Feromonen als wegwijzer voor overwinteringsplaats
Waarom keren vliegen terug naar dezelfde overwinteringsplaatsen?
In de late zomer komen de clustervlieg, de herfstvlieg en/of de gele zwermvlieg massaal in bepaalde Vlaamse hoge gebouwen om dan later daar te overwinteren. Daarna herhaalt dit fenomeen jaarlijks. Zouden semiochemicaliën, waaronder feromonen, de vliegen leiden naar deze locaties? Om deze onderzoeksvraag te beantwoorden, werd de lucht van de geplaagde ruimtes geanalyseerd om daaruit kandidaat-semiochemicaliën te selecteren.
Vliegen worden door de mens vaak als ongewenst beschouwd. Insecticiden gebruiken in binnenruimten is echter niet aangeraden. Hierom is preventie belangrijk, maar de oorzaak van deze terugkeer is niet gekend. In deze masterproef wordt de hypothese van chemische communicatie via semiochemicaliën verder onderzocht.
Een geplaagde ventilatietoren waar de lijmval volhangt met vliegen.
Overwintering van vliegen
De clustervlieg (Pollenia rudis s.l.), de herfstvlieg (Musca autumnalis) en de gele zwermvlieg (Thaumatomyia notata) houden een diapauze als volwassen vlieg in beschutte plaatsen om de winter te doorkomen. Een diapauze is een speciale overwinteringsstaat waar biochemische processen in de vlieg tot een minimum wordt herleid. Ze verblijven van de late zomer t.e.m. vroege lente op hun overwinteringsplaats. De effectieve diapauze start pas aan het einde van de herfst.
Clustervlieg (links), herfstvlieg (centraal) en de gele zwermvlieg (centraal)
Communicatie bij insecten
Insecten communiceren op vier manieren: visueel, auditief, chemisch en via tast. Chemische communicatie verloopt via semiochemicaliën en deze kunnen ver verspreiden en lang actief blijven. Deze eigenschappen verantwoorden de keuze voor chemische communicatie omdat de vliegen tijdens de rest van het jaar niet in de gebouwen verblijven. Mogelijk zijn signaalstoffen achtergelaten door vliegen van de vorige overwintering waardoor de nieuwe overwinteringsgeneratie deze signaalstoffen volgt voor een geschikte overwinteringsplaats.
Semiochemicaliën is een verzamelterm voor feromonen en allelochemicaliën. Feromonen zijn communicatiemoleculen die gebruikt worden binnen eenzelfde soort. Bij allelochemicaliën daarentegen zijn de verzender en de ontvanger van de communicatiemoleculen niet van dezelfde soort. Het gebruik van semiochemicaliën als communicatiemedium bij insecten is al vrij lang gekend. Zo lossen vrouwelijk zijdevlinders (Bombyx mori) de molecule bombykol tijdens het paringsseizoen om de mannelijke sekse naar zich aan te trekken. Insecten kunnen semiochemicaliën specifiek (enkel voor die insectensoort) en in lage concentraties detecteren.
Onderzoek naar semiochemicaliën is belangrijk om het gedrag van insecten te bestuderen. Zo wordt in omgevingstoxicologie onderzocht of de mens geen componenten produceert en/of gebruikt die agressiviteit kunnen uitlokken bij hoornaars. Daarnaast kunnen uit onderzoek toepassingen voortuitvloeien, zoals het opsporen van plaaginsecten, het ontwikkelen van aantrekkings- en afstotingsmiddelen die kunnen worden ingezet in de landbouw voor plaagbeheersing en het inzetten van insecten als biosensor.
Volatolomics: onderzoek naar vluchtige metabolieten
Om ver te kunnen verspreiden moeten deze semiochemicaliën vluchtig zijn. Hierom werd voor deze masterproef een volatolomics-aanpak gehanteerd. De suffix -omics betekent “onderzoek naar een bepaalde verzameling van biomoleculen”. Volatolomics is dus het onderzoek naar vluchtige metabolieten. Volatolomics kan worden toegepast in verschillende onderzoeken zoals het opsporen van ziektes via de adem, het meten van stress van het microbioom in de bodem en het vinden van semiochemicaliën.
Omdat semiochemicaliën chemisch divers zijn en niet is geweten welke klasse van molecule dit veroorzaakt, werd het onderzoek op een untargeted manier uitgevoerd. Hierbij werden alle vluchtige moleculen in de ruimte bemonsterd en chemisch geanalyseerd en werden kandidaat-semiochemicaliën achteraf geselecteerd met statistische analyses.
Experiment in de gebouwen en dataverwerking
De bemonstering werd uitgevoerd door buisjes gevuld met sorbent (Tenax-TA) op te hangen waaraan vluchtige moleculen adsorberen. Dit gebeurde passief (dus zonder pompen, op basis van diffusie), gedurende twee weken. Om te weten wanneer deze vluchtige moleculen worden gelost, werd op drie verschillende momenten bemonsterd, namelijk bij de binnenkomst, vóór de diapauze en na de diapauze. Eén niet-geplaagd en zeven geplaagde gebouwen, die verspreid staan in Vlaanderen, werden geanalyseerd. Elk gebouw werd geïnspecteerd welke vliegen aanwezig waren aangezien de drie soorten niet altijd allemaal aanwezig zijn.
Binnen een geplaagd gebouw werden verschillende posities bemonsterd, namelijk in de ruimte waar veel vliegen verbleven (meestal boven in een gebouw), bij de muur waar veel vliegen clusteren (headspace) en in het midden van het gebouw waar meestal nauwelijks vliegen aanwezig zijn. Bij de eerste twee posities worden in een geplaagd gebouw semiochemicaliën verwacht, in het midden van het gebouw daarentegen nauwelijks tot geen.
Bemonstering van een geplaagde ruimte boven in het gebouw (links) en de headspace (rechts). Het bokaal verhindert vliegen de headspace te betreden zodat enkel componenten achtergelaten op de muur worden bemonsterd. Telkens werden in duplicaat buisjes met Tenax-TA opgehangen.
De buisjes werden kwantitatief geanalyseerd met thermische desorptie – gaschromatografie – massaspectrometrie (TD-GC-MS) om te bepalen hoeveel van een bepaalde vluchtige component is geadsorbeerd op het sorbent. Dit is gerelateerd aan de concentratie van dat vluchtige component in de bemonsterde lucht. Op deze data werd dan de statistische analyse uitgevoerd, opgesplitst per vliegensoort. Twee factoren werden gebruikt voor de selectie, namelijk of het staal afkomstig was van een gebouw geplaagd door een bepaalde vliegensoort en op basis van de positie. Voor de eerste factor werden gevalideerde OPLS-DA-modellen opgesteld en werden componenten die statistisch belangrijk waren én gecorreleerd zijn aan de aanwezigheid van de vliegensoort geselecteerd. Voor de factor positie werden componenten die meer abundant zijn in de geplaagde ruimte of de headspace dan in het midden van het gebouw geselecteerd. Hiervoor werd een script in R (een gratis programmeersoftware) opgesteld op basis van Limma-t-testen.
In de TD-GC-MS-analyses werden 144 componenten opgenomen voor statistisch analyse, 30 componenten zijn mogelijk gerelateerd aan de aanwezigheid van (één van de drie) vliegensoorten. De masterproef verschaft een analysemethodiek in de untargeted volatolomics, die ook kan worden toegepast naast semiochemicaliën-onderzoek.
Plaagcyclus stoppen
Om te onderzoeken of deze 30 resterende kandidaten effectief de oorzaak is van het terugkeren van de vliegen, moeten in-vivotesten worden uitgevoerd om te valideren. Hierbij komen de vliegen in contact met de kandidaat-semiochemicalie en wordt hun gedrag bestudeerd.
Indien uiteindelijk semiochemicaliën gevonden worden, kunnen strategieën worden bedacht om enerzijds de semiochemicaliën te verwijderen zodat ze niet meer daar terugkeren en om anderzijds de semiochemicaliën toe te passen om de vliegen te lokken naar een locatie waar ze wel mogen overwinteren.
Bibliografie
Alberts, B., Johnson, A., Lewis, J., Raff, M., Roberts, K., & Walter, P. (2008). Manupulating Proteins,
DNA, and RNA. In Molecular Biology of the Cell (Fifth Edit, pp. 501–578). Garland Science, Taylor
& Francis Group.
Anderson, M. J., Sullivan, J. G., Horiuchi, T. K., Fuller, S. B., & Daniel, T. L. (2020). A bio-hybrid odorguided
autonomous palm-sized air vehicle. Bioinspiration & Biomimetics, 16(2), 026002.
https://doi.org/10.1088/1748-3190/abbd81
Anderson, M. J., Sullivan, J. G., Talley, J. L., Brink, K. M., Fuller, S. B., & Daniel, T. L. (2019). The
“Smellicopter,” a bio-hybrid odor localizing nano air vehicle. 2019 IEEE/RSJ International
Conference on Intelligent Robots and Systems (IROS), 6077–6082.
https://doi.org/10.1109/IROS40897.2019.8968589
Ando, Y., Fukazawa, Y., Masutani, O., Iwasaki, H., & Honiden, S. (2006). Performance of pheromone
model for predicting traffic congestion. Proceedings of the International Conference on
Autonomous Agents, 2006, 73–80. https://doi.org/10.1145/1160633.1160642
Arnold, C. (2022). Diagnostics to take your breath away. 40(July). https://doi.org/10.1038/s41587-
022-01385-0
Audenaert, K., & Ameye, M. (2019). Biochemical and molecular (data) analyses. Bioingenieurswetenschappen,
UGent.
Bale, J. S., & Hayward, S. A. L. (2010). Insect overwintering in a changing climate. Journal of
Experimental Biology, 213(6), 980–994. https://doi.org/10.1242/jeb.037911
Barbosa-Cornelio, R., Cantor, F., Coy-Barrera, E., & Rodríguez, D. (2019). Tools in the investigation of
volatile semiochemicals on insects: From sampling to statistical analysis. Insects, 10(8), 1–35.
https://doi.org/10.3390/insects10080241
Benelli, G., Lucchi, A., Thomson, D., & Ioriatti, C. (2019). Sex pheromone aerosol devices for mating
disruption: Challenges for a brighter future. Insects, 10(10), 1–16.
https://doi.org/10.3390/insects10100308
Benigni, M., Cassan, L., Leignez, S., Durlin, L., & Oste, S. (2016). Control of root aphid (Pemphigus
bursarius L.) in witloof chicory culture (Cichorium intybus L. var. foliosum). Crop Protection, 89,
209–215. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2016.07.027
Binyameen, M., Hussain, A., Yousefi, F., Birgersson, G., & Schlyter, F. (2013). Modulation of
Reproductive Behaviors by Non-Host Volatiles in the Polyphagous Egyptian Cotton Leafworm,
Spodoptera littoralis. Journal of Chemical Ecology, 39(10), 1273–1283.
https://doi.org/10.1007/s10886-013-0354-4
Blancard, D. (2012). Diagnosis of Parasitic and Nonparasitic Diseases. Tomato Diseases, 35–411.
https://doi.org/10.1016/b978-0-12-387737-6.50002-9
Boulay, J., Aubernon, C., Ruxton, G. D., Hédouin, V., Deneubourg, J. L., & Charabidzé, D. (2019).
Mixed-species aggregations in arthropods. Insect Science, 26(1), 2–19.
https://doi.org/10.1111/1744-7917.12502
Brezolin, A. N., Martinazzo, J., Muenchen, D. K., de Cezaro, A. M., Rigo, A. A., Steffens, C., Steffens, J.,
Blassioli-Moraes, M. C., & Borges, M. (2018). Tools for detecting insect semiochemicals: a
review. Analytical and Bioanalytical Chemistry, 410(17), 4091–4108.https://doi.org/10.1007/s00216-018-1118-3
Bylesjö, M., Rantalainen, M., Cloarec, O., Nicholson, J. K., Holmes, E., & Trygg, J. (2006). OPLS
discriminant analysis : combining the strengths of PLS-DA and SIMCA classification. Journal of
Chemometrics, 20(August), 341–351. https://doi.org/10.1002/cem.1006
Castellano-Escuder, P., Gonzalez-Domnguez, R., Carmona-Pontaque, F., Andrés-Lacueva, C., &
Sanchez-Pla, A. (2021). POMAShiny: A user-friendly web-based workflow for metabolomics and
proteomics data analysis. PLoS Computational Biology, 17(7), 1–15.
https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009148
Castillo, C., Maisonnasse, A., Conte, Y. Le, & Plettner, E. (2012). Seasonal variation in the titers and
biosynthesis of the primer pheromone ethyl oleate in honey bees. Journal of Insect Physiology,
58(8), 1112–1121. https://doi.org/10.1016/j.jinsphys.2012.05.010
Cheng, K. (2020). Snelle metabolische fingerprinting van plasma en serum, gericht op toepassingen
binnen een context van populatiestudies [Universiteit Gent].
https://lib.ugent.be/catalog/rug01:002863942
Colinet, H., Renault, D., Charoy-Guével, B., & Com, E. (2012). Metabolic and proteomic profiling of
diapause in the aphid parasitoid praon volucre. PLoS ONE, 7(2).
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0032606
Cook, S. M., Khan, Z. R., & Pickett, J. A. (2007). The use of push-pull strategies in integrated pest
management. Annual Review of Entomology, 52(March 2014), 375–400.
https://doi.org/10.1146/annurev.ento.52.110405.091407
D’assis Fonseca, E. C. M. (1968). Diptera Cyclorrhapha Calyptrata: section (b) Muscidae. In Handbooks
for the Identification of British Insects: Vol. X (p. 124).
http://www.famu.org/mayfly/pubs/pub_k/pubkimminsd1950p1.pdf
De Coster, G. (2020). Multi-component analysis of indoor and outdoor air in daycare centres. Ghent
University.
De Coursey, R. M. (1927). A bionical study of the cluster fly Pollenia rudis (Fab.). (Diptera,
alliphoridae). Annals Entomological Society of America, XX(117), 368–384.
De Meyer, T. (2021). Microarrays. In Genome Analysis. Bio-ingenieurswetenschappen, UGent.
De Watergroep. (z.d.). Watertorens. Meer dan water. https://www.dewatergroep.be/nlbe/
drinkwater/weetjes-en-tips/van-bron-tot-kraan/watertorens
Demeestere, K., Dewulf, J., De Roo, K., De Wispelaere, P., & Van Langenhove, H. (2008). Quality
control in quantification of volatile organic compounds analysed by thermal desorption-gas
chromatography-mass spectrometry. Journal of Chromatography A, 1186(1–2), 348–357.
https://doi.org/10.1016/j.chroma.2007.11.036
Domingo-Almenara, X., Brezmes, J., Vinaixa, M., Samino, S., Ramirez, N., Ramon-Krauel, M., Lerin, C.,
Díaz, M., Ibáñez, L., Correig, X., Perera-Lluna, A., & Yanes, O. (2016). ERah: A Computational
Tool Integrating Spectral Deconvolution and Alignment with Quantification and Identification of
Metabolites in GC/MS-Based Metabolomics. Analytical Chemistry, 88(19), 9821–9829.
https://doi.org/10.1021/acs.analchem.6b02927
Drake, G. W. F., Schreiber, B. A., Gaur, A., Gregersen, E., Hosch, W. L., Promeet, D., Sampaolo, M.,
Singh, S., Sinha, S., & Young, G. (2021). The Clausius-Clapeyron equation. In Encyclopædia
Britannica. https://www.britannica.com/science/thermodynamics/The-Clausius-Clapeyro…
Eicher, T., Kinnebrew, G., Patt, A., Spencer, K., Ying, K., Ma, Q., Machiraju, R., & Mathé, E. A. (2020).
Metabolomics and multi-omics integration: A survey of computational methods and resources.
Metabolites, 10(5). https://doi.org/10.3390/metabo10050202
Ellis, D. I., & Goodacre, R. (2012). Metabolomics-assisted synthetic biology. Current Opinion in
Biotechnology, 23(1), 22–28. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2011.10.014
Eriksson, L., Trygg, J., & Wold, S. (2008). CV-ANOVA for significance testing of PLS and OPLS® models.
Journal of Chemometrics, 22(11–12), 594–600. https://doi.org/10.1002/cem.1187
Faulde, M., Sobe, D., Burghardt, H., & Wermter, R. (2001). Hospital infestation by the cluster fly,
pollenia rudis sensu stricto fabricius 1794 (diptera: Calliphoridae), and its possible role in
transmission of bacterial pathogens in germany. International Journal of Hygiene and
Environmental Health, 203(3), 201–204. https://doi.org/10.1078/S1438-4639(04)70029-2
Freeze, H. H., & Ng, B. G. (2013). Glycomics, Glycobiology, and Glyco-Medicine. In Genomic and
Personalized Medicine (Second Edi, Vol. 1). Elsevier Inc. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-
382227-7.00015-X
Giannoukos, S., Agapiou, A., Brkić, B., & Taylor, S. (2019). Volatolomics: A broad area of
experimentation. Journal of Chromatography B, 1105(November 2018), 136–147.
https://doi.org/10.1016/j.jchromb.2018.12.015
Giannoukos, S., Brkić, B., Taylor, S., Marshall, A., & Verbeck, G. F. (2016). Chemical Sniffing
Instrumentation for Security Applications. Chemical Reviews, 116(14), 8146–8172.
https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.6b00065
Gibb, T. (2015). Pest Insects. In Contemporary Insect Diagnostics (pp. 153–245). Elsevier.
https://doi.org/10.1016/B978-0-12-404623-8.00005-3
Goh, W. W. Bin, & Wong, L. (2018). Dealing with Confounders in Omics Analysis. Trends in
Biotechnology, 36(5), 488–498. https://doi.org/10.1016/j.tibtech.2018.01.013
Guo, X., Yu, Q., Chen, D., Wei, J., Yang, P., Yu, J., Wang, X., & Kang, L. (2020). 4-Vinylanisole is an
aggregation pheromone in locusts. Nature, 584(7822), 584–588.
https://doi.org/10.1038/s41586-020-2610-4
Hachston, M. (2017). Subfamily Muscinae. https://sites.google.com/view/mikes-insect-keys/mikesinsect-
keys/keys-for-the-identification-of-british-true-flies-diptera/keys-for-the-identificationof-
british-muscidae
Hahn, D. A., & Denlinger, D. L. (2011). Energetics of insect diapause. Annual Review of Entomology,
56(May 2014), 103–121. https://doi.org/10.1146/annurev-ento-112408-085436
Harvey, D. J. (2021). Mass spectrometric detectors for gas chromatography. In Gas Chromatography.
Elsevier Inc. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-820675-1.00022-8
Hidalgo, K., Ratel, J., Mercier, F., Gauriat, B., Bouchard, P., & Engel, E. (2019). Volatolomics in
bacterial ecotoxicology, a novel method for detecting signatures of pesticide exposure?
Frontiers in Microbiology, 10(JAN), 1–11. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.03113
Institute of Medicine, Board on Health Care Services, Board on Health Sciences Policy, & Committee
on the Review of Omics-Based Tests for Predicting Patient Outcomes in Clinical Trials. (2012).
Evolution of Translational Omics. In C. M. Micheel, S. J. Nass, & G. S. Omenn (Red.), Evolution of
Translational Omics. The National Academies Press. https://doi.org/10.17226/13297
Ivahnenko, T., & Zogorski, J. S. (2006). Sources and Occurrence of Chloroform and Other
Trihalomethanes in Drinking-Water Supply Wells in the United States , 1986 – 2001. U.S.Geological Survey Scientific Investigations Report 2006-5015, 13.
John, A., Schadschneider, A., Chowdhury, D., & Nishinari, K. (2009). Trafficlike Collective Movement
of Ants on Trails: Absence of a Jammed Phase. Physical Review Letters, 102(10), 108001.
https://doi.org/10.1103/PhysRevLett.102.108001
Karlsson, T., Klemedtsson, L., Rinnan, R., & Holst, T. (2021). Leaf-Scale Study of Biogenic Volatile
Organic Compound Emissions from Willow (Salix spp.) Short Rotation Coppices Covering Two
Growing Seasons. Atmosphere, 12(11), 1427. https://doi.org/10.3390/atmos12111427
Katsnelson, A. (2016). What will it take to find a human pheromone? In ACS Central Science (Vol. 2,
Nummer 10, pp. 678–681). https://doi.org/10.1021/acscentsci.6b00306
Kelling, F. J., Ialenti, F., & Den Otter, C. J. (2002). Background odour induces adaptation and
sensitization of olfactory receptors in the antennae of houseflies. Medical and Veterinary
Entomology, 16(2), 161–169. https://doi.org/10.1046/j.1365-2915.2002.00359.x
Khamesipour, F., Lankarani, K. B., Honarvar, B., & Kwenti, T. E. (2018). A systematic review of human
pathogens carried by the housefly (Musca domestica L.). BMC Public Health, 18(1), 1049.
https://doi.org/10.1186/s12889-018-5934-3
Klowden, M. J. (2013). Communication Systems. In Physiological Systems in Insects (pp. 603–647).
Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-415819-1.00012-X
Kosmides, A. K., Kamisoglu, K., Calvano, S. E., Corbett, S. A., & Androulakis, I. P. (2013). Metabolomic
fingerprinting: Challenges and opportunities. Critical Reviews in Biomedical Engineering, 41(3),
205–221. https://doi.org/10.1615/CritRevBiomedEng.2013007736
Kotrba, M. (2009). Male flies with yellow balls - New observations on the eversible vesicles on the
postadbomen of male Thaumatomyia notata (Diptera: Chloropidae). European Journal of
Entomology, 106(1), 57–62. https://doi.org/10.14411/eje.2009.009
Krafsur, E. S., Moon, R. D., Kim, Y., & Rosales, A. L. (1999). Dynamics of diapause recruitment in
populations of the face fly, Musca autumnalis. Medical and Veterinary Entomology, 13(4), 337–
348. https://doi.org/10.1046/j.1365-2915.1999.00150.x
Lacalle-Bergeron, L., Goterris-Cerisuelo, R., Portolés, T., Beltran, J., Sancho, J. V., Navarro-Moreno, C.,
& Martinez-Garcia, F. (2021). Novel sampling strategy for alive animal volatolome extraction
combined with GC-MS based untargeted metabolomics: Identifying mouse pup pheromones.
Talanta, 235. https://doi.org/10.1016/j.talanta.2021.122786
Lan, B., Kanzaki, R., & Ando, N. (2019). Dropping Counter: A Detection Algorithm for Identifying
Odour-Evoked Responses from Noisy Electroantennograms Measured by a Flying Robot.
Sensors, 19(20), 4574. https://doi.org/10.3390/s19204574
Lange, J., Eddhif, B., Tarighi, M., Garandeau, T., Péraudeau, E., Clarhaut, J., Renoux, B., Papot, S., &
Poinot, P. (2019). Volatile Organic Compound Based Probe for Induced Volatolomics of Cancers.
Angewandte Chemie - International Edition, 58(49), 17563–17566.
https://doi.org/10.1002/anie.201906261
Lee Kraus, W. (2015). Editorial: Would you like a hypothesis with those data? Omics and the age of
discovery science. Molecular Endocrinology, 29(11), 1531–1534.
https://doi.org/10.1210/me.2015-1253
Lee, S. C., Seo, S. M., Huh, M. J., Kwon, J. H., Nam, I., Park, J. H., & Park, I. K. (2020). Behavioral and
electrophysiological effects of ajowan (Trachyspermum ammi sprague) (apiales: Apiaceae)
essential oil and its constituents on nymphal and adult bean bugs, riptortus clavatus (thunberg)(hemiptera: Alydidae). Insects, 11(2), 1–15. https://doi.org/10.3390/insects11020104
Leemans, M., Bauër, P., Cuzuel, V., Audureau, E., & Fromantin, I. (2022). Volatile Organic Compounds
Analysis as a Potential Novel Screening Tool for Breast Cancer: A Systematic Review. Biomarker
Insights, 17, 117727192211007. https://doi.org/10.1177/11772719221100709
Liu, D., Hoynes-O’Connor, A., & Zhang, F. (2013). Bridging the gap between systems biology and
synthetic biology. Frontiers in Microbiology, 4(JUL), 1–8.
https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00211
Lundborg, L., Fedderwitz, F., Björklund, N., Nordlander, G., & Borg-Karlson, A. K. (2016). Induced
defenses change the chemical composition of pine seedlings and influence meal properties of
the pine weevil Hylobius abietis. Phytochemistry, 130, 99–105.
https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2016.06.002
Markes International. (z.d.). Markes International Unity-XR. https://markes.com/thermal-desorptioninstrumentation/
sorbent-tube/unity-xr
Martinez, D., Arhidi, L., Demondion, E., Masson, J. B., & Lucas, P. (2014). Using insect
electroantennogram sensors on autonomous robots for Olfactory searches. Journal of
Visualized Experiments, 90, 1–9. https://doi.org/10.3791/51704
Marwal, A., Sahu, A. K., & Gaur, R. K. (2014). Transmission and host interaction of Geminivirus in
weeds. In Plant Virus-Host Interaction: Molecular Approaches and Viral Evolution. Elsevier.
https://doi.org/10.1016/B978-0-12-411584-2.00007-X
Meng, C.-K., & Szelewski, M. (2010). Can “Deconvolution” Improve GC/MS Detectability ? Agilent
Technologies, Inc.
Mitaka, Y., & Akino, T. (2021). A Review of Termite Pheromones: Multifaceted, Context-Dependent,
and Rational Chemical Communications. Frontiers in Ecology and Evolution, 8(January).
https://doi.org/10.3389/fevo.2020.595614
Mohanty, S. P., & Kougianos, E. (2006). Biosensors: a tutorial review. IEEE Potentials, 25(2), 35–40.
https://doi.org/10.1109/MP.2006.1649009
Moitra, P., Bhagat, D., Kamble, V. B., Umarji, A. M., Pratap, R., & Bhattacharya, S. (2021). First
example of engineered β-cyclodextrinylated MEMS devices for volatile pheromone sensing of
olive fruit pests. Biosensors and Bioelectronics, 173(September 2020), 112728.
https://doi.org/10.1016/j.bios.2020.112728
Moraes, M. C. B., Borges, M., Pareja, M., Vieira, H. G., De Souza Sereno, F. T. P., & Laumann, R. A.
(2008). Food and humidity affect sex pheromone ratios in the stink bug, Euschistus heros.
Physiological Entomology, 33(1), 43–50. https://doi.org/10.1111/j.1365-3032.2007.00600.x
NatureSpot. (z.d.). Eudasyphora cyanella. Geraadpleegd 11 augustus 2022, van
https://www.naturespot.org.uk/species/eudasyphora-cyanella
Naundrup, A., Bohman, B., Kwadha, C. A., Jensen, A. B., Becher, P. G., & De Fine Licht, H. H. (2022).
Pathogenic fungus uses volatiles to entice male flies into fatal matings with infected female
cadavers. The ISME Journal, 2021.10.21.465334. https://doi.org/10.1038/s41396-022-01284-x
Newton, S., Sellström, U., Harrad, S., Yu, G., & de Wit, C. A. (2016). Comparisons of indoor active and
passive air sampling methods for emerging and legacy halogenated flame retardants in Beijing,
China offices. Emerging Contaminants, 2(2), 80–88.
https://doi.org/10.1016/j.emcon.2016.02.001
Ono, M., Terabe, H., Hori, H., & Sasaki, M. (2003). Components of giant hornet alarm pheromone.Nature, 424(6949), 637–638. https://doi.org/10.1038/424637a
Oosterbroek, P., de Jong, H., & Sijstermans, L. (2012). De Europese families van muggen en vliegen
(Diptera) (2de druk). KNNV Uitgeverij.
Osorio-Osorio, R., López-Naranjo, J. I., Salinas-Hernández, R. M., De la Cruz-Lázaro, E., Márquez-
Quiroz, C., & Cibrián-Tovar, J. (2017). Reducing Cosmopolites sordidus populations and damage
using traps baited with pheromone and plantain corm. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios,
4(11), 243. https://doi.org/10.19136/era.a4n11.1172
Pape, T., Beuk, P., Pont, A. C., Shatalkin, A. I., Ozerov, A. L., Woznica, A. J., Merz, B., Bystrowski, C.,
Raper, C., Bergström, C., Kehlmaier, C., Clements, D. K., Greathead, D., Kameneva, E. P.,
Nartshuk, E., Petersen, F. T., Weber, G., Bächli, G., Geller-Grimm, F., … de Jong, Y. (2015). Fauna
Europaea: Diptera - Brachycera. Biodiversity Data Journal, 3(1).
https://doi.org/10.3897/BDJ.3.e4187
Putri, S. P., Nakayama, Y., Matsuda, F., Uchikata, T., Kobayashi, S., Matsubara, A., & Fukusaki, E.
(2013). Current metabolomics: Practical applications. Journal of Bioscience and Bioengineering,
115(6), 579–589. https://doi.org/10.1016/j.jbiosc.2012.12.007
Ragland, G. J., Armbruster, P. A., & Meuti, M. E. (2019). Evolutionary and functional genetics of insect
diapause: a call for greater integration. Current Opinion in Insect Science, 36(Box 1), 74–81.
https://doi.org/10.1016/j.cois.2019.08.003
Robards, K., & Ryan, D. (2022). Principles and Practice of Modern Chromatographic Methods.
Elsevier. https://doi.org/10.1016/C2019-0-03803-4
Rockwood, A. L., Kushnir, M. M., & Clarke, N. J. (2008). Mass Spectrometry. In Principles and
Applications of Clinical Mass Spectrometry. Elsevier Inc. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-
816063-3.00002-5
Rodríguez-Flores, M. S., Falcão, S. I., Escuredo, O., Queijo, L., Seijo, M. C., & Vilas-Boas, M. (2021).
Assessment of the in vivo and in vitro release of chemical compounds from vespa velutina.
Molecules, 26(22). https://doi.org/10.3390/molecules26226769
Roelofs, W. L., & Brown, R. L. (1982). Pheromones and Evolutionary Relationships of Tortricidae.
Annual Review of Ecology and Systematics, 13(1982), 395–422.
https://www.jstor.org/stable/2097074
Schutz, S., Weissbecker, B., Koch, U. T., & Hummel, H. E. (1999). Detection of volatiles released by
diseased potato tubers using a biosensor on the basis of intact insect antennae. Biosensors and
Bioelectronics, 14(2), 221–228. https://doi.org/10.1016/S0956-5663(98)00092-X
Schwartz, B. D., McErlean, C. S. P., Fletcher, M. T., Mazomenos, B. E., Konstantopoulou, M. A.,
Kitching, W., & De Voss, J. J. (2005). Spiroacetal biosynthesis: (±)-1,7-dioxaspiro[5.5]undecane in
Bactrocera cacuminata and Bactrocera oleae (olive fruit fly). Organic Letters, 7(6), 1173–1176.
https://doi.org/10.1021/ol050143w
Smith, C. A., Want, E. J., O’Maille, G., Abagyan, R., & Siuzdak, G. (2006). XCMS: Processing mass
spectrometry data for metabolite profiling using nonlinear peak alignment, matching, and
identification. Analytical Chemistry, 78(3), 779–787. https://doi.org/10.1021/ac051437y
Susset, E. C., Ramon-Portugal, F., Hemptinne, J. L., Dewhirst, S. Y., Birkett, M. A., & Magro, A. (2013).
The Role of Semiochemicals in Short-Range Location of Aggregation Sites in Adalia bipunctata
(Coleoptera, Coccinellidae). Journal of Chemical Ecology, 39(5), 591–601.
https://doi.org/10.1007/s10886-013-0285-0
Symonds, M. R. E., & Elgar, M. A. (2008). The evolution of pheromone diversity. Trends in Ecology
and Evolution, 23(4), 220–228. https://doi.org/10.1016/j.tree.2007.11.009
Tarpy, D. R., Talley, E., & Metz, B. N. (2020). Influence of brood pheromone on honey bee colony
establishment and queen replacement. Journal of Apicultural Research, 60(2), 220–228.
https://doi.org/10.1080/00218839.2020.1867336
Texas Instruments. (2022). INA819 35-μV Offset , 8-nV / √ Hz Noise , Low-Power , Precision
Instrumentation Amplifier. https://www.ti.com/product/INA819
The Pherobase - Semiochemicals. (z.d.). Geraadpleegd 25 augustus 2022, van
https://www.pherobase.com/database/compound/compounds-index.php
Thermo Scientific. (2008). Thermo Scientific DSQ II Single Quadrupole GC/MS.
Trout Fryxell, R. T., Moon, R. D., Boxler, D. J., & Watson, D. W. (2021). Face Fly (Diptera: Muscidae)—
Biology, Pest Status, Current Management Prospects, and Research Needs. Journal of
Integrated Pest Management, 12(1). https://doi.org/10.1093/jipm/pmaa020
U.S. Environmental Protection Agency. (2021). Integrated Pest Management (IPM) Principles.
https://www.epa.gov/safepestcontrol/integrated-pest-management-ipm-prin…
van den Berg, R. A., Hoefsloot, H. C. J., Westerhuis, J. A., Smilde, A. K., & van der Werf, M. J. (2006).
Centering, scaling, and transformations: Improving the biological information content of
metabolomics data. BMC Genomics, 7, 1–15. https://doi.org/10.1186/1471-2164-7-142
Van den Berg, R. G. (z.d.). SPSS Tutorial: Boxplots – Beginners Tutorial. Geraadpleegd 6 augustus
2022, van https://www.spss-tutorials.com/boxplot-what-is-it/
van der Hooft, J., & Hanhineva, K. (Red.). (2021). Metabolomics Data Processing and Data Analysis—
Current Best Practices. MDPI. https://doi.org/10.3390/books978-3-0365-1195-5
Van Meulebroek, L., Cameron, S., Plekhova, V., De Spiegeleer, M., Wijnant, K., Michels, N., De
Henauw, S., Lapauw, B., Takats, Z., & Vanhaecke, L. (2020). Rapid LA-REIMS and comprehensive
UHPLC-HRMS for metabolic phenotyping of feces. Talanta, 217(December 2019), 121043.
https://doi.org/10.1016/j.talanta.2020.121043
Vandewalle, L., Bleyaert, P., Callens, D., Debussche, B., De Cauwer, B., De Cock, A., Delanote, L.,
Demeulemeester, K., Demeulemeester, M., Demeyere, A., Ghekiere, G., Manderyck, B.,
Mertens, M., Meurrens, F., Pauwelyn, E., Spanoghe, P., Vandergheten, J. P., Vermeulen, K.,
Viaene, N., … Wittouck, D. (2013). Vijanden van gewassen en hun beheersing 2013-2014. Inagro.
Vidal, M., & Furlong, E. E. M. (2004). From OMICS to systems biology. Nature Reviews Genetics, 5.
https://doi.org/10.1038/nrg1467
Vinaixa, M., Samino, S., Saez, I., Duran, J., Guinovart, J. J., & Yanes, O. (2012). A guideline to
univariate statistical analysis for LC/MS-based untargeted metabolomics-derived data.
Metabolites, 2(4), 775–795. https://doi.org/10.3390/metabo2040775
Walgraeve, C., Demeestere, K., Dewulf, J., Van Huffel, K., & Van Langenhove, H. (2011). Diffusive
sampling of 25 volatile organic compounds in indoor air: Uptake rate determination and
application in Flemish homes for the elderly. Atmospheric Environment, 45(32), 5828–5836.
https://doi.org/10.1016/j.atmosenv.2011.07.007
Wehrenfennig, C., Schott, M., Gasch, T., Düring, R. A., Vilcinskas, A., & Kohl, C. D. (2013). On-site
airborne pheromone sensing. Analytical and Bioanalytical Chemistry, 405(20), 6389–6403.
https://doi.org/10.1007/s00216-013-7113-9
Whitaker, D., Oliver, K., Shelow, D., Turner, D., & MacGregor, I. (2019). Method TO-15A:
Determination of Volatile Organic Compounds (VOCs) in Air Collected in Specially Prepared
Canisters and Analyzed by Gas Chromatography–Mass Spectrometry (GC-MS). U.S.
Environmental Protection Agency. https://www.epa.gov/sites/default/files/2019-
12/documents/to-15a_vocs.pdf
Winkler, R. (2016). Popper and the omics. Frontiers in Plant Science, 7(FEB2016), 1–3.
https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00195
Woolfenden, E. (2021). Thermal desorption gas chromatography. In Gas Chromatography.
https://doi.org/10.1016/b978-0-12-820675-1.00009-5
World Health Organisation. (2020). Vector-borne diseases. https://www.who.int/news-room/factsheets/
detail/vector-borne-diseases
World Health Organisation. (2022). Trypanosomiasis, human African (sleeping sickness).
https://www.who.int/news-room/fact-sheets/detail/trypanosomiasis-human-…-(sleepingsickness)
Yang, K., & Han, X. (2016). Lipidomics: Techniques, Applications, and Outcomes Related to Biomedical
Sciences. Trends in Biochemical Sciences, 41(11), 954–969.
https://doi.org/10.1016/j.tibs.2016.08.010
Yarkulov, F. Y. (2019). Biology of Thaumatomyia Zenker, 1833 (Diptera, Chloropidae) Frit Flies,
Predators of Root Aphids in Middle Asia. Entomological Review, 99(8), 1069–1082.
https://doi.org/10.1134/S0013873819080013
Yun, E. S., & Park, T. H. (2000). Quantitative measurement of general odorant using
electroantennogram of male silkworm moth, Bombyx mori. Biotechnology and Bioprocess
Engineering, 5(2), 150–152. https://doi.org/10.1007/BF02931888
