Darwin, de grondlegger van de evolutietheorie ooit, “en ook niet de meest intelligente. Het is de soort die het beste reageert op veranderingen.” Amfibieën vormen hier geen uitzondering op. Als een salamander of kikker wil voorkomen dat hij opgegeten wordt, moet het méér dan alleen giftig zijn. Zijn gif moet zodanig samengesteld zijn, dat het hem optimaal beschermt tegen de natuurlijke vijanden in zijn specifieke omgeving. Deze natuurlijke vijanden zijn niet alleen vogels of slangen die graag amfibieën lusten, maar eveneens micro-organismen, zoals bacteriën en schimmels, die de kwetsbare en vochtige huid van deze dieren zouden kunnen infecteren. In een omgeving waar veel schimmels aanwezig zijn, zou het gif van een salamander of kikker dan ook in principe voldoende stoffen moeten bevatten die de groei van schimmels tegen gaan. In een omgeving waar veel roofdieren aanwezig zijn, zou een amfibie voldoende stoffen moeten produceren die vijanden afschrikken, verlammen of zelfs doden.

Maar waarom zou een salamander, kikker of pad niet gewoon zo giftig mogelijk zijn als maar kan? Wat houdt amfibieën tegen om een karrevracht aan gifstoffen te produceren die hen beschermen tegen zoveel mogelijk natuurlijke vijanden? Dit is voornamelijk te wijten aan het feit dat in de natuur alles een kost heeft. De aanmaak van gifstoffen is energetisch duur, en alle energie die wordt geïnvesteerd in gif, kan niet meer worden geïnvesteerd in andere zaken, zoals voortplanting en groei. Dit wordt een trade-off genoemd. In een omgeving waar het risico om geconsumeerd te worden laag is, loont het niet om te investeren in een overdaad aan gifstoffen. Om deze reden zou men verwachten dat de samenstelling van gif afhankelijk is van het risico op predatie en infectie in de omgeving.

Salamanders in de bergen

Hoe test men echter zoiets? Ten eerste had ik een studiesoort nodig die giftig was, maar ook voorkomt in diverse omgevingen die verschillen in het risico op predatie en infectie. De keuze viel op de enigmatische alpensalamander, een familielid van onze vuursalamander. Deze salamander kan gevonden worden van dichtbegroeide loofbossen op gemiddelde hoogtes tot bergtoppen waar men slechts rotsblokken en gras vindt. Uiteraard vereiste dit het nodige klimwerk om de salamanders te kunnen vangen, wegen, meten en hun gif te kunnen verzamelen. Het verzamelen gebeurde in Kroatië, Montenegro en Bosnië en Herzegovina. Het gif zelf werd geanalyseerd in België. Specifiek werd gekeken naar twee componenten: samandarine, dat volgens eerdere experimenten het meest krachtige bestanddeel van dit gif is, en samandarone, dat een duidelijk negatief effect heeft op de groei van schimmels en bacteriën.

Ten tweede is het noodzakelijk om een idee te krijgen van hoe groot het risico op infectie is in elke omgeving. Aangezien de alpensalamander het grootste deel van zijn leven onder de grond doorbrengt, werden van elke locatie bodemstalen meegenomen. Aan de hand van moleculaire technieken kon zo achterhaald worden hoeveel en welke bacteriën en schimmels er overal voorkwamen. Verder moet men ook weten hoeveel dieren er in de omgeving aanwezig zijn die potentieel deze salamanders kunnen opeten. Dit was waarschijnlijk het minst opwindende deel van mijn proefwerk, aangezien dit voornamelijk gebeurde op basis van literatuurgegevens en online databases.

De uitkomst

Het samenbrengen van deze gegevens leverde een mix op van verwachte en onverwachte resultaten. Daar waar salamanders veel predatoren hebben, bevat hun gif vreemd genoeg de kleinste hoeveelheden van samandarine, terwijl salamanders die leven in een omgeving waar nauwelijks predatoren voorkomen, juist relatief veel samandarine produceren. Interessant genoeg bleek wel dat de grootste salamanders werden gevonden daar waar de meeste soorten slangen voorkwamen, zeker aangezien grotere salamanders meer gif kunnen opslaan in hun lichaam en dus giftiger zijn. Eveneens was het zo dat salamanders in omgevingen met meer bacteriën en schimmels in de bodem zoals verwacht meer samandarone afscheiden.

Er zijn verschillende redenen waarom de resultaten de gestelde hypothesen slechts gedeeltelijk bevestigen, maar wellicht de belangrijkste is dat er veel meer factoren een rol spelen bij gif-variatie. Mijn thesis vormt dan ook een interessant vertrekpunt voor verder onderzoek, waarbij stap voor stap de redenen voor gif-variatie kunnen ontmaskerd worden.

Tot slot, wat heeft dit voor een nut, afgezien van wetenschappelijke interesse? De laatste jaren worden talloze amfibieën-soorten bedreigd door de schimmelziekte chytridiomycosis. In het zuiden van Nederland is het merendeel van de vuursalamanders aan deze ziekte is bezweken. Maar niet alle amfibieën blijken even vatbaar te zijn voor deze ziekte, en de samenstelling van hun gif zou hier een belangrijke rol in kunnen spelen. Het bestuderen van gif-variatie kan dan ook een belangrijk hulpmiddel worden om in te schatten welke soorten en welke gebieden extra kwetsbaar zijn. Tenslotte zou het zonde zijn om kikkers, padden en salamanders van de aardbodem te zien verdwijnen, ongeacht hoe “slecht en vals” Plinius de Oudere hen ook vond.

 

Bibliografie

Aanensen, D.M. & Fisher, M.C. (2017). Global Bd-mapping project. http://www.bd-maps.net/ Accessed on 16 May 2017.

Acros organics N.V. (2008) "Material Safety Data Sheet Tetrodotoxin ACC# 01139". https://fscimage.fishersci.com/msds/01139.htm. Accessed on 09 April 2017.

Adams, D. C. & Church, J. O. (2008). Amphibians do not follow Bergmann's rule. Evolution 62: 413-420.

Alder, L., Greulich, K., Kempe, G. & Vieth, B. (2006). Residue analysis of 500 high priority pesticides: better by GC–MS or LC–MS/MS? Mass Spectrometry Reviews 25: 838-865.

Andreone, F., Denoël, M., Miaud, C., Schmidt, B., Edgar, P., Vogrin, M., Isailovic, J.C., Ajtic, R., Corti, C. & Haxhiu, I. (2009). Salamandra atra. The IUCN Red List of Threatened Species 2009: e.T19843A9023725. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2009.RLTS.T19843A9023725.en. Accessed on 07 April 2017.

Arnold, S. J. (1982). A quantitative approach to antipredator performance: salamander defense against snake attack. Copeia 1982: 247-253.

Arnold, E.N. & Ovenden, D. (2002): A Field Guide to the Reptiles and Amphibians of Britain and Europe. Second edition. Harper Collins, London.

Ashton, K. G. (2002). Do amphibians follow Bergmann's rule? Canadian Journal of Zoology 80: 708-716.

Atlas, R.M. (2010). Handbook of Microbiological Media. Fourth edition. Boca Raton: CRC Press, Taylor & Francis Group.

Bateman, P. W., Fleming, P. A. & Wolfe, A. K. (2016). A different kind of ecological modelling: the use of clay model organisms to explore predator–prey interactions in vertebrates. Journal of Zoology 301: 251-262.

Bettin, C. & Greven, H. (1986). Bacteria on the skin of Salamandra salamandra (L.)(Amphibia, Urodela) with notes on their possible significance. Zoologischer Anzeiger 216: 267-270.

Böhme, W., Hartmann, T., Fleck, J. & Schöttler, T. (2013). Miscellaneous notes on Oriental Fire Salamanders (Salamandra infraimmaculata Martens, 1885) (Lissamphibia: Urodela: Salamandridae). Russian Journal of Herpetology 20: 66-72.

Bókony, V.,  et al. (2016). Variation in chemical defense among natural populations of common toad, Bufo bufo, tadpoles: the role of environmental factors. Journal of Chemical Ecology 42: 329-338.

Bonato, L., & Fracasso, G. (2003). Movements, distribution pattern and density in a population of Salamandra atra aurorae (Caudata: Salamandridae). Amphibia-Reptilia 24: 251-260.

Brodie Jr, E. D. (1968). Investigations on the skin toxin of the adult rough-skinned newt, Taricha granulosa. Copeia 1968: 307-313.

Brodie Jr, E. D. & Smatresk, N. J. (1990). The antipredator arsenal of fire salamanders: spraying of secretions from highly pressurized dorsal skin glands. Herpetologica 46: 1-7.

Brodie Jr, E. D., Ducey, P. K. & Baness, E. A. (1991). Antipredator skin secretions of some tropical salamanders (Bolitoglossa) are toxic to snake predators. Biotropica 23: 58-62.

Brodie Jr, E. D., Ridenhour, B. J. & Brodie III, E. D. (2002). The evolutionary response of predators to dangerous prey: hotspots and coldspots in the geographic mosaic of coevolution between garter snakes and newts. Evolution 56: 2067-2082.

Bucciarelli, G. M., Green, D. B., Shaffer, H. B. & Kats, L. B. (2016). Individual fluctuations in toxin levels affect breeding site fidelity in a chemically defended amphibian. Proceeding of the Royal Society B 283: 20160468.

Carretero, M. A. & Rosell, C. (1999). Salamandra salamandra (fire salamander) predation. Herpetological Review 30: 161.

Cilliers, L. & Retief, F. P. (2000). Poisons, poisoning and the drug trade in ancient Rome. Akroterion 45: 88-100.

Clarke, B. T. (1997). The natural history of amphibian skin secretions, their normal functioning and potential medical applications. Biological Reviews 72: 365-379.

Crump, M. (2015). Eye of Newt and Toe of Frog, Adder’s Fork and Lizard’s Leg: the Lore and Mythology of Amphibians and Reptiles. Chicago: University of Chicago Press.

Daly, J. W. (1995). The chemistry of poisons in amphibian skin. Proceedings of the National Academy of Sciences 92: 9-13.

Daly, J. W., Myers, C. W. & Whittaker, N. (1987). Further classification of skin alkaloids from neotropical poison frogs (Dendrobatidae), with a general survey of toxic/noxious substances in the amphibia. Toxicon 25: 1023-1095.

Daly, J.W., Garraffo, H.M. & Spande, T.F. (1993). Amphibian alkaloids. In Cordell, G.A. (ed) The Alkaloids: Chemistry and Pharmacology. pp 186-299. London: Academic press, Inc.

Daly, J.W., Garraffo, H.M. & Spande, T.F. (1999). Alkaloids from amphibian skins. In Pelletier, S.W. (ed) Alkaloids: Chemical and Biological Perspectives Vol 13, first edition. pp 1-161. Oxford: Elsevier Science Ltd.

Daly, J. W., Spande, T. F. & Garraffo, H. M. (2005). Alkaloids from amphibian skin: a tabulation of over eight-hundred compounds. Journal of Natural Products 68: 1556.

Daly, J. W., Wilham, J. M., Spande, T. F., Garraffo, H. M., Gil, R. R., Silva, G. L. & Vaira, M. (2007). Alkaloids in bufonid toads (Melanophryniscus): temporal and geographic determinants for two Argentinian species. Journal of Chemical Ecology 33: 871-887.

Dreher, C. E., Cummings, M. E. & Pröhl, H. (2015). An analysis of predator selection to affect aposematic coloration in a poison frog species. PloS one 10: e0130571.

Edgar, R. C. (2013). UPARSE: highly accurate OTU sequences from microbial amplicon reads. Nature Methods 10: 996-998.

Fitzpatrick, L. C. (1976). Life history patterns of storage and utilization of lipids for energy in amphibians. American Zoologist 16: 725-732.

Freue, G.V.C. & Borchers, C.H. (2012). Multiple Reaction Monitoring (MRM): principles and application to coronary artery disease. Circulation: Cardiovascular Genetics 5: 378.

Gautier, P.G. & Miaud C. (2003) Faecal pellets used as an economic territorial marker in two terrestrial alpine salamanders. Ecoscience 10: 134-139.

Goettel, M. S., Eilenberg, J. & Glare, T. (2010). Entomopathogenic fungi and their role in regulation of insect populations. In Gilbert, L.I. & Gill, S.S. (eds) Insect Control: Biological and Synthetic Agents. pp 361-405. London: Academic press, Inc.

Grant, T., Colombo, P., Verrastro, L. & Saporito, R. A. (2012). The occurrence of defensive alkaloids in non-integumentary tissues of the Brazilian red-belly toad Melanophryniscus simplex (Bufonidae). Chemoecology 22: 169-178.

Gray, H. M., Kaiser, H., & Green, D.M. (2010). Does alkaloid sequestration protect the green poison frog, Dendrobates auratus, from predator attacks? Salamandra 46: 235-238.

Habermehl, G. (1962). Konstitution und Konfiguration des Samandaridins. Angewandte Chemie 74: 154.

Habermehl, G. (1971). Toxicology, pharmacology, chemistry, and biochemistry of salamander venom. In:  Bücherl, W. & Buckley, E.E. (eds) Venomous Animals and their Venoms Vol II. First edition. pp. 569-584. New York: Academic Press.

Habermehl, G. (1974). Venoms of amphibians. In: Florkin, M. & Scheer, B.T. (eds) Amphibia and Reptilia. First edition. pp 161-180. New York: Academic Press.

Habermehl, G. & Spiteller, G. (1967). Massenspektren der Salamander‐Alkaloide. European Journal of Organic Chemistry 706: 213-222.

Habermehl, G. & Haaf, A. (1968). Cholesterin als Vorstufe in der Biosynthese der Salamanderalkaloide. European Journal of Inorganic Chemistry 101: 198-200.

Habermehl, G. & Preusser, H. J. (1969). Hemmung des Wachstums von Pilzen und Bakterien durch das Hautdrüsensekret von Salamandra maculosa. Zeitschrift für Naturforschung B 24: 1599-1601.

Halliday, T. R. & Verrell, P. A. (1988). Body size and age in amphibians and reptiles. Journal of Herpetology 22: 253-265.

Hanifin, C. T., Brodie Jr, E. D. & Brodie III, E. D. (2008). Phenotypic mismatches reveal escape from arms-race coevolution. PLoS Biology 6: e60.

Hasumi, M. (2010). Age, body size, and sexual dimorphism in size and shape in Salamandrella keyserlingii (Caudata: Hynobiidae). Evolutionary Biology 37: 38-48.

Hayes, R. A., Crossland, M. R., Hagman, M., Capon, R. J. & Shine, R. (2009). Ontogenetic variation in the chemical defenses of cane toads (Bufo marinus): toxin profiles and effects on predators. Journal of chemical ecology 35: 391-399.

Helfer, V., Broquet, T. & Fumagalli, L. (2012). Sex‐specific estimates of dispersal show female philopatry and male dispersal in a promiscuous amphibian, the alpine salamander (Salamandra atra). Molecular Ecology 21: 4706-4720.

Hopkins, G. R., & Migabo, S. W. (2010). Antipredator skin secretions of the long-toed salamander (Ambystoma macrodactylum) in its northern range. Journal of Herpetology 44: 627-633.

Irizar, I., Laskurain, N. A. & Herrero, J. (2004). Wild boar frugivory in the Atlantic Basque Country. Galemys 16 (Special Issue): 125-134.

IUCN (2016). The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2016-3. http://www.iucnredlist.org. Accessed 29/04/2017.

Jelic, D., Ajtic, R., Sterijovski, B., Crnobrnja-Isailovic, J., Lelo, S. & Tomovic, L. (2013). Distribution of the genus Vipera in the western and central Balkans (Squamata: Serpentes: Viperidae). Herpetozoa 25: 109-132.

Jeran, N., Đuri, P. & Žganec, K. (2011). Finding of the Alpine salamander (Salamandra atra Laurenti, 1768: Salamandridae, Caudata) in the nature park Žumberak – Samoborsko gorje (NW Croatia). Hyla 1: 35-46.

Kusak, J., Huber, D., Gomerčić, T., Schwaderer, G., & Gužvica, G. (2009). The permeability of highway in Gorski kotar (Croatia) for large mammals. European Journal of Wildlife Research 55: 7-21.

Lepirica, A. (2008). Geomorphological characteristics of the massif Prenj. Acta Carsologica 37: 2-3.

Lötters, S., Kielgast, J., Sztatecsny, M., Wagner, N., Schulte, U., Werner, P., Rödder, D., Dambach, J., Reissner, T., Hochkirch, A. & Schmidt, B.R. (2012). Absence of infection with the amphibian chytrid fungus in the terrestrial Alpine salamander, Salamandra atra. Salamandra 48: 58-62.

Longson, C. G. & Joss, J. M. P. (2006). Optimal toxicity in animals: predicting the optimal level of chemical defences. Functional Ecology 20: 731-735.

Lukač, G. (2007). List of Croatian birds. Natura Croatica 16(suppl. 1): 1-148.

Luiselli, L., Anibaldi, C., & Capula, M. (1995). The diet of juvenile adders, Vipera berus, in an alpine habitat. Amphibia-Reptilia. 16: 404-407.

Luiselli, L., Capula, M., & Shine, R. (1997). Food habits, growth rates, and reproductive biology of grass snakes, Natrix natrix (Colubridae) in the Italian Alps. Journal of Zoology. 241: 371-380.

Luiselli, L., Andreone, F., Capizzi, D. & Anibaldi, C. (2001). Body size, population structure and fecundity traits of a Salamandra atra atra (Amphibia, Urodela, Salamandridae) population from the northeastern Italian Alps. Italian Journal of Zoology 68: 125-130.

Luiselli, L., Filippi, E., & Capula, M. (2005). Geographic variation in diet composition of the grass snake (Natrix natrix) along the mainland and an island of Italy: the effects of habitat type and interference with potential competitors. The Herpetological Journal. 15: 221-230.

Macêdo, D. P. C., Neves, R. P., Souza-Motta, C. M. D. & Magalhães, O. M. C. (2007). Engyodontium album fungaemia: the first reported case. Brazilian Journal of Microbiology 38: 110-112.

Macfoy, C., Danosus, D., Sandit, R., Jones, T.H. , Garraffo, H.M., Spande, T.F. & Daly, J.W. (2005). Alkaloids of anuran skin: antimicrobial function? Zeitschrift für Naturforschung 60: 932-937.

Margesin, R., Jud, M., Tscherko, D. & Schinner, F. (2009). Microbial communities and activities in alpine and subalpine soils. FEMS Microbiology Ecology 67: 208-218.

Martel, A., Spitzen-van der Sluijs, A., Blooi, M., Bert, W., Ducatelle, R., Fisher, M. C., Woeltjes, A., Bosman, W., Chiers, K., Bossuyt, F. & Pasmans, F. (2013). Batrachochytrium salamandrivorans sp. nov. causes lethal chytridiomycosis in amphibians. Proceedings of the National Academy of Sciences 110: 15325-15329.

McMaster, M. C. (2005). LC/MS: a practical user's guide. First edition. Hoboken, New Jersey: John Wiley & Sons, Inc.

Mebs, D. & Pogoda, W. (2005). Variability of alkaloids in the skin secretion of the European fire salamander (Salamandra salamadra terrestris). Toxicon 45: 603-606.

Middelhoven, W. J., Scorzetti, G. & Fell, J. W. (2004). Systematics of the anamorphic basidiomycetous yeast genus Trichosporon Behrend with the description of five novel species: Trichosporon vadense, T. smithiae, T. dehoogii, T. scarabaeorum and T. gamsii. International journal of systematic and evolutionary microbiology 54: 975-986.

Mina, A. E., Ponti, A. K., Woodcraft, N. L., Johnson, E. E., & Saporito, R. A. (2015). Variation in alkaloid-based microbial defenses of the dendrobatid poison frog Oophaga pumilio. Chemoecology 25: 169-178.

Mobley, J. A. & Stidham, T. A. (2000). Great horned owl death from predation of a toxic California newt. The Wilson Bulletin 112: 563-564.

Pasmans, F., Van Rooij, P., Blooi, M., Tessa, G., Bogaerts, S., Sotgiu, G., ... & Beukema, W. (2013). Resistance to chytridiomycosis in European plethodontid salamanders of the genus Speleomantes. PloS one, 8: e63639.

Pitt, J. J. (2009). Principles and applications of liquid chromatography-mass spectrometry in clinical biochemistry. The Clinical Biochemists Review 30: 19-34.

Preusser, H.-J., Habermehl, G., Sablofski, M. & Schmall-Haury, D. (1975). Antimicrobial activity of alkaloids from amphibian venoms and effects on the ultrastructure of yeast cells. Toxicon 13: 285-289.

Quandt, C. A., et al. (2014). Phylogenetic-based nomenclatural proposals for Ophiocordycipitaceae (Hypocreales) with new combinations in Tolypocladium. IMA fungus 5: 121-134.

Qin, X., Evans, J. D., Aronstein, K. A., Murray, K. D. & Weinstock, G. M. (2006). Genome sequences of the honey bee pathogens Paenibacillus larvae and Ascosphaera apis. Insect Molecular Biology 15: 715-718.

Razpet, A., Šunje, E., Kalamujić, B., Tulić, U., Pojskić, N., Stanković, D., Krizmanić, I. & Marić, S. (2016). Genetic differentiation and population dynamics of Alpine salamanders (Salamandra atra, Laurenti 1768) in Southeastern Alps and Dinarides. Herpetological Journal 26: 109-117.

Rahbek, C. (1995). The elevational gradient of species richness: a uniform pattern? Ecography 18: 200-205.

R Core Team (2014). R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing.

Redžić, S., Barudanović, S., Trakić, S. & Kulijer, D. (2010): vascular plant biodiversity richness and endemo-relictness of the karst mountains Prenj, Čvrsnica and Čabulja in Bosnia and Herzegovina (w. Balkan). Acta Carsologica 40: 527–555.

Rehner, S.A., Minnis, A.M., Sung, G.-H., Luangsa-Ard, J.J., Devotto L. & Humber, R.A. (2011). Phylogeny and systematics of the anamorphic, entomopathogenic genus Beauveria. Mycologia 103: 1055–1073.

Riberon, A., Miaud, C., Grossenbacher, K. & Taberlet, P. (2001). Phylogeography of the Alpine salamander, Salamandra atra (Salamandridae) and the influence of the Pleistocene climatic oscillations on population divergence. Molecular Ecology 10: 2555-2560.

Rollins-Smith, L. A., Reinert, L. K., O'Leary, C. J., Houston, L. E. & Woodhams, D. C. (2005). Antimicrobial peptide defenses in amphibian skin. Integrative and Comparative Biology 45: 137-142.

Santos, J. C., Coloma, L. A. & Cannatella, D. C. (2003). Multiple, recurring origins of aposematism and diet specialization in poison frogs. Proceedings of the National Academy of Sciences 100: 12792-12797.

Saporito, R. A., Donnelly, M. A., Jain, P., Garraffo, H. M., Spande, T. F. & Daly, J. W. (2007). Spatial and temporal patterns of alkaloid variation in the poison frog Oophaga pumilio in Costa Rica and Panama over 30 years. Toxicon 50: 757-778.

Saporito, R. A., Donnelly, M. A., Madden, A. A., Garraffo, H. M. & Spande, T. F. (2009). Sex-related differences in alkaloid chemical defenses of the dendrobatid frog Oophaga pumilio from Cayo Nancy, Bocas del Toro, Panama. Journal of Natural Products 73: 317-321.

Saporito, R. A., Isola, M., Maccachero, V. C., Condon, K. & Donnelly, M. A. (2010). Ontogenetic scaling of poison glands in a dendrobatid poison frog. Journal of Zoology 282: 238-245.

Saporito, R. A., Donnelly, M. A., Spande, T. F. & Garraffo, H. M. (2012). A review of chemical ecology in poison frogs. Chemoecology 22: 159-168.

Scantlebury, M., Maher McWilliams, M., Marks, N. J., Dick, J. T. A., Edgar, H. & Lutermann, H. (2010). Effects of life‐history traits on parasite load in grey squirrels. Journal of Zoology 282: 246-255.

Schmidt, A., Picotti, P. & Aebersold, R. (2008). Proteomanalyse und Systembiologie. Biospektrum 14: 44.

Sheehy, M. & Way, J.L. (1968). Effect of oxygen on cyanide intoxication. III. Mithridate. Journal of Pharmacology and Experimental Therapeutics 161:163-168.

Shindelman, J., Mosher, H. S. & Fuhrman, F. A. (1969). Atelopidtoxin from the Panamanian frog, Atelopus zeteki. Toxicon 7: 315-319.

Sillero, N., et al. (2014): Updated distribution and biogeography of amphibians and reptiles of Europe based on a compilation of countrywide mapping studies. Amphibia-Reptilia 35: 1-31.

Slavica, A., et al. (2010). Serologic evidence of Leptospira spp. serovars in brown bears (Ursus arctos) from Croatia. Journal of Wildlife Diseases 46: 251-256.

Smith, D. P. & Peay, K. G. (2014). Sequence depth, not PCR replication, improves ecological inference from next generation DNA sequencing. PLoS One 9: e90234.

Stadler, M., Tichy, H. V., Katsiou, E. & Hellwig, V. (2003). Chemotaxonomy of Pochonia and other conidial fungi with Verticillium-like anamorphs. Mycological Progress 2: 95-122.

Stokes, A. N., Cook, D. G., Hanifin, C. T., Brodie III, E. D. & Brodie Jr, E. D. (2011). Sex-biased predation on newts of the genus Taricha by a novel predator and its relationship with tetrodotoxin toxicity. The American Midland Naturalist 165: 389-399.

Stokes, A. N., Ray, A. M., Buktenica, M. W., Gall, B. G., Paulson, E., Paulson, D., French, S.S., Brodie III, E.D. & Brodie Jr, E. D. (2015). Otter predation on Taricha granulosa and variation in tetrodotoxin levels with elevation. Northwestern Naturalist 96: 13-21.

Šunje, E. & Lelo, S. (2010). Prilog poznavanju rasprostranjenja alpskog prenjskog daždevnjaka, Salamandra atra prenjensis Mikšić, 1969 (Amphibia, Salamandridae) u Bosni i Hercegovini. Prilozi fauni Bosne i Hercegovine 6: 34-41.

Šunje, E., Zimić, A., Stjepanović, B., Jusić, B., Čengić, M., Bradarić, M. & Merdan, S. (2014). Biodiversity of herpetofauna of the Prenj and Čvrsnica Mts (Bosnia and Herzegovina). Hyla 2: 4-19.

Tedersoo, L., et al. (2014). Global diversity and geography of soil fungi. Science 346: 1256688.

Tobler, U., & Schmidt, B. R. (2010). Within-and among-population variation in chytridiomycosis-induced mortality in the toad Alytes obstetricans. PLoS One 5: e10927.

Trbović, N. (2016). Smeđi medvjed (Ursus arctos L.) kao dio zoocenoze gorskog kotare. Doctoral dissertation, University of Zagreb. Faculty of Forestry. Department of Forest Protection and Wildlife Management.

Velo-Antón, G. & Buckley, D. (2015). Salamandra commún – Salamandra salamandra. In Salvador, A. & Martínez-Solano, I. (eds) Enciclopedia Virtual de los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de Ciencias Naturales, Madrid.

Vences, M., Sanchez, E., Hauswaldt, J.S., Eikelmann, D., Rodriguez, A., Carranza, S., Donaire, D., Gehara, M., Helfer, V., Lötters, S., Werner, P., Schulz, S. & Steinfartz, S. (2014). Nuclear and mitochondrial multilocus phylogeny and survey of alkaloid content in true salamanders of the genus Salamandra (Salamandridae). Molecular Phylogenetics and Evolution 73: 208-216.

Vervust, B., Grbac, I. & Van Damme, R. (2007). Differences in morphology, performance and behaviour between recently diverged populations of Podarcis sicula mirror differences in predation pressure. Oikos 116: 1343-1352.

Wang, J. T., Zheng, Y. M., Hu, H. W., Zhang, L. M., Li, J. & He, J. Z. (2015). Soil pH determines the alpha diversity but not beta diversity of soil fungal community along altitude in a typical Tibetan forest ecosystem. Journal of Soils and Sediments 15: 1224-1232.

White T.J., Bruns T.D., Lee S. & Taylor J. (1990) Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. In: Innis M.A., Gefland D.H., Sninsky J.J., White T.J., editors. PCR protocols: a guide to method and applications. First edition, pp. 315–322. San Diego: Academic Press.

Williams, B. L., Hanifin, C. T., Brodie, E. D., & Brodie III, E. D. (2010). Tetrodotoxin affects survival probability of rough-skinned newts (Taricha granulosa) faced with TTX-resistant garter snake predators (Thamnophis sirtalis). Chemoecology 20: 285-290.

Woodhams, D. C., Ardipradja, K., Alford, R. A., Marantelli, G., Reinert, L. K., & RollinsSmith, L. A. (2007). Resistance to chytridiomycosis varies among amphibian species and is correlated with skin peptide defenses. Animal Conservation 10: 409-417.

Zare, R., & Gams, W. (2001). A revision of Verticillium section Prostrata. IV. The genera Lecanicillium and Simplicillium gen. nov. Nova Hedwigia 73: 1-50.

Zimmermann, G. (2008). The entomopathogenic fungi Isaria farinosa (formerly Paecilomyces farinosus) and the Isaria fumosorosea species complex (formerly Paecilomyces fumosoroseus): biology, ecology and use in biological control. Biocontrol Science and Technology 18: 865-901.

Universiteit of Hogeschool
Biologie: Evolutie en Gedrag
Publicatiejaar
2017
Promotor(en)
Raoul Van Damme
Kernwoorden
Share this on: