Een wereld zonder pesticiden?

Floris
Voorthuijzen

Voorspellingen van de Verenigde Naties schatten dat er tegen het jaar 2050 bijna 10 miljard mensen op aarde zullen leven, waarvan de meesten in derdewereldlanden zullen worden geboren. Het is geen simpele opdracht om al deze mensen op een duurzame manier van voeding te voorzien. Om een zekere kwaliteitsstandaard voor hun gewassen te garanderen maken landbouwers gebruik van chemische additieven, namelijk kunstmest en pesticiden, wat een negatieve impact kan hebben op mens en milieu. De schimmel Mortierella hyalina is een veelbelovend biologisch alternatief.

Chemische oorlogsvoering

Op de dag van vandaag worden goedkope pesticiden systematisch gebruikt als opbrengstverzekering, in plaats van sporadisch in het geval van een plaag. Dit leidt ertoe dat de consument, maar vooral ook de boer, sporen van pesticiden consumeert of inhaleert met mogelijk dramatische gevolgen voor de gezondheid. Vooral in derdewereldlanden, waar regelgeving rond het gebruik van pesticiden minder of zelfs niet aanwezig is, worden boeren in zeer grote mate blootgesteld aan kankerverwekkende chemicaliën die bovendien kunnen leiden tot problemen bij de zwangerschap en geboorteafwijkingen. Daarenboven zorgt overmatig gebruik van pesticiden voor de evolutie van zogenaamde “superpathogenen” die een resistentie opbouwen tegen deze chemische bestrijdingsmiddelen en alzo in de toekomst nog grotere plagen kunnen veroorzaken.

Ook kunstmest wordt systematisch gebruikt om de opbrengst te verhogen. Wanneer kunstmest toegediend wordt aan de bodem komen er in één keer zodanig veel nutriënten vrij dat het lang kan duren alvorens dat ze gefixeerd worden door de plantenwortels en bodemmicroben. Een ernstig gevolg hiervan is uitspoeling: het fenomeen dat zware regenval of irrigatie de voedingsstoffen en mineralen (vooral stikstof) uit de kunstmest wegspoelen waardoor het grondwater geëutrofieerd wordt. Eutrofiëring is nefast voor de biodiversiteit van naburige ecosystemen omdat snelgroeiende soorten (meestal algen) het gemakkelijkst gebruik kunnen maken van de overvloed aan stikstof.

U kan zien dat er dringend nood is aan duurzame alternatieven die de opbrengst en kwaliteit van land- en tuinbouwgewassen waarborgen, om het gebruik van gevaarlijke chemicaliën drastisch te verminderen.

Insecten, spinnen en schaaldieren

Chitine is alomtegenwoordig in de natuur. Schimmels, rondwormen, insecten, spinnen en schaaldieren bestaan grotendeels uit deze structurele molecule. Onderzoek heeft aangetoond dat het toevoegen van chitine aan de bodem gunstige gevolgen heeft voor bodemkwaliteit, plantengroei en het immuunsysteem van planten. Bovendien is er geen sprake van eutrofiëring, want het voedzame chitine kan maar langzaamaan afgebroken worden in het ecosysteem, waardoor er nooit een plotse overvloed aan stikstof voorkomt.

De schimmel Mortierella hyalina speelt hierin een cruciale rol.

Net zoals de darmflora bij mensen een grote invloed heeft op de gezondheid (“goede” en “slechte” bacteriën), zijn de microben rond de plantenwortels van fundamenteel belang voor een goede en gezonde ontwikkeling van de plant. Het microbioom rond het wortelstelsel is zelfs zo invloedrijk dat dit soms het tweede genoom van de plant wordt genoemd! Daarom onderzochten we hoe chitinetoediening aan de voedingsbodem van slaplantjes het microbioom van de slaplant beïnvloedt. De chitinebehandeling veroorzaakte een gigantische verandering in de schimmelgemeenschap die rond de wortels leeft. Eén schimmel stak er met kop en schouders bovenuit: Mortierella hyalina.

Maar hoe komt dat juist?

Het ABC van DNA

Waar je als organisme al dan niet toe in staat bent, zit gecodeerd in je genoom. Een genoom bestaat uit genen die coderen voor eiwitten, die op hun beurt nagenoeg alle functies in een biologisch lichaam uitvoeren. Beschouw eiwitten als kleine fabriekjes die bijvoorbeeld energie produceren, stikstof fixeren of chitine afbreken. Je genen zijn dan het bouwplan voor deze fabriekjes. De codetaal waarin die genen geschreven staan noemen we DNA. Je genoom is dus een boek van DNA dat voor ieder individu anders is. Bio-informaticamethoden laten toe om die cryptische maar levensnoodzakelijke informatie te ontcijferen.

Om een verklaring te vinden voor het immense succes van Mortierella hyalina in een chitinerijk milieu kan je dus een functionele genoomanalyse doen, waar je op zoek gaat naar genen die de waargenomen effecten veroorzaken, zoals genen die actief zijn in chitine-afbrekende systemen. Maar dat is niet alles. De bekomen DNA sequentie bevat immers alle informatie die Mortierella hyalina als organisme definieert. Daarom zijn we ook op zoek gegaan naar genen die instaan voor plantengroeibevordering en het versterken van het plantaardig afweersysteem.

De resultaten zijn verbluffend. Mortierella hyalina is in staat om chitine op twee verschillende manieren af te breken en om te zetten naar plantengroeibevorderende componenten (zie figuur). Enerzijds kan het met de eiwitten “N-acetyl-glucosaminidase” en “endochitinase” chitine omzetten naar N-acetyl-glucosamine, of GlcNAc in het kort. Anderzijds kan chitine ook geconverteerd worden naar chitosan, met het “chitine deacetylase” eiwit. In de literatuur is het een geweten feit dat GlcNAc en chitosan een plantengroeibevorderende werking vertonen. Bovendien vonden we genen die een rol spelen in stikstoffixatie, wat belangrijk is om uitspoeling te bestrijden, en genen die het afweersysteem van gewassen versterken.

figuur scriptieprijs 0

Figuur: Chitine degradatiemechanismen in Mortierella hyalina, de eiwitten zijn in het rood aangeduid

Schimmel op je sla?

Wat betekent dit nu concreet? Wel, dit alles toont aan dat Mortierella hyalina veel potentieel heeft om een belangrijke speler te worden in duurzame gewasbescherming en -bebouwing. De biotechnologie is de laatste jaren erg sterk gevorderd en we zijn nu in staat om de goede aspecten van zulke bodemorganismen genetisch te versterken en eventuele negatieve aspecten te minimaliseren. Hoewel dit concept nog niet op industriële schaal ontwikkeld is, zijn de resultaten uit ons labo veelbelovend. Door potgrond of een akkerbodem te enten met een Mortierella hyalina stam, worden de planten op een natuurlijke manier sterker. Het toevoegen van chitine uit krabbenafval, of simpelweg insecten in de bodem, maakt dit effect nog veel intenser. Zo kunnen we een belangrijke stap zetten naar een toekomst zonder pesticiden en chemische meststoffen.

En maak je geen zorgen, de sla die je in de winkel koopt zal niet beschimmeld zijn. Mortierella leeft in de bodem, en bovendien vindt deze schimmel sla niet eens zo lekker. Dode insecten daarentegen? Jammie!

Bibliografie

Alexey Gurevich, Vladislav Saveliev, Nikolay Vyahhi and Glenn Tesler, (2013), ‘QUAST: quality assessment tool for genome assemblies’, Bioinformatics 29 (8): 1072-1075.

Andrews, S. (2010). ‘FastQC:  A Quality Control Tool for High Throughput Sequence Data [Online].’ Available online at: http://www.bioinformatics.babraham.ac.uk/projects/fastqc/

Applied Biological Materials (2015), ‘1) Next Generation Sequencing (NGS) - An Introduction’, https://www.youtube.com/watch?v=jFCD8Q6qSTM&t=330s

Armstrong S. & Clough J. (2009), ‘Crop protection chemicals’, Royal Society of Chemistry, Bracknell, UK, https://edu.rsc.org/feature/crop-protection-chemicals/2020121.article

Bairoch, A., & Apweiler, R. (2000). ‘The SWISS-PROT protein sequence database and its supplement TrEMBL in 2000.’ Nucleic acids research, 28(1), 45–48. https://doi.org/10.1093/nar/28.1.45

Bankevich, A., Nurk, S., Antipov, D., Gurevich, A. A., Dvorkin, M., Kulikov, A. S., Lesin, V. M., Nikolenko, S. I., Pham, S., Prjibelski, A. D., Pyshkin, A. V., Sirotkin, A. V., Vyahhi, N., Tesler, G., Alekseyev, M. A., & Pevzner, P. A. (2012). ‘SPAdes: a new genome assembly algorithm and its applications to single-cell sequencing.’ Journal of computational biology : a journal of computational molecular cell biology, 19(5), 455–477. https://doi.org/10.1089/cmb.2012.0021

Barea J.M. et al. (2005), ‘Microbial co-operation in the rhizosphere’, Journal of Experimental Botany, Volume 56, Issue 417, July 2005, Pages 1761–1778.

Barneveldt R. (2019), ‘De nieuwe “Surf en Turf”: krabbenafval als groeistimulator van sla’, ILVO, 9820 Merelbeke

Bergen D. (2013), ‘Agro-ecologie – Een nieuwe kijk op landbouw’, Beleidsdomein Landbouw en Visserij, afdeling Monitoring en Studie, Brussel.

Blum, W., Zechmeister-Boltenstern, S., & Keiblinger, K. M. (2019). ‘Does Soil Contribute to the Human Gut Microbiome?’ Microorganisms, 7(9), 287. https://doi.org/10.3390/microorganisms7090287

Bray JR.& Curtis JT. (1957), ‘An ordination of upland forest communities of southern Wisconsin.’ Ecological Monographs, 27:325-349.

Brown S. et al. (2004), ‘Insensitivity to the fungicide fosetyl-aluminum in California isolates of the lettuce downy mildew pathogen, Bremia lactucae.’ Plant Dis 88(5):502–508.

Bruce J. Walker, Thomas Abeel, Terrance Shea, Margaret Priest, Amr Abouelliel, Sharadha Sakthikumar, Christina A. Cuomo, Qiandong Zeng, Jennifer Wortman, Sarah K. Young, Ashlee M. Earl (2014), ‘Pilon: An Integrated Tool for Comprehensive Microbial Variant Detection and Genome Assembly Improvement.’ PLoS ONE 9(11): e112963. doi:10.1371/journal.pone.0112963

Buchfink B, Xie C, Huson DH, (2015). "Fast and sensitive protein alignment using DIAMOND", Nature Methods 12, 59-60 doi:10.1038/nmeth.3176

Callahan B. et al (2016), ‘DADA2: High resolution sample inference from Illumina amplicon data.’ Nat. Methods, July ; 13(7): 581–583

ChunLab Inc. (2019), ‘16S rRNA and 16S rRNA Gene’ https://help.ezbiocloud.net/16s-rrna-and-16s-rrna-gene/

Churko, J. et al. (2013), ‘Overview of high throughput sequencing technologies to elucidate molecular pathways in cardiovascular diseases.’, Circ Res., 7;112(12):1613-23.

Cook, L. (2019), ‘Genetics and Biotechnology’, Ed Tech Press, page 233

Curtis TP, Sloan WT, Scannell JW. (2002), ‘Estimating prokaryotic diversity and its limits.’, Proc Natl Acad Sci USA. 99:10494–9.

Damalas, C. A., & Koutroubas, S. D. (2016), ‘Farmers' Exposure to Pesticides: Toxicity Types and Ways of Prevention’, Toxics, 4(1), 1

Davet P., Martin C. (1993), ‘Resistance of Sclerotinia minor isolates to cyclic imides in lettuce field soils of Roussillon, France.’ J Phytopathol, 138(4):331–342

De Visscher, J. (2019), ‘Effect of biochar and chitin on plant defense and rhizosphere microbiome of strawberry’, Ghent University

Debode J. et al. (2016), ‘Chitin Mixed in Potting Soil Alters Lettuce Growth, the Survival of Zoonotic Bacteria on the Leaves and Associated Rhizosphere Microbiology.’ Frontiers in Microbiology, April Vol. 7 Article 565.

Ecobichon D.J. (2001), ‘Pesticide use in developing countries’, Toxicology, 160:27–33

Edgar R. C. (2004), ‘MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput.’ Nucleic acids research, 32(5), 1792–1797. https://doi.org/10.1093/nar/gkh340

Etienne, Kizee A et al. (2014), ‘Draft Genome Sequence of Mortierella alpina Isolate CDC-B6842.’ Genome announcements vol. 2,1 e01180-13. 23 Jan. 2014

European Crop Protection Association (ECPA) 2014, ‘Pesticide use and food safety’.

European Food Safety Authority (EFSA) (2019), ‘The 2017 European Union report on pesticide residues in food.’, EFSA journal, vol. 17 issue 6.

Farm Services (2017), ‘Lettuce’, Department of Environment and Primary Industries, Melbourne, Victoria, August 2003, reviewed September 2013, http://agriculture.vic.gov.au/agriculture/horticulture/vegetables/vegetables-a-z/lettuce

Fernandez C.W. & Koide R.T. (2014), ‘Initial melanin and nitrogen concentrations control the decomposition of ectomycorrhizal fungal necromass.’ Soil Biology & Biochemistry, 77, 150-157

Fox, G. et al. (1977), ‘Classification of methanogenic bacteria by 16S ribosomal RNA characterization’, Proc Natl Acad Sci USA, 74

Gellynck X., De Pelsmaeker S., Lambrecht E. & Vandenhaute H. (2017), ‘De impact van cosmetische kwaliteitseisen op Voedselverlies.’ Casestudie Vlaamse sector groenten en fruit, ordered by the Department of Agriculture and Fisheries, Brussels.

Ghosh, A. et al. (2019), ‘Metagenomic Analysis and its Applications’, Encyclopedia of Bioinformatics and Computational Biology, Volume 3; 184-193

Gooday G.W. (1990), ‘The ecology of chitin degradation.’, Adv Micro Ecol 1990;11:387-419

Green E. D. (2001), ‘Strategies for the systematic sequencing of complex genomes.’ Nature Reviews Genetics 2, 580.

Gryndler, M. et al. (2003), ‘Chitin stimulates development and sporulation of arbuscular mycorrhizal fungi.’ Appl. Soil Ecol. 2003, 22, 283–287.

Handelsman J. et al. (1998), ‘Molecular biological access to the chemistry of unknown soil microbes: a new frontier for natural products.’ Chem Biol. Oct;5(10):R245-9.

Hartmann, A., Schmid, M., Tuinen, D.v. et al. (2009), ‘Plant-driven selection of microbes.’, Plant Soil 321, 235–257.

Hayes T.B. et al. (2010), ‘Atrazine induces complete feminization and chemical castration in male African clawed frogs (Xenopus laevis).’ PNAS, March 1

Hossain, Md & Sultana, Farjana & Islam, Shaikhul. (2017). Plant Growth-Promoting Fungi (PGPF): Phytostimulation and Induced Systemic Resistance. 10.1007/978-981-10-6593-4_6.

Ilangumaran G. et al. (2017), ‘Microbial Degradation of Lobster Shells to Extract Chitin Derivatives for Plant Disease Management’ Frontiers in Microbiology, Volume 8, Article 781

Illumina Inc. (2013), ‘16S Metagenomic Sequencing Library Preparation’, https://support.illumina.com/documents/documentation/chemistry_documentation/16s/16s-metagenomic-library-prep-guide-15044223-b.pdf

Illumina Inc. (2016), ‘Illumina Sequencing by Synthesis’, https://www.youtube.com/watch?time_continue=5&v=fCd6B5HRaZ8&feature=emb_logo

Illumina Inc. (2019), ‘Advantages of paired-end and single-read sequencing’ https://www.illumina.com/science/technology/next-generation-sequencing/plan-experiments/paired-end-vs-single-read.html

Illumina Inc. (2020), ‘Key differences between next-generation sequencing and Sanger sequencing’,

https://www.illumina.com/science/technology/next-generation-sequencing/ngs-vs-sanger-sequencing.html

Janda, J. & Abbott, S. (2007), ‘16S rRNA Gene Sequencing for Bacterial Identification in the Diagnostic Laboratory: Pluses, Perils, and Pitfalls’, Journal of Clinical Microbiology, 45 (9) 2761-2764

Jari Oksanen, F. Guillaume Blanchet, Michael Friendly, Roeland Kindt, Pierre Legendre, Dan McGlinn, Peter R. Minchin, R. B. O'Hara, Gavin L. Simpson, Peter Solymos, M. Henry H. Stevens, Eduard Szoecs and Helene Wagner (2019). vegan: Community Ecology Package. R package version 2.5-6. https://CRAN.R-project.org/package=vegan

Johnson J.M. et al. (2019), ‘The beneficial root-colonizing fungus Mortierella hyalina promotes the aerial growth of Arabidopsis and activates calcium-dependent responses which restrict Alternaria brassicae-induced disease development in roots’, Mol Plant Microbe Interact. Mar;32(3):351-363.

Kamerling, H. (2007), ‘Comprehensive Glycoscience From Chemistry to Systems Biology’, Elsevier Science, ISBN 978-0-444-51967-2

Khan, M.A., Elias, I., Sjölund, E. et al. (2013), ‘Fastphylo: Fast tools for phylogenetics.’ BMC Bioinformatics 14, 334. https://doi.org/10.1186/1471-2105-14-334

Kim Y. et al. (2008), ‘Enzymatic deacetylation of chitin by extracellular chitin deacetylase from a newly screened Mortierella sp. DY-52.’ Journal of microbiology and biotechnology. 18. 759-66.

Klindworth, A. et al. (2013). ‘Evaluation of general 16S ribosomal RNA gene PCR primers for classical and next‐generation sequencing‐based diversity studies.’, Nucleic Acids Res 41(1)

Koboldt DC. et al. (2013), ‘The next-generation sequencing revolution and its impact on genomics.’ Cell, 155(1), 27–38. https://doi.org/10.1016/j.cell.2013.09.006

Kojima H. et al. (2013), ‘Involvement of the salicylic acid signaling pathway in the systemic resistance induced in Arabidopsis by plant growth-promoting fungus Fusarium equiseti GF19-1.’ J Oleo Sci. 62(6):415-26.

Lamine C. et al. (2010) ‘Reducing the dependence on pesticides: a matter of transitions within the whole agri-food system.’, 9th European IFSA Symposium.

Larsen, A. E., Gaines, S. D., & Deschênes, O. (2017). ‘Agricultural pesticide use and adverse birth outcomes in the San Joaquin Valley of California.’, Nature communications, 8(1), 302.

Li F. et al. (2017), ‘Mortierella elongata’s roles in organic agriculture and crop growth promotion in a mineral soil’, Land Degrad Dev. 2018;29:1642–1651

Li H., Handsaker B., Wysoker A., Fennell T., Ruan J., Homer N., Marth G., Abecasis G., Durbin R. and 1000 Genome Project Data Processing Subgroup (2009), ‘The Sequence alignment/map (SAM) format and SAMtools.’ Bioinformatics, 25, 2078-9.

Maertens E., Deuninck J. en D’hooghe J. (2014), ‘Rentabiliteits- en kostprijsanalyse sla. Resultaten van bedrijven uit het Landbouwmonitoringsnetwerk’, Beleidsdomein Landbouw en Visserij, afdeling Monitoringen Studie, Brussel.

Mario Stanke, Rasmus Steinkamp, Stephan Waack and Burkhard Morgenstern (2004). "AUGUSTUS: a web server for gene finding in eukaryotes" Nucleic Acids Research, Vol. 32, W309-W312

McMurdie and Holmes (2013), ‘Phyloseq: An R Package for Reproducible Interactive Analysis and Graphics of Microbiome Census Data’. PLoS ONE. 8(4):e61217

Michael C.R. Alavanja, Jane A. Hoppin, Freya Kamel (2004), ‘Health Effects of Chronic Pesticide Exposure: Cancer and Neurotoxicity’, Annual Review of Public Health 25:1, 155-197

Miller, J. et al. (2017), ‘Hybrid assembly with long and short reads improves discovery of gene family expansions’, BMC Genomics; 18: 541.

Morgan N. Price, Paramvir S. Dehal, Adam P. Arkin (2009), ‘FastTree: Computing Large Minimum Evolution Trees with Profiles instead of a Distance Matrix.’ Molecular Biology and Evolution, Volume 26, Issue 7, July 2009, Pages 1641–1650, https://doi.org/10.1093/molbev/msp077

Mukhopadhyay S. et al. (2017), ‘Changes in polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHS) and soil biological parameters in a revegetated coal mine spoil.’ Land Degradation & Development, 28, 1047-1055

Nannipieri P, Pietramellara G and Renella G (2014), Omics in Soil Science, Caister Academic Press, Norfolk, UK, 198 p.

Ng, J. L., Perrine-Walker, F., Wasson, A. P., & Mathesius, U. (2015). ‘The Control of Auxin Transport in Parasitic and Symbiotic Root-Microbe Interactions.’ Plants (Basel, Switzerland), 4(3), 606–643.

Nilsson RH. et al. (2018), ‘The UNITE database for molecular identification of fungi: handling dark taxa and parallel taxonomic classifications.’ Nucleic Acids Research. DOI: 10.1093/nar/gky1022

O'Connor, C. M. & Adams, J. U. Essentials of Cell Biology. Cambridge, MA: NPG Education, 2010.

Oerke E.C. et al. (2006), ‘Crop losses to pests’, J. Agricult. Sci., 144, 31-43.

Ondov BD, Treangen TJ, Melsted P, Mallonee AB, Bergman NH, Koren S, Phillippy AM. (2016), ‘Mash: fast genome and metagenome distance estimation using MinHash’ Genome Biol.  Jun 20;17(1):132. doi: 10.1186/s13059-016-0997-x.

Platteau J., Lambrechts G., Roels K., Van Bogaert T., Luypaert G. & Merckaert B. (eds.) (2019), ‘Challenges for Flemish agriculture and horticulture, Agriculture Report 2018, Summary’, Department of Agriculture and Fisheries, Brussels.

Quast C. et al. (2013), ‘The SILVA ribosomal RNA gene database project: improved data processing and web-based tools.’ Nucleic Acids Research. 41 (D1): D590-D596.

Rahman M, Mukta JA, Sabir AA, Gupta DR, Mohi-Ud-Din M, Hasanuzzaman M, et al. (2018), ‘Chitosan biopolymer promotes yield and stimulates accumulation of antioxidants in strawberry fruit.’ PLoS ONE 13(9): e0203769. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0203769

Ramirez M.A. et al. (2010), ‘Chitin and its derivates as biopolymers with potential agricultural applications.’ Biotecnologia Aplicada 2010; Vol.27, No.4

Robinson, M. D., McCarthy, D. J., & Smyth, G. K. (2010), ‘edgeR: a Bioconductor package for differential expression analysis of digital gene expression data.’ Bioinformatics (Oxford, England), 26(1), 139–140. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp616

Salachna, Piotr & Zawadzińska, Agnieszka. (2014). ‘Effect of chitosan on plant growth, flowering and corms yield of potted freesia.’ Journal of Ecological Engineering. 10.12911/22998993.1110223.

Sambo P. et al (2019). ‘Hydroponic Solutions for Soilless Production Systems: Issues and Opportunities in a Smart Agriculture Perspective’ Front Plant Sci., 10: 923

Schindler D.W. et al. (2004), ‘Over fertilization of the World's Freshwaters and Estuaries’, University of Alberta Press, p. 1.

Schuster, S. (2008), ‘Next-generation sequencing transforms today's biology.’, Nat Methods, 5(1):16-8

Seemann T. (2018), ‘Shovill: Assemble bacterial isolate genomes from Illumina paired-end reads.’ GitHub, https://github.com/tseemann/shovill.

Shan Sun, Song Li, Bethany N. Avera, Brian D. Strahm, Brian D. Badgley (2017), ‘Soil Bacterial and Fungal Communities Show Distinct Recovery Patterns during Forest Ecosystem Restoration’, Applied and Environmental Microbiology, 83 (14) e00966-17; DOI: 10.1128/AEM.00966-17

Shannon CE. (1948), ‘A Mathematical Theory of Communication’, The Bell System Technical Journal, 37(3): 379-423.

Sharp R.G. (2013), ‘A Review of the Applications of Chitin and Its Derivatives in Agriculture to Modify Plant-Microbial Interactions and Improve Crop Yields’ Agronomy 2013, 3, 757-793

Shaw, Arthur & McDaniel, Stuart & Werner, Olaf & Ros-Espín, Rosa. (2002). “Invited essay: New frontiers in bryology and lichenology. Phylogeography and phylodemography.” Bryologist. 105. 373-383.

Shen Z.Z. et al. (2014), ‘Banana Fusarium wilt disease incidence is influenced by shifts of soil microbial communities under different monoculture spans.’ Microbial Ecology, 1-12

Shendure, J. et al. (2008), ‘Next-generation DNA sequencing.’, Nat Biotechnol., 26(10):1135-45.

Song, L., Florea, L. & Langmead, B. (2014). ‘Lighter: fast and memory-efficient sequencing error correction without counting.’ Genome Biol 15, 509. https://doi.org/10.1186/s13059-014-0509-9

Spaepen S. et al. (2007), ‘Indole-3-acetic acid in microbial and microorganism-plant signaling.’, FEMS Microbiol Rev, 31(4):425-48.

Spanu P.D. et al. (2010), ‘Genome expansion and gene loss in powdery mildew fungi reveal tradeoffs in extreme parasitism.’ Science. 2010;330:1543–6.

Staley J.T., Konopka A. (1985), ‘Measurement of in situ activities of nonphotosynthetic microorganisms in aquatic and terrestrial habitats.’ Annu Rev Microbiol 39:321-46.

T. Magoc and S. Salzberg (2011), ‘FLASH: Fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies’, Bioinformatics 27:21 2957-63.

Tagawa M. et al. (2010), ‘Isolation and characterization of antagonistic fungi against potato scab pathogens from potato field soils’, FEMS Microbiology Letters 305(2):136-42

The UniProt Consortium (2019), ‘UniProt: a worldwide hub of protein knowledge’ Nucleic Acids Res. 47: D506-515

Turner S. et al. (2017), ‘Microbial Community Dynamics in Soil Depth Profiles Over 120,000 Years of Ecosystem Development’, Front. Microbiol. (8);874.

Uehling J. et al. (2017), ‘Comparative genomics of Mortierella elongata and its bacterial endosymbiont Mycoavidus cysteinexigens.’ Environ Microbiol. 2017 Aug;19(8):2964-2983.

Venter, C. et al. (2001), ‘The Sequence of the Human Genome’, Science, Vol. 291, Issue 5507, pp. 1304-1351

Větrovský T, Baldrian P (2013) The Variability of the 16S rRNA Gene in Bacterial Genomes and Its Consequences for Bacterial Community Analyses. PLoS ONE 8(2): e57923.

Virginie Barrière, François Lecompte, Philippe Nicot, Brigitte Maisonneuve, Marc Tchamitchian, et al. (2014), ‘Lettuce cropping with less pesticides. A review.’, Agron. Sustain. Dev., 34:175–198.

Xiong W. et al. (2014), ‘Distinct roles for soil fungal and bacterial communities associated with the suppression of vanilla Fusarium wilt disease.’ Soil Biology & Biochemistry, 107, 198-207

Yao, H. et al. (2010), ‘Use of ITS2 Region as the Universal DNA Barcode for Plants and Animals.PLoS ONE 5(10)

Yara Vlaandingen B.V. (2019), ‘Pure Nutrient Info #2 – Voorkomen van nitraatuitspoeling’, Vlaardingen, Nederland, https://www.yara.nl/gewasvoeding/pure-nutrient/info-02-uitspoeling/uitspoeling/

Yasuda M. et al. (2008), ‘Antagonistic interaction between systemic acquired resistance and the abscisic acid-mediated abiotic stress response in Arabidopsis.’ Plant Cell, 20(6):1678-92

Zegeye EK. et al. (2019), ‘Selection, succession, and stabilization of soil microbial consortia.’ mSystems 4:e00055-19.https://doi.org/10 .1128/mSystems.00055-19.

Universiteit of Hogeschool
Universiteit Gent
Thesis jaar
2020
Promotor(en)
Prof. Dr. Peter Dawyndt, Dr. Caroline De Tender, Dr. Annelies Haegeman