Postoperative fistula and other complications in pancreatic surgery: a retrospective analysis of 255 pancreatic resections

Nick De Wever
Deze scriptie onderzocht het voorkomen van complicaties na pancreaschirurgie in het UZ Gent ter vergelijking met andere grote centra. Daarnaast werden risicofactoren voor het ontwikkelen van een pancreasfistel onderzocht met als doel de mogelijkheid te bieden om hoogrisico patiënten te identificeren.

Pancreasfistels: van levensbedreigende complicatie tot beheersbare verwikkeling?

De alvleesklier of pancreas is een orgaan dat veel mensen waarschijnlijk relatief onbekend in de oren klinkt. Toch is pancreaskanker wereldwijd verantwoordelijk voor 200.000 tot 350.000 overlijdens per jaar, wat vergelijkbaar is met het aantal motorrijders die jaarlijks het leven laat bij verkeersongevallen en zo de 4debelangrijkste oorzaak van kankersterfte in de ontwikkelde landen vormt. Waar de afgelopen 30 jaar voor bijna alle kankers grote vooruitgang werd geboekt in de overleving dankzij nieuwe technieken voor diagnose en behandeling, is dit niet het geval voor pancreaskanker. Een chirurgische ingreep blijft tot op vandaag de enige mogelijke kans op genezing. Echter, deze operaties zijn zeer ingrijpend waarbij 30-50% van de patiënten enige vorm van verwikkeling ontwikkelt. Ondanks de globale medische vooruitgang is dit percentage de afgelopen 30 jaar helaas weinig veranderd. Deze complicaties hebben een negatieve impact op de levenskwaliteit van deze patiënten en ook verdere behandelingen kunnen in het gedrang komen, waardoor de overleving negatief kan beïnvloed worden. Het is daarom belangrijk verder onderzoek te doen naar deze verwikkelingen, teneinde deze in de toekomst beter te kunnen inschatten en voorkomen. 

Doel van het onderzoek

Deze thesis, uitgevoerd aan de Universiteit Gent binnen de masteropleiding geneeskunde, had als doel om risicofactoren op te sporen die kunnen gebruikt worden om ‘hoog-risico’ patiënten voor het ontwikkelen van een complicatie te identificeren. Hiertoe werden de medische gegevens van 255 patiënten geanalyseerd, die tussen 2010 en 2015 een operatieve ingreep van de pancreas ondergingen in het Universitair Ziekenhuis Gent. Bijkomend was het doel om de incidentie van complicaties bij deze ingrepen in het UZ Gent te bepalen en deze aantallen te vergelijken met andere centra wereldwijd. In de literatuur wordt immers duidelijk aangetoond dat er een sterke link bestaat tussen het aantal dergelijke operaties die binnen een ziekenhuis worden uitgevoerd en de mortaliteits- en morbiditeitscijfers en dus de uitkomst voor de patiënt. Zogenaamde ‘High-volume’ centra zouden bijgevolg een betere zorg kunnen verschaffen voor de patiënt die een dergelijke complexe chirurgische ingreep moet ondergaan. 

Complicaties bij pancreasoperaties in UZ Gent

De 3 belangrijkste en meest frequente complicaties bij pancreaschirurgie zijn: 1. een vertraagde maaglediging, 2. een bloeding en 3. het ontstaan van een pancreasfistel. Een fistel ontstaat wanneer er een ‘lekkage’ is thv. de nieuwe verbinding tussen de pancreas en de dunne darm, waardoor de verteringssappen zich een vrije weg door het lichaam banen en een ‘holte’ achterlaten met beschadiging van de omliggende weefsels. De thesis heeft zich vooral gericht op fistel vorming gezien deze complicatie de meest catastrofale gevolgen kan hebben en de belangrijkste risicofactor is voor een verlengde hospitalisatieduur en voor het overlijden van de patiënt. In grote lijnen onderscheiden we 2 types van operaties, waarbij in het ene geval de kop van de alvleesklier verwijderd wordt (ook bekend als de ‘Whipple operatie’, rechter deel), en in het andere geval het lichaam en de staart van de alvleesklier verwijderd wordt (linker deel). De keuze van het type operatie is afhankelijk van de positie van de tumor. 

Deze afbeelding toont de positie van de pancreas in het menselijk lichaam. Op de figuur wordt ook de kop (head) en de staart (tail) van de pancreas aangeduid.Deze figuur toont de anatomische positie van de pancreas met aanduiding van kop (head) en staart (tail). 

In de bestudeerde serie ontwikkelden slechts 4% een klinisch relevante fistel na verwijdering van de pancreaskop. Het UZ Gent scoort daarmee goed gezien dit cijfer laag is in vergelijking met de 10-15% die in andere grote series in de literatuur wordt beschreven. Dit goede resultaat wordt wellicht verklaard door de ervaring bij de chirurgen die deze ingreep op frequente basis uitvoeren, in combinatie met het systematisch gebruik van eenzelfde chirurgische techniek. Dit resultaat ondersteunt dus niet alleen de hypothese dat ervaring van cruciaal belang is bij deze complexe ingrepen, maar laat ook zien dat standaardisatie een belangrijk instrument kan zijn om de resultaten nog verder te verbeteren. 
Bij het verwijderen van de staart van de pancreas ontwikkelt 17,5% van de patiënten een klinisch relevante fistel, hetgeen in lijn ligt met de beschreven resultaten uit andere studies. 

Vertraagde maaglediging na de operatie kwam in het UZ Gent even frequent voor als in andere centra. Het aantal bloedingen na een operatie was wel relatief laag in vergelijking met andere studies, wat een goede operatieve techniek en postoperatieve zorg aangeeft. 

Risicofactoren voor het ontwikkelen van een fistel

Om patiënten met een hoog risico op het ontwikkelen van een fistel te kunnen identificeren, is een goed inzicht in de mogelijke risicofactoren cruciaal. Er werd daarom nagegaan of bepaalde kenmerken zoals lichaamsgewicht, geslacht, type tumor, enzovoort een invloed hadden op het optreden van fistels of andere complicaties. Zo werd geconstateerd dat een zachte textuur van de alvleesklier een belangrijk risico vormt op het ontwikkelen van een fistel, gezien de kans op lekkages groter wordt. Men kan het vergelijken met het hechten van een pudding in vergelijking met het hechten van een stevige biefstuk. Dit is belangrijk omdat nieuwe technieken de mogelijkheid bieden om de textuur van de pancreas voor de operatie te ‘meten’. Dit zou m.a.w. toelaten om voor de ingreep reeds een betere risico inschatting te maken. Voorts werd vastgesteld dat suikerziekte het risico op een fistel vermindert. Dit blijkt logisch gezien de pancreas bij mensen met suikerziekte meestal hard(er) wordt. Tenslotte werd ook gezien dat overgewicht/obesitas het risico op een fistel waarschijnlijk verhoogt. 

In totaal ontwikkelde 25% van de patiënten ten minste 1 van de 3 belangrijkste complicaties. Dit illustreert dat dit type chirurgie nog steeds een erg belastende ingreep is voor de patiënt en dat er op medisch vlak nog belangrijke uitdagingen zijn. De expertise van een centrum in de behandeling van deze complexe ziekte en de vakkundigheid waarmee deze uitdagende ingrepen worden uitgevoerd, blijken belangrijke elementen voor de uiteindelijke uitkomst. Dit belang van expertise wordt geïllustreerd door de goede resultaten die het UZ Gent behaalt naar aantal complicaties. Ook de patiënt zou hiervan op de hoogte moeten zijn wanneer hij/zij behandeld wordt voor deze ernstige ziekte. Complexe ingrepen enkel nog laten plaatsvinden in gespecialiseerde high-volume centra kan een antwoord vormen op de vraag naar een reductie van het aantal complicaties, zodat de patiënt de garantie krijgt op de best mogelijke zorg en levenskwaliteit. 

 

Bibliografie

1.         Kamisawa T, Wood LD, Itoi T, Takaori K. Pancreatic cancer. Lancet. 2016;388(10039):73-85.

2.         Barone E, Corrado A, Gemignani F, Landi S. Environmental risk factors for pancreatic cancer: an update. Arch Toxicol. 2016;90(11):2617-42.

3.         Amundadottir LT. Pancreatic Cancer Genetics. Int J Biol Sci. 2016;12(3):314-25.

4.         Manohar M, Verma AK, Venkateshaiah SU, Sanders NL, Mishra A. Pathogenic mechanisms of pancreatitis. World J Gastrointest Pharmacol Ther. 2017;8(1):10-25.

5.         Forsmark CE, Vege SS, Wilcox CM. Acute Pancreatitis. N Engl J Med. 2016;375(20):1972-81.

6.         Duggan SN, Ni Chonchubhair HM, Lawal O, O'Connor DB, Conlon KC. Chronic pancreatitis: A diagnostic dilemma. World J Gastroenterol. 2016;22(7):2304-13.

7.         Majumder S, Chari ST. Chronic pancreatitis. Lancet. 2016;387(10031):1957-66.

8.         Tillou JD, Tatum JA, Jolissaint JS, Strand DS, Wang AY, Zaydfudim V, et al. Operative management of chronic pancreatitis: A review. Am J Surg. 2017.

9.         Clancy TE. Surgery for Pancreatic Cancer. Hematol Oncol Clin North Am. 2015;29(4):701-16.

10.       Eskander MF, Bliss LA, Tseng JF. Pancreatic adenocarcinoma. Curr Probl Surg. 2016;53(3):107-54.

11.       Hartwig W, Werner J, Jager D, Debus J, Buchler MW. Improvement of surgical results for pancreatic cancer. Lancet Oncol. 2013;14(11):e476-85.

12.       Shrikhande SV, D'Souza MA. Pancreatic fistula after pancreatectomy: evolving definitions, preventive strategies and modern management. World J Gastroenterol. 2008;14(38):5789-96.

13.       Ridolfi C, Angiolini MR, Gavazzi F, Spaggiari P, Tinti MC, Uccelli F, et al. Morphohistological features of pancreatic stump are the main determinant of pancreatic fistula after pancreatoduodenectomy. Biomed Res Int. 2014;2014:641239.

14.       Callery MP, Pratt WB, Vollmer CM, Jr. Prevention and management of pancreatic fistula. J Gastrointest Surg. 2009;13(1):163-73.

15.       Bassi C, Butturini G, Molinari E, Mascetta G, Salvia R, Falconi M, et al. Pancreatic fistula rate after pancreatic resection. The importance of definitions. Dig Surg. 2004;21(1):54-9.

16.       Griffin JF, Poruk KE, Wolfgang CL. Pancreatic cancer surgery: past, present, and future. Chin J Cancer Res. 2015;27(4):332-48.

17.       Yabar CS, Winter JM. Pancreatic Cancer: A Review. Gastroenterol Clin North Am. 2016;45(3):429-45.

18.       Gordon TA, Bowman HM, Tielsch JM, Bass EB, Burleyson GP, Cameron JL. Statewide regionalization of pancreaticoduodenectomy and its effect on in-hospital mortality. Ann Surg. 1998;228(1):71-8.

19.       Kagedan DJ, Goyert N, Li Q, Paszat L, Kiss A, Earle CC, et al. The Impact of Increasing Hospital Volume on 90-Day Postoperative Outcomes Following Pancreaticoduodenectomy. J Gastrointest Surg. 2017;21(3):506-15.

20.       van der Geest LG, van Rijssen LB, Molenaar IQ, de Hingh IH, Groot Koerkamp B, Busch OR, et al. Volume-outcome relationships in pancreatoduodenectomy for cancer. HPB (Oxford). 2016;18(4):317-24.

21.       Gooiker GA, van Gijn W, Wouters MW, Post PN, van de Velde CJ, Tollenaar RA. Systematic review and meta-analysis of the volume-outcome relationship in pancreatic surgery. Br J Surg. 2011;98(4):485-94.

22.       Winter JM, Brennan MF, Tang LH, D'Angelica MI, Dematteo RP, Fong Y, et al. Survival after resection of pancreatic adenocarcinoma: results from a single institution over three decades. Ann Surg Oncol. 2012;19(1):169-75.

23.       Schnelldorfer T, Ware AL, Sarr MG, Smyrk TC, Zhang L, Qin R, et al. Long-term survival after pancreatoduodenectomy for pancreatic adenocarcinoma: is cure possible? Ann Surg. 2008;247(3):456-62.

24.       Hines OJ, Reber HA. Pancreatic surgery. Curr Opin Gastroenterol. 2009;25(5):460-5.

25.       Jilesen AP, van Eijck CH, in't Hof KH, van Dieren S, Gouma DJ, van Dijkum EJ. Postoperative Complications, In-Hospital Mortality and 5-Year Survival After Surgical Resection for Patients with a Pancreatic Neuroendocrine Tumor: A Systematic Review. World J Surg. 2016;40(3):729-48.

26.       Soreide K, Labori KJ. Risk factors and preventive strategies for post-operative pancreatic fistula after pancreatic surgery: a comprehensive review. Scand J Gastroenterol. 2016;51(10):1147-54.

27.       Bassi C, Dervenis C, Butturini G, Fingerhut A, Yeo C, Izbicki J, et al. Postoperative pancreatic fistula: an international study group (ISGPF) definition. Surgery. 2005;138(1):8-13.

28.       Wente MN, Veit JA, Bassi C, Dervenis C, Fingerhut A, Gouma DJ, et al. Postpancreatectomy hemorrhage (PPH): an International Study Group of Pancreatic Surgery (ISGPS) definition. Surgery. 2007;142(1):20-5.

29.       Wente MN, Bassi C, Dervenis C, Fingerhut A, Gouma DJ, Izbicki JR, et al. Delayed gastric emptying (DGE) after pancreatic surgery: a suggested definition by the International Study Group of Pancreatic Surgery (ISGPS). Surgery. 2007;142(5):761-8.

30.       Matthews JB. Prevention, evaluation, and treatment of leaks after pancreatic surgery. J Gastrointest Surg. 2011;15(8):1327-8.

31.       Lai EC, Lau SH, Lau WY. Measures to prevent pancreatic fistula after pancreatoduodenectomy: a comprehensive review. Arch Surg. 2009;144(11):1074-80.

32.       Malleo G, Pulvirenti A, Marchegiani G, Butturini G, Salvia R, Bassi C. Diagnosis and management of postoperative pancreatic fistula. Langenbecks Arch Surg. 2014;399(7):801-10.

33.       Shinchi H, Wada K, Traverso LW. The usefulness of drain data to identify a clinically relevant pancreatic anastomotic leak after pancreaticoduodenectomy? J Gastrointest Surg. 2006;10(4):490-8.

34.       Bruno O, Brancatelli G, Sauvanet A, Vullierme MP, Barrau V, Vilgrain V. Utility of CT in the diagnosis of pancreatic fistula after pancreaticoduodenectomy in patients with soft pancreas. AJR Am J Roentgenol. 2009;193(3):W175-80.

35.       Bassi C, Malleo G. Pancreas: Postoperative pancreatic fistula: use of enteral nutrition. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2011;8(8):427-8.

36.       Fong YM, Marano MA, Barber A, He W, Moldawer LL, Bushman ED, et al. Total parenteral nutrition and bowel rest modify the metabolic response to endotoxin in humans. Ann Surg. 1989;210(4):449-56; discussion 56-7.

37.       O'Keefe SJ. Physiological response of the human pancreas to enteral and parenteral feeding. Curr Opin Clin Nutr Metab Care. 2006;9(5):622-8.

38.       Spiller RC, Trotman IF, Higgins BE, Ghatei MA, Grimble GK, Lee YC, et al. The ileal brake--inhibition of jejunal motility after ileal fat perfusion in man. Gut. 1984;25(4):365-74.

39.       Klek S, Sierzega M, Turczynowski L, Szybinski P, Szczepanek K, Kulig J. Enteral and parenteral nutrition in the conservative treatment of pancreatic fistula: a randomized clinical trial. Gastroenterology. 2011;141(1):157-63, 63 e1.

40.       Gans SL, van Westreenen HL, Kiewiet JJ, Rauws EA, Gouma DJ, Boermeester MA. Systematic review and meta-analysis of somatostatin analogues for the treatment of pancreatic fistula. Br J Surg. 2012;99(6):754-60.

41.       Bartoli E, Rebibo L, Robert B, Fumery M, Delcenserie R, Regimbeau JM. Efficacy of the double-pigtail stent as a conservative treatment for grade B pancreatic fistula after pancreatoduodenectomy with pancreatogastric anastomosis. Surg Endosc. 2014;28(5):1528-34.

42.       Reddymasu SC, Pakseresht K, Moloney B, Alsop B, Oropezia-Vail M, Olyaee M. Incidence of pancreatic fistula after distal pancreatectomy and efficacy of endoscopic therapy for its management: results from a tertiary care center. Case Rep Gastroenterol. 2013;7(2):332-9.

43.       Sohn TA, Yeo CJ, Cameron JL, Geschwind JF, Mitchell SE, Venbrux AC, et al. Pancreaticoduodenectomy: role of interventional radiologists in managing patients and complications. J Gastrointest Surg. 2003;7(2):209-19.

44.       Munoz-Bongrand N, Sauvanet A, Denys A, Sibert A, Vilgrain V, Belghiti J. Conservative management of pancreatic fistula after pancreaticoduodenectomy with pancreaticogastrostomy. J Am Coll Surg. 2004;199(2):198-203.

45.       Sanjay P, Kellner M, Tait IS. The role of interventional radiology in the management of surgical complications after pancreatoduodenectomy. HPB (Oxford). 2012;14(12):812-7.

46.       Kwon YM, Gerdes H, Schattner MA, Brown KT, Covey AM, Getrajdman GI, et al. Management of peripancreatic fluid collections following partial pancreatectomy: a comparison of percutaneous versus EUS-guided drainage. Surg Endosc. 2013;27(7):2422-7.

47.       Azeem N, Baron TH, Topazian MD, Zhong N, Fleming CJ, Kendrick ML. Outcomes of endoscopic and percutaneous drainage of pancreatic fluid collections arising after pancreatic tail resection. J Am Coll Surg. 2012;215(2):177-85.

48.       Onodera M, Kawakami H, Kuwatani M, Kudo T, Haba S, Abe Y, et al. Endoscopic ultrasound-guided transmural drainage for pancreatic fistula or pancreatic duct dilation after pancreatic surgery. Surg Endosc. 2012;26(6):1710-7.

49.       Tilara A, Gerdes H, Allen P, Jarnagin W, Kingham P, Fong Y, et al. Endoscopic ultrasound-guided transmural drainage of postoperative pancreatic collections. J Am Coll Surg. 2014;218(1):33-40.

50.       Balzano G, Pecorelli N, Piemonti L, Ariotti R, Carvello M, Nano R, et al. Relaparotomy for a pancreatic fistula after a pancreaticoduodenectomy: a comparison of different surgical strategies.HPB (Oxford). 2014;16(1):40-5.

51.       Denbo JW, Orr WS, Zarzaur BL, Behrman SW. Toward defining grade C pancreatic fistula following pancreaticoduodenectomy: incidence, risk factors, management and outcome. HPB (Oxford). 2012;14(9):589-93.

52.       Gangl O, Froschl U, Hofer W, Huber J, Sautner T, Fugger R. Unplanned reoperation and reintervention after pancreatic resections: an analysis of risk factors. World J Surg. 2011;35(10):2306-14.

53.       Lin JW, Cameron JL, Yeo CJ, Riall TS, Lillemoe KD. Risk factors and outcomes in postpancreaticoduodenectomy pancreaticocutaneous fistula. J Gastrointest Surg. 2004;8(8):951-9.

54.       Shrikhande SV, Sivasanker M, Vollmer CM, Friess H, Besselink MG, Fingerhut A, et al. Pancreatic anastomosis after pancreatoduodenectomy: A position statement by the International Study Group of Pancreatic Surgery (ISGPS). Surgery. 2017;161(5):1221-34.

55.       Connor S, Alexakis N, Garden OJ, Leandros E, Bramis J, Wigmore SJ. Meta-analysis of the value of somatostatin and its analogues in reducing complications associated with pancreatic surgery. Br J Surg. 2005;92(9):1059-67.

56.       Gurusamy KS, Koti R, Fusai G, Davidson BR. Somatostatin analogues for pancreatic surgery. Cochrane Database Syst Rev. 2013(4):CD008370.

57.       Dong Z, Xu J, Wang Z, Petrov MS. Stents for the prevention of pancreatic fistula following pancreaticoduodenectomy. Cochrane Database Syst Rev. 2016(5):CD008914.

58.       Adham M, Chopin-Laly X, Lepilliez V, Gincul R, Valette PJ, Ponchon T. Pancreatic resection: drain or no drain? Surgery. 2013;154(5):1069-77.

59.       Van Buren G, 2nd, Bloomston M, Hughes SJ, Winter J, Behrman SW, Zyromski NJ, et al. A randomized prospective multicenter trial of pancreaticoduodenectomy with and without routine intraperitoneal drainage. Ann Surg. 2014;259(4):605-12.

60.       Noorani A, Rangelova E, Del Chiaro M, Lundell LR, Ansorge C. Delayed Gastric Emptying after Pancreatic Surgery: Analysis of Factors Determinant for the Short-term Outcome. Front Surg. 2016;3:25.

61.       Qu H, Sun GR, Zhou SQ, He QS. Clinical risk factors of delayed gastric emptying in patients after pancreaticoduodenectomy: a systematic review and meta-analysis. Eur J Surg Oncol. 2013;39(3):213-23.

62.       Wu W, Hong X, Fu L, Liu S, You L, Zhou L, et al. The effect of pylorus removal on delayed gastric emptying after pancreaticoduodenectomy: a meta-analysis of 2,599 patients. PLoS One. 2014;9(10):e108380.

63.       El Nakeeb A, Askr W, Mahdy Y, Elgawalby A, El Sorogy M, Abu Zeied M, et al. Delayed gastric emptying after pancreaticoduodenectomy. Risk factors, predictors of severity and outcome. A single center experience of 588 cases. J Gastrointest Surg. 2015;19(6):1093-100.

64.       Healy JM, Kunstman JW, Salem RR. Proposal and critical appraisal of exclusion criteria to the international study group for pancreatic surgery definition of delayed gastric emptying. J Am Coll Surg. 2015;220(6):1036-43 e1.

65.       Kawai M, Tani M, Hirono S, Miyazawa M, Shimizu A, Uchiyama K, et al. Pylorus ring resection reduces delayed gastric emptying in patients undergoing pancreatoduodenectomy: a prospective, randomized, controlled trial of pylorus-resecting versus pylorus-preserving pancreatoduodenectomy.Ann Surg. 2011;253(3):495-501.

66.       Ohwada S, Satoh Y, Kawate S, Yamada T, Kawamura O, Koyama T, et al. Low-dose erythromycin reduces delayed gastric emptying and improves gastric motility after Billroth I pylorus-preserving pancreaticoduodenectomy. Ann Surg. 2001;234(5):668-74.

67.       Balzano G, Zerbi A, Braga M, Rocchetti S, Beneduce AA, Di Carlo V. Fast-track recovery programme after pancreatico- duodenectomy reduces delayed gastric emptying. Br J Surg. 2008;95(11):1387-93.

68.       Nikfarjam M, Kimchi ET, Gusani NJ, Shah SM, Sehmbey M, Shereef S, et al. A reduction in delayed gastric emptying by classic pancreaticoduodenectomy with an antecolic gastrojejunal anastomosis and a retrogastric omental patch. J Gastrointest Surg. 2009;13(9):1674-82.

69.       Tani M, Terasawa H, Kawai M, Ina S, Hirono S, Uchiyama K, et al. Improvement of delayed gastric emptying in pylorus-preserving pancreaticoduodenectomy: results of a prospective, randomized, controlled trial. Ann Surg. 2006;243(3):316-20.

70.       Murakami Y, Uemura K, Sudo T, Hayashidani Y, Hashimoto Y, Nakagawa N, et al. An antecolic Roux-en Y type reconstruction decreased delayed gastric emptying after pylorus-preserving pancreatoduodenectomy. J Gastrointest Surg. 2008;12(6):1081-6.

71.       Patel AG, Toyama MT, Kusske AM, Alexander P, Ashley SW, Reber HA. Pylorus-preserving Whipple resection for pancreatic cancer. Is it any better? Arch Surg. 1995;130(8):838-42; discussion 42-3.

72.       Horstmann O, Markus PM, Ghadimi MB, Becker H. Pylorus preservation has no impact on delayed gastric emptying after pancreatic head resection. Pancreas. 2004;28(1):69-74.

73.       Bassi C, Falconi M, Molinari E, Salvia R, Butturini G, Sartori N, et al. Reconstruction by pancreaticojejunostomy versus pancreaticogastrostomy following pancreatectomy: results of a comparative study. Ann Surg. 2005;242(6):767-71, discussion 71-3.

74.       Lermite E, Pessaux P, Brehant O, Teyssedou C, Pelletier I, Etienne S, et al. Risk factors of pancreatic fistula and delayed gastric emptying after pancreaticoduodenectomy with pancreaticogastrostomy. J Am Coll Surg. 2007;204(4):588-96.

75.       Park YC, Kim SW, Jang JY, Ahn YJ, Park YH. Factors influencing delayed gastric emptying after pylorus-preserving pancreatoduodenectomy. J Am Coll Surg. 2003;196(6):859-65.

76.       Park JS, Hwang HK, Kim JK, Cho SI, Yoon DS, Lee WJ, et al. Clinical validation and risk factors for delayed gastric emptying based on the International Study Group of Pancreatic Surgery (ISGPS) Classification. Surgery. 2009;146(5):882-7.

77.       Chen JF, Xu SF, Zhao W, Tian YH, Gong L, Yuan WS, et al. Diagnostic and therapeutic strategies to manage post-pancreaticoduodenectomy hemorrhage. World J Surg. 2015;39(2):509-15.

78.       Correa-Gallego C, Brennan MF, D'Angelica MI, DeMatteo RP, Fong Y, Kingham TP, et al. Contemporary experience with postpancreatectomy hemorrhage: results of 1,122 patients resected between 2006 and 2011. J Am Coll Surg. 2012;215(5):616-21.

79.       Manas-Gomez MJ, Rodriguez-Revuelto R, Balsells-Valls J, Olsina-Kissler JJ, Caralt-Barba M, Perez-Lafuente M, et al. Post-pancreaticoduodenectomy hemorrhage. Incidence, diagnosis, and treatment. World J Surg. 2011;35(11):2543-8.

80.       Rajarathinam G, Kannan DG, Vimalraj V, Amudhan A, Rajendran S, Jyotibasu D, et al. Post pancreaticoduodenectomy haemorrhage: outcome prediction based on new ISGPS Clinical severity grading. HPB (Oxford). 2008;10(5):363-70.

81.       Wellner UF, Kulemann B, Lapshyn H, Hoeppner J, Sick O, Makowiec F, et al. Postpancreatectomy hemorrhage--incidence, treatment, and risk factors in over 1,000 pancreatic resections. J Gastrointest Surg. 2014;18(3):464-75.

82.       Gao F, Li J, Quan S, Li F, Ma D, Yao L, et al. Risk Factors and Treatment for Hemorrhage after Pancreaticoduodenectomy: A Case Series of 423 Patients. Biomed Res Int. 2016;2016:2815693.

83.       Dai R, Turley RS, Blazer DG. Contemporary review of minimally invasive pancreaticoduodenectomy. World J Gastrointest Surg. 2016;8(12):784-91.

84.       Zhang YH, Zhang CW, Hu ZM, Hong DF. Pancreatic cancer: Open or minimally invasive surgery? World J Gastroenterol. 2016;22(32):7301-10.

85.       Conwell DL, Banks PA. Chronic pancreatitis. Curr Opin Gastroenterol. 2008;24(5):586-90.

86.       Mitchell RM, Byrne MF, Baillie J. Pancreatitis. Lancet. 2003;361(9367):1447-55.

87.       Nassour I, Choti MA. Pancreatic Operations. JAMA. 2016;316(18):1932.

88.       Wayne MG, Jorge IA, Cooperman AM. Alternative reconstruction after pancreaticoduodenectomy. World J Surg Oncol. 2008;6:9.

89.       Ilic M, Ilic I. Epidemiology of pancreatic cancer. World J Gastroenterol. 2016;22(44):9694-705.

90.       Malvezzi M, Bertuccio P, Rosso T, Rota M, Levi F, La Vecchia C, et al. European cancer mortality predictions for the year 2015: does lung cancer have the highest death rate in EU women? Ann Oncol. 2015;26(4):779-86.

91.       Mayor S. Deaths from pancreatic cancer in Europe continue to increase while rates for other cancers fall. BMJ. 2014;348:g2914.

92.       Hidalgo M. Pancreatic cancer. N Engl J Med. 2010;362(17):1605-17.

93.       Karim-Kos HE, de Vries E, Soerjomataram I, Lemmens V, Siesling S, Coebergh JW. Recent trends of cancer in Europe: a combined approach of incidence, survival and mortality for 17 cancer sites since the 1990s. Eur J Cancer. 2008;44(10):1345-89.

94.       Goral V. Pancreatic Cancer: Pathogenesis and Diagnosis. Asian Pac J Cancer Prev. 2015;16(14):5619-24.

95.       Keane MG, Horsfall L, Rait G, Pereira SP. A case-control study comparing the incidence of early symptoms in pancreatic and biliary tract cancer. BMJ Open. 2014;4(11):e005720.

96.       Goonetilleke KS, Siriwardena AK. Systematic review of carbohydrate antigen (CA 19-9) as a biochemical marker in the diagnosis of pancreatic cancer. Eur J Surg Oncol. 2007;33(3):266-70.

97.       McIntyre CA, Winter JM. Diagnostic evaluation and staging of pancreatic ductal adenocarcinoma. Semin Oncol. 2015;42(1):19-27.

98.       Tempero MA, Malafa MP, Al-Hawary M, Asbun H, Bain A, Behrman SW, et al. Pancreatic Adenocarcinoma, Version 2.2017, NCCN Clinical Practice Guidelines in Oncology. J Natl Compr Canc Netw. 2017;15(8):1028-61.

99.       Mayo SC, Austin DF, Sheppard BC, Mori M, Shipley DK, Billingsley KG. Evolving preoperative evaluation of patients with pancreatic cancer: does laparoscopy have a role in the current era? J Am Coll Surg. 2009;208(1):87-95.

100.     Tapper E, Kalb B, Martin DR, Kooby D, Adsay NV, Sarmiento JM. Staging laparoscopy for proximal pancreatic cancer in a magnetic resonance imaging-driven practice: what's it worth? HPB (Oxford). 2011;13(10):732-7.

101.     Huttner FJ, Fitzmaurice C, Schwarzer G, Seiler CM, Antes G, Buchler MW, et al. Pylorus-preserving pancreaticoduodenectomy (pp Whipple) versus pancreaticoduodenectomy (classic Whipple) for surgical treatment of periampullary and pancreatic carcinoma. Cochrane Database Syst Rev. 2016;2:CD006053.

102.     Pitt HA, Grace PA. Cancer of the pancreas. Pylorus-preserving resection of the pancreas. Baillieres Clin Gastroenterol. 1990;4(4):917-30.

103.     Machado NO. Pancreatic fistula after pancreatectomy: definitions, risk factors, preventive measures, and management-review. Int J Surg Oncol. 2012;2012:602478.

104.     Bruns H, Kortendieck V, Raab HR, Antolovic D. Intraoperative Fluid Excess Is a Risk Factor for Pancreatic Fistula after Partial Pancreaticoduodenectomy. HPB Surg. 2016;2016:1601340.

105.     Gagniere J, Abjean A, Franz M, Aumont O, Pereira B, Dupre A, et al. A Normal Preoperative Lipase Serum Level Is an Easy and Objective Risk Factor of Pancreatic Fistula After Pancreaticoduodenectomy. Pancreas. 2017;46(9):1133-40.

106.     Yang YM, Tian XD, Zhuang Y, Wang WM, Wan YL, Huang YT. Risk factors of pancreatic leakage after pancreaticoduodenectomy. World J Gastroenterol. 2005;11(16):2456-61.

107.     Facy O, Chalumeau C, Poussier M, Binquet C, Rat P, Ortega-Deballon P. Diagnosis of postoperative pancreatic fistula. Br J Surg. 2012;99(8):1072-5.

108.     Guilbaud T, Birnbaum DJ, Loubiere S, Bonnet J, Chopinet S, Gregoire E, et al. Comparison of different feeding regimes after pancreatoduodenectomy - a retrospective cohort analysis. Nutr J. 2017;16(1):42.

109.     Hu BY, Wan T, Zhang WZ, Dong JH. Risk factors for postoperative pancreatic fistula: Analysis of 539 successive cases of pancreaticoduodenectomy. World J Gastroenterol. 2016;22(34):7797-805.

110.     McMillan MT, Christein JD, Callery MP, Behrman SW, Drebin JA, Hollis RH, et al. Comparing the burden of pancreatic fistulas after pancreatoduodenectomy and distal pancreatectomy. Surgery. 2016;159(4):1013-22.

111.     Cameron JL, He J. Two thousand consecutive pancreaticoduodenectomies. J Am Coll Surg. 2015;220(4):530-6.

112.     Aranha GV, Aaron JM, Shoup M, Pickleman J. Current management of pancreatic fistula after pancreaticoduodenectomy. Surgery. 2006;140(4):561-8; discussion 8-9.

113.     Kawai M, Kondo S, Yamaue H, Wada K, Sano K, Motoi F, et al. Predictive risk factors for clinically relevant pancreatic fistula analyzed in 1,239 patients with pancreaticoduodenectomy: multicenter data collection as a project study of pancreatic surgery by the Japanese Society of Hepato-Biliary-Pancreatic Surgery. J Hepatobiliary Pancreat Sci. 2011;18(4):601-8.

114.     McMillan MT, Soi S, Asbun HJ, Ball CG, Bassi C, Beane JD, et al. Risk-adjusted Outcomes of Clinically Relevant Pancreatic Fistula Following Pancreatoduodenectomy: A Model for Performance Evaluation. Ann Surg. 2016;264(2):344-52.

115.     Topal B, Fieuws S, Aerts R, Weerts J, Feryn T, Roeyen G, et al. Pancreaticojejunostomy versus pancreaticogastrostomy reconstruction after pancreaticoduodenectomy for pancreatic or periampullary tumours: a multicentre randomised trial. Lancet Oncol. 2013;14(7):655-62.

116.     Goh BK, Tan YM, Chung YF, Cheow PC, Ong HS, Chan WH, et al. Critical appraisal of 232 consecutive distal pancreatectomies with emphasis on risk factors, outcome, and management of the postoperative pancreatic fistula: a 21-year experience at a single institution. Arch Surg. 2008;143(10):956-65.

117.     Ecker BL, McMillan MT, Allegrini V, Bassi C, Beane JD, Beckman RM, et al. Risk Factors and Mitigation Strategies for Pancreatic Fistula After Distal Pancreatectomy: Analysis of 2026 Resections From the International, Multi-institutional Distal Pancreatectomy Study Group. Ann Surg. 2017.

118.     Kleeff J, Diener MK, Z'Graggen K, Hinz U, Wagner M, Bachmann J, et al. Distal pancreatectomy: risk factors for surgical failure in 302 consecutive cases. Ann Surg. 2007;245(4):573-82.

119.     Zhang H, Zhu F, Shen M, Tian R, Shi CJ, Wang X, et al. Systematic review and meta-analysis comparing three techniques for pancreatic remnant closure following distal pancreatectomy. Br J Surg. 2015;102(1):4-15.

120.     Hackert T, Hinz U, Pausch T, Fesenbeck I, Strobel O, Schneider L, et al. Postoperative pancreatic fistula: We need to redefine grades B and C. Surgery. 2016;159(3):872-7.

121.     Bassi C, Marchegiani G, Dervenis C, Sarr M, Abu Hilal M, Adham M, et al. The 2016 update of the International Study Group (ISGPS) definition and grading of postoperative pancreatic fistula: 11 Years After. Surgery. 2017;161(3):584-91.

122.     Kim WS, Choi DW, Choi SH, Heo JS, Kim MJ, Song SC, et al. Clinical validation of the ISGPF classification and the risk factors of pancreatic fistula formation following duct-to-mucosa pancreaticojejunostomy by one surgeon at a single center. J Gastrointest Surg. 2011;15(12):2187-92.

123.     Pratt WB, Maithel SK, Vanounou T, Huang ZS, Callery MP, Vollmer CM, Jr. Clinical and economic validation of the International Study Group of Pancreatic Fistula (ISGPF) classification scheme. Ann Surg. 2007;245(3):443-51.

124.     Murakami Y, Uemura K, Hayasidani Y, Sudo T, Hashimoto Y, Nakagawa N, et al. A soft pancreatic remnant is associated with increased drain fluid pancreatic amylase and serum CRP levels following pancreatoduodenectomy. J Gastrointest Surg. 2008;12(1):51-6.

125.     Wellner UF, Kayser G, Lapshyn H, Sick O, Makowiec F, Hoppner J, et al. A simple scoring system based on clinical factors related to pancreatic texture predicts postoperative pancreatic fistula preoperatively. HPB (Oxford). 2010;12(10):696-702.

126.     Callery MP, Pratt WB, Kent TS, Chaikof EL, Vollmer CM, Jr. A prospectively validated clinical risk score accurately predicts pancreatic fistula after pancreatoduodenectomy. J Am Coll Surg. 2013;216(1):1-14.

127.     Pratt WB, Callery MP, Vollmer CM, Jr. Risk prediction for development of pancreatic fistula using the ISGPF classification scheme. World J Surg. 2008;32(3):419-28.

128.     Peng YP, Zhu XL, Yin LD, Zhu Y, Wei JS, Wu JL, et al. Risk factors of postoperative pancreatic fistula in patients after distal pancreatectomy: a systematic review and meta-analysis. Sci Rep. 2017;7(1):185.

129.     Harada N, Ishizawa T, Inoue Y, Aoki T, Sakamoto Y, Hasegawa K, et al. Acoustic radiation force impulse imaging of the pancreas for estimation of pathologic fibrosis and risk of postoperative pancreatic fistula. J Am Coll Surg. 2014;219(5):887-94 e5.

130.     Kuwahara T, Hirooka Y, Kawashima H, Ohno E, Yokoyama Y, Fujii T, et al. Usefulness of endoscopic ultrasonography-elastography as a predictive tool for the occurrence of pancreatic fistula after pancreatoduodenectomy. J Hepatobiliary Pancreat Sci. 2017.

131.     Hong TH, Choi JI, Park MY, Rha SE, Lee YJ, You YK, et al. Pancreatic hardness: Correlation of surgeon's palpation, durometer measurement and preoperative magnetic resonance imaging features. World J Gastroenterol. 2017;23(11):2044-51.

132.     Shi Y, Glaser KJ, Venkatesh SK, Ben-Abraham EI, Ehman RL. Feasibility of using 3D MR elastography to determine pancreatic stiffness in healthy volunteers. J Magn Reson Imaging. 2015;41(2):369-75.

133.     Yoon JH, Lee JM, Lee KB, Kim SW, Kang MJ, Jang JY, et al. Pancreatic Steatosis and Fibrosis: Quantitative Assessment with Preoperative Multiparametric MR Imaging. Radiology. 2016;279(1):140-50.

134.     Matsusue S, Takeda H, Nakamura Y, Nishimura S, Koizumi S. A prospective analysis of the factors influencing pancreaticojejunostomy performed using a single method, in 100 consecutive pancreaticoduodenectomies. Surg Today. 1998;28(7):719-26.

135.     Glowka TR, von Websky M, Pantelis D, Manekeller S, Standop J, Kalff JC, et al. Risk factors for delayed gastric emptying following distal pancreatectomy. Langenbecks Arch Surg. 2016;401(2):161-7.

136.     Liu QY, Li L, Xia HT, Zhang WZ, Cai SW, Lu SC. Risk factors of delayed gastric emptying following pancreaticoduodenectomy. ANZ J Surg. 2016;86(1-2):69-73.

137.     Seeliger H, Christians S, Angele MK, Kleespies A, Eichhorn ME, Ischenko I, et al. Risk factors for surgical complications in distal pancreatectomy. Am J Surg. 2010;200(3):311-7.

138.     Sledzianowski JF, Duffas JP, Muscari F, Suc B, Fourtanier F. Risk factors for mortality and intra-abdominal morbidity after distal pancreatectomy. Surgery. 2005;137(2):180-5.

139.     Kawaida H, Kono H, Watanabe M, Hosomura N, Amemiya H, Fujii H. Risk factors of postoperative pancreatic fistula after distal pancreatectomy using a triple-row stapler. Surg Today. 2017.

140.     Schnelldorfer T, Mauldin PD, Lewin DN, Adams DB. Distal pancreatectomy for chronic pancreatitis: risk factors for postoperative pancreatic fistula. J Gastrointest Surg. 2007;11(8):991-7.

141.     Sierzega M, Niekowal B, Kulig J, Popiela T. Nutritional status affects the rate of pancreatic fistula after distal pancreatectomy: a multivariate analysis of 132 patients. J Am Coll Surg. 2007;205(1):52-9.

142.     Cheng TY, Sheth K, White RR, Ueno T, Hung CF, Clary BM, et al. Effect of neoadjuvant chemoradiation on operative mortality and morbidity for pancreaticoduodenectomy. Ann Surg Oncol. 2006;13(1):66-74.

143.     Ishikawa O, Ohigashi H, Imaoka S, Teshima T, Inoue T, Sasaki Y, et al. Concomitant benefit of preoperative irradiation in preventing pancreas fistula formation after pancreatoduodenectomy. Arch Surg. 1991;126(7):885-9.

144.     Srivastava S, Sikora SS, Pandey CM, Kumar A, Saxena R, Kapoor VK. Determinants of pancreaticoenteric anastomotic leak following pancreaticoduodenectomy. ANZ J Surg. 2001;71(9):511-5.

145.     Chu CK, Mazo AE, Sarmiento JM, Staley CA, Adsay NV, Umpierrez GE, et al. Impact of diabetes mellitus on perioperative outcomes after resection for pancreatic adenocarcinoma. J Am Coll Surg. 2010;210(4):463-73.

146.     Xia X, Huang C, Cen G, Qiu ZJ. Preoperative diabetes as a protective factor for pancreatic fistula after pancreaticoduodenectomy: a meta-analysis. Hepatobiliary Pancreat Dis Int. 2015;14(2):132-8.

147.     Mathur A, Pitt HA, Marine M, Saxena R, Schmidt CM, Howard TJ, et al. Fatty pancreas: a factor in postoperative pancreatic fistula. Ann Surg. 2007;246(6):1058-64.

148.     Friess H, Malfertheiner P, Isenmann R, Kuhne H, Beger HG, Buchler MW. The risk of pancreaticointestinal anastomosis can be predicted preoperatively. Pancreas. 1996;13(2):202-8.

149.     Yamamoto Y, Sakamoto Y, Ban D, Shimada K, Esaki M, Nara S, et al. Is celiac axis resection justified for T4 pancreatic body cancer? Surgery. 2012;151(1):61-9.

Universiteit of Hogeschool
master of medicine in de geneeskunde
Publicatiejaar
2018
Promotor(en)
Prof. Dr. Frederik Berrevoet (UZ Gent)
Kernwoorden
Share this on: