"Wie beide handen wil gebruiken, moet zijn hersenen aanspreken."
- ShantiVan Malderen
Maandagochtend, weeral bijna te laat. Nog snel even dat nieuwe hemd aantrekken. ‘Verdomme! Had ik maar een hemd met grotere knopen gekocht of beter nog, mijn oude vertrouwde hemd aangetrokken’. Je kent vast wel het gevoel dat nieuwe handelingen moeilijk zijn, alsof je hersenregio’s nog niet weten hoe met elkaar te communiceren.
‘Oefening baart kunst’ of alleszins verandering
Het openen en sluiten van een rits, autorijden, een appel schillen,… Bimanuele coördinatie is een essentieel onderdeel van het dagelijkse leven. Om deze schijnbaar eenvoudige acties uit te voeren is niet één hersengebied maar een volledig netwerk verantwoordelijk. Eén van deze regio’s is de dorsale premotorische cortex (PMd). Deze regio is vooraan in de hersenen gelegen en vormt een onderdeel van de motorische cortex.
Studies duiden de belangrijke rol van PMd in het selecteren, voorbereiden en uitvoeren van zowel handelingen met één hand als bewegingen met beide handen. Daarnaast werd aangetoond dat de invloed van PMd niet enkel cruciaal is bij het uitvoeren van complexere taken maar ook een essentieel element van motorisch leren vormt. Als PMd zo belangrijk is, wat gebeurt er dan met de verbindingen met andere hersenregio’s als je een taak leert?
Verschillende hersenregio’s maken allerlei verbindingen met elkaar en communiceren op deze manier. Deze verbindingen zijn in staat om te veranderen, niet alleen tijdens de groei maar doorheen ons hele leven! Bijna dagelijks kom je in aanraking met een handeling die je nog niet hebt uitgevoerd, waardoor deze ook niet altijd meteen met succes wordt uitgevoerd. Naarmate je deze handeling vaker oefent, zal de uitvoering verbeteren. Op dat moment gaan er ook verbindingen in de hersenen veranderen. Deze verbindingen zullen verschillend zijn voor verschillende taken. Meer specifiek ontstaan er ook veranderingen in verbindingen tijdens het leren van een taak met beide handen. Zouden deze verbindingen ook verschillend zijn naargelang de moeilijkheidsgraad? En welke rol speelt PMd hierin?
Om dit te weten te komen, had deze studie als doelstelling de invloed op connectiviteit tussen linker PMd en andere hersenregio’s van jongvolwassenen te onderzoeken. Aanvullend wilden we nagaan op welke manier de taakcomplexiteit een invloed heeft op de prestatie doorheen training.
Om deze doelstellingen te benaderen, maakten we gebruik van ‘task-based functional magnetic resonance imaging (TB-fMRI)’ tijdens een driedaagse training gedurende dewelke een taak, waarbij gebruik van beide handen vereist was, beoefend werd. TB-fMRI is een beeldvormingstechniek waarmee de hersenactiviteit in kaart wordt gebracht. Op basis van deze activiteit kan men bepalen welke hersenregio’s met elkaar verbonden zijn of ‘samenwerken’ voor het uitvoeren van de taak. Meer specifiek werd er gekeken naar hersenregio’s die samenwerken met linker PMd, en wat voor effect de moeilijkheidsgraad van de taak had. Bijkomend werd dit zowel binnen één trainingssessie onderzocht als in de derde trainingssessie vergeleken met de eerste trainingssessie.
Hersenkronkels: de ontknoping
Onze resultaten tonen initieel een hogere foutenscore gedurende de moeilijke taakvariant welke uiteindelijk resulteerde in een grotere verbetering in vergelijking met de eenvoudigere taakvariant.
Wanneer we kijken naar de veranderingen in het hersennetwerk, de neurale resultaten, zien we dat linker PMd sterker verbonden was met hersenregio’s die motorische informatie integreren in de moeilijkere taakvariant vergeleken met de makkelijkere gedurende de derde trainingssessie. De invloed van tijd en taak complexiteit op het hersennetwerk verantwoordelijk voor het uitvoeren van taken met beide handen geeft een verschuiving tussen de verbonden hersenregio’s weer doorheen training. Waar er initieel een sterkere verbinding is tussen de linker PMd en hersenregio’s die instaan voor de visuele verwerking zien we gedurende de derde trainingssessie een sterkere verbinding met hersengebieden die instaan voor het samenvoegen van sensorische en motorische informatie waardoor ze in staat zijn onze bewegingen te verfijnen.
Wat nu op te slaan in die hersenkronkels van je?
Hieruit blijkt dus dat verschillende gebieden van belang zijn binnen de verschillende leerfasen. Men kan dus opperen dat de verwerking van visuele informatie van een complexe taakvariant in vergelijking met een eenvoudige taakvariant voornamelijk van belang is gedurende het vroege leren. Wanneer de taak ingeoefend wordt, zal men minder nood hebben aan visuele informatie waardoor gebieden die onze bewegingen verfijnen door het combineren van informatie omtrent onze lichaamspositie en -bewegingen een belangrijkere rol gaan spelen na leren. Het latere leren vereist dus een grotere betrokkenheid van sensorimotorische hersenregio’s.
Welke hersengebieden meer of minder verbonden zijn met PMd is dus afhankelijk van de complexiteit van een taak en wordt worden beïnvloed door de fase van leren waarin men zich op dat moment bevindt. Deze bevindingen bevestigen de betrokkenheid van linker PMd gedurende de uitvoering van complexe taken en gedurende motorisch leren.
Het onderzoeken van de functie van een hersengebied als de PMd stelt ons in staat meer inzicht te verwerven in de controle van menselijke bewegingen alsook in de acquisitie van vaardigheden en neuro-gedragsmatige veranderingen die door training geïnduceerd werden. Dit inzicht kan van cruciaal belang zijn voor toekomstig onderzoek dat zich richt op het versterken van de functie van PMd wanneer de bewegingscontrole faalt.
Naar ons beste weten is dit het eerste onderzoek naar de invloed van taakcomplexiteit gedurende motorisch leren op functionele connectiviteit tussen linker PMd en andere hersenregio’s door middel van TB-fMRI, wat deze studie uniek maakt binnen het veld van motorisch leren.
Bibliografie
Reference list
Adams, J. A. (1971). A closed-loop theory of motor learning. Journal of Motor Behavior, 3(2), 111–149. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/15155169
Albouy, G., Fogel, S., King, B. R., Laventure, S., Benali, H., Karni, A., … Doyon, J. (2015). Maintaining vs. enhancing motor sequence memories: Respective roles of striatal and hippocampal systems. NeuroImage, 108, 423–434. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2014.12.049
Baars, B. J., & Gage, N. M. (2010). Cognition, brain, and consciousness : introduction to cognitive neuroscience. Academic Press/Elsevier.
Bassetti, C., Bogousslavsky, J., & Regli, F. (1993). Sensory syndromes in parietal stroke. Neurology, 43(10), 1942–1949. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/8413950
Bestmann, S., Swayne, O., Blankenburg, F., Ruff, C. C., Haggard, P., Weiskopf, N., … Ward, N. S. (2008). Dorsal premotor cortex exerts state-dependent causal influences on activity in contralateral primary motor and dorsal premotor cortex. Cerebral Cortex, 18(6), 1281–1291. https://doi.org/10.1093/cercor/bhm159
Blinkenberg, M., Bonde, C., Paulson, O. B., Svarer, C., & Law, I. (1995). Rate dependence of cerebral activation during performance of a repetitive motor task. Human Brain Mapping, (Supplement 1), 280.
Blischke, K., & Malangré, A. (2017). Task Complexity Modulates Sleep-Related Offline Learning in Sequential Motor Skills. Frontiers in Human Neuroscience, 11(July), 1–12. https://doi.org/10.3389/fnhum.2017.00374
Brooks, V. B., & Thach, W. T. (2011). Cerebellar Control of Posture and Movement. In Comprehensive Physiology(pp. 877–946). Hoboken, NJ, USA: John Wiley & Sons, Inc. https://doi.org/10.1002/cphy.cp010218
Cavina-Pratesi, C. (2006). Dissociating Arbitrary Stimulus-Response Mapping from Movement Planning during Preparatory Period: Evidence from Event-Related Functional Magnetic Resonance Imaging. Journal of Neuroscience, 26(10), 2704–2713. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3176-05.2006
Cisek, P. (2002). Neural Activity in Primary Motor and Dorsal Premotor Cortex In Reaching Tasks With the Contralateral Versus Ipsilateral Arm. Journal of Neurophysiology, 89(2), 922–942. https://doi.org/10.1152/jn.00607.2002
Cisek, Paul, & Kalaska, J. F. (2005). Neural correlates of reaching decisions in dorsal premotor cortex: Specification of multiple direction choices and final selection of action. Neuron, 45(5), 801–814. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2005.01.027
Côté, S. L., Hamadjida, A., Quessy, S., & Dancause, N. (2017). Contrasting Modulatory Effects from the Dorsal and Ventral Premotor Cortex on Primary Motor Cortex Outputs. The Journal of Neuroscience, 37(24), 5960–5973. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0462-17.2017
Debaere, F, Wenderoth, N., Sunaert, S., Van Hecke, P., & Swinnen, S. P. (2004). Cerebellar and premotor function in bimanual coordination: Parametric neural responses to spatiotemporal complexity and cycling frequency. NeuroImage, 21(4), 1416–1427. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2003.12.011
Debaere, Filip, Swinnen, S. P., Béatse, E., Sunaert, S., Van Hecke, P., & Duysens, J. (2001). Brain areas involved in interlimb coordination: A distributed network. NeuroImage, 14(5), 947–958. https://doi.org/10.1006/nimg.2001.0892
deGuzman, G. C., & Kelso, J. A. S. (1991). Multifrequency behavioral patterns and the phase attractive circle map. Biological Cybernetics, 64(6), 485–495. https://doi.org/10.1007/BF00202613
Donchin, O., Gribova, A., Steinberg, O., Bergman, H., & Vaadia, E. (1998). Primary motor cortex is involved in bimanual coordination. Nature, 395(September), 274–278. https://doi.org/10.1038/nature02117.1.
Donchin, O., Gribova, A., Steinberg, O., Mitz, A. R., Bergman, H., & Vaadia, E. (2002). Single-Unit Activity Related to Bimanual Arm Movements in the Primary and Supplementary Motor Cortices. Journal of Neurophysiology,88(6), 3498–3517. https://doi.org/10.1152/jn.00335.2001
Doyon, J., Owen, A. M., Petrides, M., Sziklas, V., & Evans, A. C. (1996). Functional Anatomy of Visuomotor Skill Learning in Human Subjects Examined with Positron Emission Tomography. European Journal of Neuroscience, 8(4), 637–648. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.1996.tb01249.x
Doyon, J., Penhune, V., & Ungerleider, L. G. (2002). 1-s2.0-S0028393202001586-main, 41, 1–11. Retrieved from papers2://publication/uuid/E86C1242-F3C7-4324-8E44-BCAE3B1CBB97
Dum, R. P., & Strick, P. L. (2002). Motor areas in the frontal lobe of the primate. - Physiology & behavior - 2002 - Dum, Strick.pdf, 77, 677–682.
Dum, R. P., & Strick, P. L. (2005). Frontal lobe inputs to the digit representations of the motor areas on the lateral surface of the hemisphere. The Journal of Neuroscience : The Official Journal of the Society for Neuroscience, 25(6), 1375–1386. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3902-04.2005
Duque, J., Davare, M., Delaunay, L., Jacob, B., Saur, R., Hummel, F., … Olivier, E. (2010). Monitoring coordination during bimanual movements: where is the mastermind? Journal of Cognitive Neuroscience, 22(3), 526–542. https://doi.org/10.1162/jocn.2009.21213
Fujiyama, H., Van Soom, J., Rens, G., Cuypers, K., Heise, K. F., Levin, O., & Swinnen, S. P. (2016). Performing two different actions simultaneously: The critical role of interhemispheric interactions during the preparation of bimanual movement. Cortex, 77, 141–154. https://doi.org/10.1016/j.cortex.2016.02.007
Geyer, S., Schormann, T., Mohlberg, H., & Zilles, K. (2000). Areas 3a, 3b, and 1 of Human Primary Somatosensory Cortex. NeuroImage, 11(6), 684–696. https://doi.org/10.1006/nimg.2000.0548
Gitelman, D. R., Penny, W. D., Ashburner, J., & Friston, K. J. (2003). Modeling regional and psychophysiologic interactions in fMRI: The importance of hemodynamic deconvolution. NeuroImage, 19(1), 200–207. https://doi.org/10.1016/S1053-8119(03)00058-2
Grafton, S. T., Fagg, A. H., & Arbib, M. A. (1998). Dorsal premotor cortex and conditional movement selection: a PET functional mapping study. The Brain & Neural Networks, 5(2), 78–78. https://doi.org/10.3902/jnns.5.78
Guadagnoll, M. A., & Lee, T. D. (2004). Challenge Point: A Framework for Conceptualizing the Effects of Various Practice Conditions in Motor Learning. Journal of Motor Behavior, 36(2), 212–224. https://doi.org/10.3200/JMBR.36.2.212-224
Hardwick, R. M., Lesage, E., Eickhoff, C. R., Clos, M., Fox, P., & Eickhoff, S. B. (2015). Multimodal connectivity of motor learning-related dorsal premotor cortex. NeuroImage, 123, 114–128. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.08.024
Hardwick, R. M., Rottschy, C., Miall, R. C., & Eickhoff, S. B. (2013). A quantitative meta-analysis and review of motor learning in the human brain. NeuroImage, 67, 283–297. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2012.11.020
Hikosaka, O., Nakamura, K., Sakai, K., & Nakahara, H. (2002). Central mechanisms of motor skill learning. Current Opinion in Neurobiology, 12(2), 217–222. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/12015240
Holst, E. Von. (1973). The behavioural physiology of animals and man. Methuen.
Hoshi, E., & Tanji, J. (2006). Differential Involvement of Neurons in the Dorsal and Ventral Premotor Cortex During Processing of Visual Signals for Action Planning. J Neurophysiol., 95, 3596–3616. https://doi.org/10.1152/jn.01126.2005.
Immisch, I., Waldvogel, D., van Gelderen, P., & Hallett, M. (2001). The role of the medial wall and its anatomical variations for bimanual antiphase and in-phase movements. NeuroImage, 14(3), 674–684. https://doi.org/10.1006/nimg.2001.0856
Jäncke, L, Kleinschmidt, A., Mirzazade, S., Shah, N. J., & Freund, H. J. (2001). The role of the inferior parietal cortex in linking the tactile perception and manual construction of object shapes. Cerebral Cortex (New York, N.Y. : 1991), 11(2), 114–121. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11208666
Jäncke, Lutz, Specht, K., Mirzazade, S., Loose, R., Himmelbach, M., Lutz, K., & Shah, N. J. (1998). A parametric analysis of the “rate effect” in the sensorimotor cortex: A functional magnetic resonance imaging analysis in human subjects. Neuroscience Letters, 252(1), 37–40. https://doi.org/10.1016/S0304-3940(98)00540-0
Jenkins, I. H., Passingham, R. E., & Brooks, D. J. (1997). The effect of movement frequency on cerebral activation: A positron emission tomography study. Journal of the Neurological Sciences, 151(2), 195–205. https://doi.org/10.1016/S0022-510X(97)00145-7
Kantak, S. S., Stinear, J. W., Buch, E. R., & Cohen, L. G. (2011). Rewiring the Brain. Neurorehabilitation and Neural Repair, 26(3), 282–292. https://doi.org/10.1177/1545968311420845
Karim Helmet T , Huppert Theodore J, Erickson Kirk I, Wollam Mariegold E, SpartoPatrick J, S. E. and V. essie M. (2015). motor sequence learning-induced neural efficiency in functional brain connectivity, 40(4), 1291–1296. https://doi.org/10.1097/CCM.0b013e31823da96d.Hydrogen
Kawashima, R., Inoue, K., Sugiura, M., Okada, K., Ogawa, A., & Fukuda, H. (1999). A positron emission tomography study of self-paced finger movements at different frequencies. Neuroscience, 92(1), 107–112. https://doi.org/10.1016/S0306-4522(98)00744-1
Kermadi, I., Liu, Y., Tempini, A., Calciati, E., & Rouiller, E. M. (1998). Neuronal activity in the primate supplementary motor area and the primary motor cortex in relation to spatio-temporal bimanual coordination. Somatosensory & Motor Research, 15(4), 287–308. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/9875547
Kiyama, S., Kunimi, M., Iidaka, T., & Nakai, T. (2014). Distant functional connectivity for bimanual finger coordination declines with aging: an fMRI and SEM exploration. Frontiers in Human Neuroscience, 8(April), 1–13. https://doi.org/10.3389/fnhum.2014.00251
Kornysheva, K., & Diedrichsen, J. (2014). Human premotor areas parse sequences into their spatial and temporal features. ELife, 3, e03043. https://doi.org/10.7554/eLife.03043
Kovacs, A. J., & Shea, C. H. (2011). The learning of 90° continuous relative phase with and without Lissajous feedback: External and internally generated bimanual coordination. Acta Psychologica, 136(3), 311–320. https://doi.org/10.1016/j.actpsy.2010.12.004
Krakauer, J. W., & Mazzoni, P. (2011). Human sensorimotor learning: adaptation, skill, and beyond. Current Opinion in Neurobiology, 21(4), 636–644. https://doi.org/10.1016/j.conb.2011.06.012
Krigolson, O. E., Cheng, D., & Binsted, G. (2015). The role of visual processing in motor learning and control: Insights from electroencephalography. Vision Research, 110(PB), 277–285. https://doi.org/10.1016/j.visres.2014.12.024
Krubitzer, L., Clarey, J., Tweedale, R., Elston, G., & Calford, M. (1995). A redefinition of somatosensory areas in the lateral sulcus of macaque monkeys. The Journal of Neuroscience : The Official Journal of the Society for Neuroscience, 15(5 Pt 2), 3821–3839. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/7751949
Kuriyama, K., Stickgold, R., & Walker, M. P. (2013). Effluent Technical Note Odour mangament for storage ponds, 8. https://doi.org/10.1101/lm.76304.appears
Ma, L., Wang, B., Narayana, S., Hazeltine, E., Chen, X., Robin, D. A., … Xiong, J. (2010). Changes in regional activity are accompanied with changes in inter-regional connectivity during 4 weeks motor learning.Brain Research, 1318, 64–76. https://doi.org/10.1016/j.brainres.2009.12.073
Matelli, M., & Luppino, G. (1996). Thalamic input to mesial and superior area 6 in the macaque monkey. Journal of Comparative Neurology, 372(1), 59–87. https://doi.org/10.1002/(SICI)1096-9861(19960812)372:1<59::AID-CNE6>3.3…
Matelli, M., Luppino, G., Fogassi, L., & Rizzolatti, G. (1989). Thalamic input to inferior area 6 and area 4 in the macaque monkey. The Journal of Comparative Neurology, 280(3), 468–488. https://doi.org/10.1002/cne.902800311
Maule, F., Barchiesi, G., Brochier, T., & Cattaneo, L. (2015). Haptic Working Memory for Grasping: the Role of the Parietal Operculum.Cerebral Cortex, 25(2), 528–537. https://doi.org/10.1093/cercor/bht252
Mazzola, L., Faillenot, I., Barral, F.-G., Mauguière, F., & Peyron, R. (2012). Spatial segregation of somato-sensory and pain activations in the human operculo-insular cortex. NeuroImage, 60(1), 409–418. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2011.12.072
Meister, I., Krings, T., Foltys, H., Boroojerdi, B., Müller, M., Töpper, R., & Thron, A. (2005). Effects of long-term practice and task complexity in musicians and nonmusicians performing simple and complex motor tasks: Implications for cortical motor organization. Human Brain Mapping,25(3), 345–352. https://doi.org/10.1002/hbm.20112
Monteiro, T. S., King, B. R., Zivari Adab, H., Mantini, D., & Swinnen, S. P. (2019). Age-related differences in network flexibility and segregation at rest and during motor performance. NeuroImage, 194(March), 93–104. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2019.03.015
Müller, J. F. M., Williams, G., Stinear, C. M., Ziemann, U., Coxon, J. P., Byblow, W. D., & Fleming, M. K. (2007). Functional Connectivity Between Secondary and Primary Motor Areas Underlying Hand–Foot Coordination. Journal of Neurophysiology, 98(1), 414–422. https://doi.org/10.1152/jn.00325.2007
Oldfield, R. C. (2001). 1-S2.0-0028393271900674-Main, 9, 1–17. https://doi.org/10.1016/0028-3932(71)90067-4
Pauwels, L., Chalavi, S., Gooijers, J., Maes, C., Albouy, G., Sunaert, S., & Swinnen, S. P. (2018a). Challenge to Promote Change: The Neural Basis of the Contextual Interference Effect in Young and Older Adults. The Journal of Neuroscience, 38(13), 3333–3345. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2640-17.2018
Pauwels, L., Chalavi, S., Gooijers, J., Maes, C., Albouy, G., Sunaert, S., & Swinnen, S. P. (2018b). Challenge to Promote Change: The Neural Basis of the Contextual Interference Effect in Young and Older Adults. The Journal of Neuroscience, 38(13), 3333–3345. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2640-17.2018
Pauwels, L., Swinnen, S. P., & Beets, I. A. M. (2014). Contextual interference in complex bimanual skill learning leads to better skill persistence. PLoS ONE, 9(6), 1–10. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0100906
Pauwels, L., Vancleef, K., Swinnen, S. P., & Beets, I. a M. (2015). Challenge to promote change: Both young and older adults benefit from contextual interference. Frontiers in Aging Neuroscience, 7(JUL), 1–12. https://doi.org/10.3389/fnagi.2015.00157
Penhune, V. B., & Steele, C. J. (2012). Parallel contributions of cerebellar, striatal and M1 mechanisms to motor sequence learning. Behavioural Brain Research, 226(2), 579–591. https://doi.org/10.1016/j.bbr.2011.09.044
Picard, N., & Strick, P. L. (2001). Imaging the premotor areas. Current Opinion in Neurobiology, 11(6), 663–672. https://doi.org/10.1016/S0959-4388(01)00266-5
Ruben, J., Schwiemann, J., Deuchert, M., Meyer, R., Krause, T., Curio, G., … Villringer, A. (2001). Somatotopic organization of human secondary somatosensory cortex. Cerebral Cortex (New York, N.Y. : 1991),11(5), 463–473. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/11313298
Rueda-Delgado, L. M., Solesio-Jofre, E., Mantini, D., Dupont, P., Daffertshofer, A., & Swinnen, S. P. (2017). Coordinative task difficulty and behavioural errors are associated with increased long-range beta band synchronization. NeuroImage, 146, 883–893. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2016.10.030
Sadato, N, Yonekura, Y., Waki, A., Yamada, H., & Ishii, Y. (1997). Role of the supplementary motor area and the right premotor cortex in the coordination of bimanual finger movements. The Journal of Neuroscience : The Official Journal of the Society for Neuroscience, 17(24), 9667–9674. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/9391021
Sadato, Norihiro, Ibañez, V., Campbell, G., Deiber, M. P., Le Bihan, D., & Hallett, M. (1997). Frequency-dependent changes of regional cerebral blood flow during finger movements: Functional MRI compared to pet. Journal of Cerebral Blood Flow and Metabolism, 17(6), 670–679. https://doi.org/10.1097/00004647-199706000-00008
Schluter, N. D., Rushworth, M. F. S., Passingham, R. E., & Mills, K. R. (1998). Temporary interference in human lateral premotor cortex suggests dominance for the selection of movements. A study using transcranial magnetic stimulation. Brain, 121(5), 785–799. https://doi.org/10.1093/brain/121.5.785
Schmidt, M. W., Carroll, T. J., Hinder, M. R., Garry, M. I., & Summers, J. J. (2010). Absence of cross-limb transfer of performance gains following ballistic motor practice in older adults. Journal of Applied Physiology, 110(1), 166–175. https://doi.org/10.1152/japplphysiol.00958.2010
Schubotz, R. I., & Von Cramon, D. Y. (2002). A blueprint for target motion: fMRI reveals perceived sequential complexity to modulate premotor cortex. NeuroImage, 16(4), 920–935. https://doi.org/10.1006/nimg.2002.1183
Sebastian, C., Rushworth, M. F. S., Johansen-Berg, H., Boorman, E. D., & O’Shea, J. (2007). Functional specificity of human premotor-motor cortical interactions during action selection. European Journal of Neuroscience, 26(7), 2085–2095. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2007.05795.x
Serrien, D. J. (2008). Coordination constraints during bimanual versus unimanual performance conditions. Neuropsychologia, 46(2), 419–425. https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2007.08.011
Shadmehr, R., & Krakauer, J. W. (2008). A computational neuroanatomy for motor control. Experimental Brain Research, 185(3), 359–381. https://doi.org/10.1007/s00221-008-1280-5
Sisti, H. M., Geurts, M., Clerckx, R., Gooijers, J., Coxon, J. P., Heitger, M. H., … Swinnen, S. P. (2011a). Testing multiple coordination constraints with a novel bimanual visuomotor task. PLoS ONE, 6(8). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0023619
Sisti, H. M., Geurts, M., Clerckx, R., Gooijers, J., Coxon, J. P., Heitger, M. H., … Swinnen, S. P. (2011b). Testing Multiple Coordination Constraints with a Novel Bimanual Visuomotor Task. PLoS ONE, 6(8), e23619. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0023619
Sokil, M. B., Lyashuk, O. L., & Dovbush, A. P. (2016). Dynamics of flexible elements of drive systems with variable contact point to the pulleys. INMATEH - Agricultural Engineering, 48(1), 119–124. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2015.02.064
Solesio-Jofre, E., Beets, I. A. M., Woolley, D. G., Pauwels, L., Chalavi, S., Mantini, D., & Swinnen, S. P. (2018). Age-Dependent Modulations of Resting State Connectivity Following Motor Practice. Frontiers in Aging Neuroscience, 10(February), 1–14. https://doi.org/10.3389/fnagi.2018.00025
Stephan, K. M., Binkofski, F., Halsband, U., Dohle, C., Wunderlich, G., Schnitzler, A., … Freund, H. J. (1999). The role of ventral medial wall motor areas in bimanual co-ordination. A combined lesion and activation study. Brain : A Journal of Neurology, 122 ( Pt 2), 351–368. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/10071062
Stewart, J. C., Tran, X., & Cramer, S. C. (2014). Age-related variability in performance of a motor action selection task is related to differences in brain function and structure among older adults. NeuroImage, 86, 326–334. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2013.10.016
Sun, F. T., Miller, L. M., Rao, A. A., & D’Esposito, M. (2007). Functional connectivity of cortical networks involved in bimanual motor sequence learning. Cerebral Cortex, 17(5), 1227–1234. https://doi.org/10.1093/cercor/bhl033
Swinnen, S. P. (2002). Intermanual coordination: From behavioural principles to neural-network interactions. Nature Reviews Neuroscience, 3(5), 348–359. https://doi.org/10.1038/nrn807
Swinnen, S. P., Dounskaia, N., Walter, C. B., & Serrien, D. J. (1997). Preferred and induced coordination modes during the acquisition of bimanual movements with a 2:1 frequency ratio. Journal of Experimental Psychology, Vol 23(4), 1087–1110. Retrieved from https://psycnet.apa.org/doiLanding?doi=10.1037%2F0096-1523.23.4.1087
Swinnen, S. P., & Wenderoth, N. (2004). Two hands, one brain: cognitive neuroscience of bimanual skill. Trends in Cognitive Sciences, 8(1), 18–25. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/14697399
Terao, Y., Furubayashi, T., Okabe, S., Mochizuki, H., Arai, N., Kobayashi, S., & Ugawa, Y. (2007). Modifying the cortical processing for motor preparation by repetitive transcranial magnetic stimulation. Journal of Cognitive Neuroscience, 19(9), 1556–1573. https://doi.org/10.1162/jocn.2007.19.9.1556
Thorndike, E. L. (1933). A PROOF OF THE LAW OF EFFECT. Science (New York, N.Y.), 77(1989), 173–175. https://doi.org/10.1126/science.77.1989.173-a
Toyokura, M., Muro, I., Komiya, T., & Obara, M. (1999). Relation of bimanual coordination to activation in the sensorimotor cortex and supplementary motor area: analysis using functional magnetic resonance imaging. Brain Research Bulletin, 48(2), 211–217. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/10230712
Uhl, F., Kornhuber, A. W., Wartberger, P., Lindinger, G., Lang, W., & Deecke, L. (1996). Supplementary motor area in spatial coordination of bilateral movements: a new aspect to “the SMA debate”? Electroencephalography and Clinical Neurophysiology, 101(6), 469–477. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/9020818
Ullén, F., Forssberg, H., & Ehrsson, H. H. (2003). Neural networks for the coordination of the hands in time. Journal of Neurophysiology, 89(2), 1126–1135. https://doi.org/10.1152/jn.00775.2002
Waddingham, W., Ewas, A., Rothwell, J. C., Ward, N. S., & Talelli, P. (2007). The effect of age on task-related modulation of interhemispheric balance. Experimental Brain Research, 186(1), 59–66. https://doi.org/10.1007/s00221-007-1205-8
Wexler, B. E., Fulbright, R. K., Lacadie, C. M., Skudlarski, P., Kelz, M. B., Constable, R. T., & Gore, J. C. (1997). An fMRI study of the human cortical motor system response to increasing functional demands. Magnetic Resonance Imaging, 15(4), 385–396. https://doi.org/10.1016/S0730-725X(96)00232-9
Wise, S. P. (1985). Past , Present , and Preparatory t CORTEX :, 1–19.
Woolley, D. G., Chalavi, S., Mantini, D., Beets, I. A. M., Pauwels, L., Solesio-Jofre, E., & Swinnen, S. P. (2018). Age-Dependent Modulations of Resting State Connectivity Following Motor Practice. Frontiers in Aging Neuroscience, 10(February), 1–14. https://doi.org/10.3389/fnagi.2018.00025
Woolley, D. G., Mantini, D., Coxon, J. P., D’Hooge, R., Swinnen, S. P., & Wenderoth, N. (2015). Virtual water maze learning in human increases functional connectivity between posterior hippocampus and dorsal caudate. Human Brain Mapping, 36(4), 1265–1277. https://doi.org/10.1002/hbm.22700
Wymbs, N. F., Bastian, A. J., & Celnik, P. A. (2016). Motor skills are strengthened through reconsolidation. Current Biology, 26(3), 338–343. https://doi.org/10.1016/j.cub.2015.11.066
