Twaalf zeester soorten in zuid-Chili is enkel het begin
Bij het horen van het woord ‘zeester’ denk je waarschijnlijk spontaan aan een bruin/geelachtige ster met vijf armen, maar wist je dat er zeesterren bestaan met meer dan 50 armen en dat ze in bijna alle kleuren van de regenboog voorkomen? Alleen al in de Zuidelijke Oceaan zijn er bijna 300 verschillende soorten zeesterren beschreven en hoogstwaarschijnlijk hebben we nog niet eens alle soorten die daar leven gezien.
De Zuidelijke Oceaan omvat de meest zuidelijke, koude wateren op aarde. Ondanks de recente inspanningen om de rijke diversiteit aan leven in kaart te brengen, zijn er nog veel regio’s onderbestudeerd. Een soortenlijst voor deze regio is cruciaal om veranderingen als gevolg van de klimaatopwarming aan te tonen en gepast te kunnen reageren om deze soorten te beschermen.
Daarom trokken wij naar het zuiden van Chili (Zuid-Amerika), één van de onderbestudeerde regio’s, om de diversiteit aan zeesterren te onderzoeken.
Uiterlijk versus DNA
We verzamelden zeesterren doormiddel van SCUBA duiken, snorkelen, en al zoekend langs de waterlijn. Vervolgens moesten we ze identificeren. De eerste, meest voor de hand liggende methode was door naar hun uiterlijk te kijken. Zo onderscheiden wij bijvoorbeeld ook een roodborstje van een merel. Dat is vaak de snelste manier, maar niet altijd de meest correcte of makkelijkste. Daarom gebruikten we daarnaast ook een tweede methode, namelijk het vergelijken van DNA. DNA is uniek aan elk individu. Naarmate individuen meer verwant zijn met elkaar is hun DNA meer gelijkend. Met algoritmes kunnen we bepalen wanneer DNA zo gelijkend is dat twee individuen tot een zelfde soort behoren. Zo geeft DNA ons een objectieve en vergelijkbare methode om soorten te onderscheiden.
We stelden vast dat in veel gevallen de soortnaam die we gaven op basis van uiterlijk overeenkwam met die op basis van hun DNA, maar dat was zeker niet altijd het geval. Zou jij in onderstaande zeesterren twee verschillende soorten herkennen? Wij alleszins niet met zekerheid zonder het gebruik van DNA.
Door enkel naar het uiterlijk te kijken, zoals in bovenstaand geval, onderschatten we de diversiteit, maar het omgekeerde komt ook voor. Op basis van DNA vonden we dat de zeesterren Anasterias rupicola en Odontaster meridionalis,die leven in ondiep water rond Kerguelen, een archipel van meerdere eilanden in de zuidelijke Indische Oceaan, dezelfde soorten zijn als Anasterias antarctica en Odontaster penicillatus respectievelijk, gevonden in zuid-Chili, ondanks dat eerdere studies op basis van uiterlijk deze opdeelde als aparte soorten.
Eerste waarneming van zeester soort Cycethra frigida in zuid-Chili
In totaal vonden we twaalf verschillende zeestersoorten in zuid-Chili. Dat aantal is zeker onvolledig aangezien we maar tot maximum 20 meter gedoken hebben om zeesterren te verzamelen. Een van die twaalf soorten was Cycethra frigida die nog nooit eerder in deze regio gerapporteerd werd. Deze soort werd eerder gevonden rond MacQuary eiland, een eiland zuidwest van Nieuw-Zeeland, en in Kerguelen.
Verspreiding op een vlot van macroalgen
Sommige zeestersoorten, zoals Glabraster antarctica, komen bijna overal in de Zuidelijke Oceaan voor. Hoe kunnen deze organismen zich zo ver verspreiden?
In de Zuidelijke Oceaan stroomt de sterkste oceaanstroming ter wereld, de Antarctische Circumpolaire Stroming. Voornamelijk deze zeestroming zorgt voor de verspreiding van soorten door hun larven, die ronddrijven in het water, mee te voeren naar nieuwe locaties.
Een andere manier van verspreiding die recent meer in de spotlights staat, is door middel van macoralgvlotten. Wanneer macroalgen bijvoorbeeld als gevolg van een storm, loskomen van hun ondergrond, kunnen deze heel grote drijvende vlotten vormen waar organismen zich aan vast kunnen hechten. Zo kunnen ze mee drijven op de grote oceaanstromingen naar nieuwe locaties. Er wordt geschat dat meer dan 70 miljoen macroalgvlotten ronddrijven in de Zuidelijke Oceaan. We suggereerden deze verspreidingsmethode voor twee zeester soorten die allebei zowel in zuid-Chili als in Kerguelen voorkomen. De afstand tussen deze locaties is meer dan 8000 km, wat overeenkomt met België 30 keer doorkruisen. Tussen deze locaties is er bijna enkel diepzee met dieptes van meer dan 3 km. Daar kunnen deze twee soorten niet overleven. Ze moeten de enorme afstand dus in één keer afleggen zonder pauze!
Meer stalen voor een zekerdere toekomst
Voor twee van de twaalf soorten die we verzamelden, was nog geen openbare DNA data beschikbaar. Dit toont aan dat een verhoogde staalname nodig is om DNA te verkrijgen van alle soorten zodat identificaties correcter en objectiever kunnen gebeuren. Bovendien is niet alleen DNA nodig van verschillende soorten, maar ook van verschillende individuen van eenzelfde soort om variaties binnen soorten in kaart te brengen. Zo is het belangrijk dat DNA beschikbaar is van individuen afkomstig van verschillende locaties die de volledige verspreiding van een soort bestrijken. Toch hadden de individuen met beschikbare DNA data vaak een heel beperkte geografische verspreiding. Enkel voor drie van de twaalf gevonden soorten was goed verspreide DNA data beschikbaar. Tot slot is onderzoek in nu nog onderbestudeerde regio’s belangrijk om nieuwe soorten te ontdekken, de volledige verspreiding van een soort te onthullen, en veranderingen in verspreidingspatronen waar te kunnen nemen.
Conclusie
In ons onderzoek in zuid-Chili, een onderbestudeerde regio, identificeerden we twaalf soorten zeesterren, rapporteerden we een soort voor de eerste keer in deze regio, toonden we de synonymie voor twee soorten aan, en stelden we nieuwe DNA data beschikbaar voor toekomstige studies. Toch blijven meer studies in onderbestudeerde regio’s nodig net als het verkrijgen van bijkomende DNA data zowel van meer soorten als van meerdere individuen per soort om de soortendiversiteit preciezer in kaart te kunnen in brengen
Bibliografie
Ansorge, I. J., & Lutjeharms, J. R. E. (2003). Eddies originating at the south-west Indian ridge. Journal of Marine Systems, 39(1-2), 1-18.
Bénard, F., Callot, J. P., Vially, R., Schmitz, J., Roest, W., Patriat, M., Loubrieu, B. & The ExtraPlac Team (2010). The Kerguelen plateau: Records from a long-living/composite microcontinent. Marine and Petroleum Geology, 27(3), 633-649.
BOLD (2019). barcode of Life Data Systems Handbook. Available at https://www.boldsystems.org/libhtml_v3/static/BOLD4_Documentation_Draft1.pdf
Bosch, I. (1989). Contrasting modes of reproduction in two Antarctic asteroids of the genus Porania, with a description of unusual feeding and non-feeding larval types. The Biological Bulletin, 177(1), 77-82.
Bosch, I., & Pearse, J. S. (1990). Developmental types of shallow-water asteroids of McMurdo Sound, Antarctica. Marine Biology, 104(1), 41-46.
Carstens, B. C., Pelletier, T. A., Reid, N. M., & Satler, J. D. (2013). How to fail at species delimitation. Molecular ecology, 22(17), 4369-4383.
Casares, B. M., Àngel, J. J. S., & Cantero, Á. L. P. (2017). Towards a better understanding of Southern Ocean biogeography: new evidence from benthic hydroids. Polar Biology, 40(10), 1975-1988.
Chown, S. L., Clarke, A., Fraser, C. I., Cary, S. C., Moon, K. L., & McGeoch, M. A. (2015). The changing form of Antarctic biodiversity. Nature, 522(7557), 431-438.
Christiansen, H., Dettai, A., Heindler, F. M., Collins, M. A., Duhamel, G., Hautecoeur, M., Steinke, D., Volckaert, F. A. M. & Van de Putte, A. P. (2018). Diversity of mesopelagic fishes in the Southern Ocean-a phylogeographic perspective using DNA barcoding. Frontiers in Ecology and Evolution, 120.
Clark, A. M., & Downey, M. E. (1992). Starfishes of the Atlantic.
Clarke, A., Barnes, D. K., & Hodgson, D. A. (2005). How isolated is Antarctica? Trends in Ecology & Evolution, 20(1), 1-3.
Clement, M., Snell, Q., Walker, P., Posada, D., & Crandall, K. (2002). TCS: Estimating gene genealogies. Parallel and Distributed Processing Symposium, International Proceedings, 2, 184.
Costello, M. J., Tsai, P., Wong, P. S., Cheung, A. K. L., Basher, Z., & Chaudhary, C. (2017). Marine biogeographic realms and species endemicity. Nature communications, 8(1), 1-10.
Crame, J. A. (1999). An evolutionary perspective on marine faunal connections between southernmost South America and Antarctica. Scientia Marina, 63, 1-14.
Cumming, R. A., Nikula, R., Spencer, H. G., & Waters, J. M. (2014). Transoceanic genetic similarities of kelp‐associated sea slug populations: long‐distance dispersal via rafting? Journal of Biogeography, 41(12), 2357-2370.
Dayton, P. K., Robilliard, G. A., Paine, R. T., & Dayton, L. B. (1974). Biological accommodation in the benthic community at McMurdo Sound, Antarctica. Ecological Monographs, 44(1), 105-128.
De Broyer, C., Clarke, A.; Koubbi, P., Pakhomov, E., Scott, F., Vanden Berghe, E. & Danis, B. (Eds.) (2022). Register of Antarctic Marine Species. Accessed at https://www.marinespecies.org/rams
de Moura Barboza, C. A., de Moura, R. B., Lanna, A. M., Oackes, T., & Campos, L. S. (2011). Echinoderms as clues to Antarctic~ South American connectivity. Oecologia Australis, 15(1), 86-110.
Díaz, A., Féral, J. P., David, B., Saucède, T., & Poulin, E. (2011). Evolutionary pathways among shallow and deep-sea echinoids of the genus Sterechinus in the Southern Ocean. Deep Sea Research Part II: Topical Studies in Oceanography, 58(1-2), 205-211.
Edgar, R. C. (2004). MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic acids research, 32(5), 1792-1797.
Excoffier, L. & Lischer, H.E. L. (2010) Arlequin suite ver 3.5: A new series of programs to perform population genetics analyses under Linux and Windows. Molecular Ecology Resources. 10: 564-567
Féral, J. P., Poulin, E., De Ridder, C., & Saucède, T. (2019). A field guide to coastal echinoderms of the Kerguelen Islands. Zoosymposia, 15, 33-43.
Fišer Pečnikar, Ž., & Buzan, E. V. (2014). 20 years since the introduction of DNA barcoding: from theory to application. Journal of applied genetics, 55(1), 43-52.
Fraser, C. I., Nikula, R., Ruzzante, D. E., & Waters, J. M. (2012). Poleward bound: biological impacts of Southern Hemisphere glaciation. Trends in ecology & evolution, 27(8), 462-471.
Fraser, C. I., Morrison, A. K., Hogg, A. M., Macaya, E. C., van Sebille, E., Ryan, P. G., ... & Waters, J. M. (2018). Antarctica’s ecological isolation will be broken by storm-driven dispersal and warming. Nature climate change, 8(8), 704-708.
Fraysse, C., Calcagno, J., & Pérez, A. F. (2018). Asteroidea of the southern tip of South America, including Namuncurá Marine Protected Area at Burdwood Bank and Tierra del Fuego Province, Argentina. Polar Biology, 41(12), 2423-2433.
GBIF.org (2022), GBIF Home Page. Available from: https://www.gbif.org.
Geller, J., Meyer, C., Parker, M., & Hawk, H. (2013). Redesign of PCR primers for mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I for marine invertebrates and application in all‐taxa biotic surveys. Molecular ecology resources, 13(5), 851-861.
Gibson, R. N., Atkinson, R. J. A., & Gordon, J. D. M. (2005). The ecology of rafting in the marine environment. II. The rafting organisms and community. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review, 43, 279-418.
Gong, S., Ding, Y., Wang, Y., Jiang, G., & Zhu, C. (2018). Advances in DNA barcoding of toxic marine organisms. International journal of molecular sciences, 19(10), 2931.
González‐Wevar, C. A., Hüne, M., Segovia, N. I., Nakano, T., Spencer, H. G., Chown, S. L., Saucède, T., Johnstone, G., Mansilla, A. & Poulin, E. (2017). Following the Antarctic Circumpolar Current: patterns and processes in the biogeography of the limpet Nacella (Mollusca: Patellogastropoda) across the Southern Ocean. Journal of biogeography, 44(4), 861-874.
González-Wevar, C. A., Segovia, N. I., Rosenfeld, S., Noll, D., Maturana, C. S., Hüne, M., Naretto, J., Gérard, K., Díaz, A., Spencer, H. G., Saucède, T., Féral, J.-P., Marley, S.A., Brickle, P., Wilson, N.G. & Poulin, E. (2021). Contrasting biogeographical patterns in Margarella (Gastropoda: Calliostomatidae: Margarellinae) across the Antarctic Polar Front. Molecular Phylogenetics and Evolution, 156, 107039.
Gostel, M. R., & Kress, W. J. (2022). The Expanding Role of DNA Barcodes: Indispensable Tools for Ecology, Evolution, and Conservation. Diversity, 14(3), 213.
Griffiths, H. J. (2010). Antarctic marine biodiversity–what do we know about the distribution of life in the Southern Ocean? PloS one, 5(8), e11683.
Griffiths, H. J., & Waller, C. L. (2016). The first comprehensive description of the biodiversity and biogeography of Antarctic and Sub‐Antarctic intertidal communities. Journal of biogeography, 43(6), 1143-1155.
Güller, M., Puccinelli, E., & Zelaya, D. G. (2020). The Antarctic Circumpolar Current as a dispersive agent in the Southern Ocean: evidence from bivalves. Marine Biology, 167(10), 1-13.
Guzzi, A., Alvaro, M.C., Danis, B., Moreau, C. & Schiaparelli, S. (2022 submitted). Not all that glitters is gold: barcoding effort reveals taxonomic incongruences in iconic Ross Sea seastars. Diversity 2021, 13.
Hajibabaei, M., Singer, G. A., Hebert, P. D., & Hickey, D. A. (2007). DNA barcoding: how it complements taxonomy, molecular phylogenetics and population genetics. TRENDS in Genetics, 23(4), 167-172.
Hebert, P. D., Cywinska, A., Ball, S. L., & DeWaard, J. R. (2003). Biological identifications through DNA barcodes. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 270(1512), 313-321.
Hebert, P. D., Ratnasingham, S., & De Waard, J. R. (2003b). Barcoding animal life: cytochrome c oxidase subunit 1 divergences among closely related species. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 270(suppl_1), S96-S99.
Helmuth, B. S., Veit, R. R., & Holberton, R. (1994). Dispersal of benthic invertebrates in the Scotia Arc by kelp rafting. Antarctic journal - Review, 145-147.
Hibberd, T. (2016). Describing and predicting the spatial distribution of benthic biodiversity in the sub-Antarctic and Antarctic [Doctoral dissertation, University of Tasmania].
Huemer, P., & Mutanen, M. (2022). An Incomplete European Barcode Library Has a Strong Impact on the Identification Success of Lepidoptera from Greece. Diversity, 14(2), 118.
Hupalo, K., Copilaș-Ciocianu, D., Leese, F., & Weiss, M. (2022). COI is not enough: integrative taxonomy reveals striking overestimation of species diversity in a Mediterranean freshwater amphipod.
Iuri, V., Patti, F. P., & Procaccini, G. (2007). Phylogeography of the sea urchin Paracentrotus lividus (Lamarck)(Echinodermata: Echinoidea): first insights from the South Tyrrhenian Sea. In Biodiversity in Enclosed Seas and Artificial Marine Habitats (pp. 77-84). Springer, Dordrecht.
Janosik, A. M., Mahon, A. R., & Halanych, K. M. (2011). Evolutionary history of Southern Ocean Odontaster sea star species (Odontasteridae; Asteroidea). Polar biology, 34(4), 575-586.
Janosik, A. M. (2012). Seeing stars: a molecular and morphological investigation of the Odontasteridae (Asteroidea) [Doctoral dissertation, Auburn University].
Jossart, Q., Sands, C. J., & Sewell, M. A. (2019). Dwarf brooder versus giant broadcaster: combining genetic and reproductive data to unravel cryptic diversity in an Antarctic brittle star. Heredity, 123(5), 622-633.
Jossart, Q., Kochzius, M., Danis, B., Saucède, T., & Moreau, C. V. (2021). Diversity of the Pterasteridae (Asteroidea) in the Southern Ocean: a molecular and morphological approach. Zoological Journal of the Linnean Society, 192(1), 105-116.
Knott, K. E., Ringvold, H., & Blicher, M. E. (2018). Morphological and molecular analysis of Henricia Gray, 1840 (Asteroidea: Echinodermata) from the Northern Atlantic Ocean. Zoological Journal of the Linnean Society, 182(4), 791-807.
Kumar, S., Stecher, G., Li, M., Knyaz, C., & Tamura, K.(2018). MEGA: molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms. Molecular Biology and Evolution, 1547-1549.
Layton, K. K., Corstorphine, E. A., & Hebert, P. D. (2016). Exploring Canadian echinoderm diversity through DNA barcodes. PloS one, 11(11), e0166118.
Le Bourg, B. (2020). Trophic ecology of Southern Ocean sea stars: Influence of environmental drivers on trophic diversity [Doctoral dissertation, Université de Liège].
Lowe, W. H., & Allendorf, F. W. (2010). What can genetics tell us about population connectivity? Molecular ecology, 19(15), 3038-3051.
Madsen, F. J. (1956). Asteroidea: With a survey of the Asteroidea of the Chilean shelf. CWK Gleerup.
Mah, C.L. (2022). World Asteroidea Database. Accessed at https://www.marinespecies.org/asteroidea
Martínez, S. (2008). Shallow water Asteroidea and Ophiuroidea of Uruguay: composition and biogeography. Revista de Biología Tropical, 56(3), 205-214.
McClintock, J. B., Angus, R. A., Ho, C., Amsler, C. D., & Baker, B. J. (2008). A laboratory study of behavioral interactions of the Antarctic keystone sea star Odontaster validus with three sympatric predatory sea stars. Marine biology, 154(6), 1077-1084.
McKnight, D. G. (2006). Echinodermata: Asteroidea (Seastars). 3. Orders Velatida, Spinulosida, Forcipulatida, Brisingida with adenda to Paxillosida, Valvatida. Auckland, New Zealand: National Institute of Water and Atmospheric Research.
Mehta, R. S., Feder, A. F., Boca, S. M., & Rosenberg, N. A. (2019). The relationship between haplotype-based F ST and haplotype length. Genetics, 213(1), 281-295.
Meudec, L. (2021). Analyse de la diversité des astéries du Plateau des Kerguelen par approches génétique et morphologique, et modélisation des habitats. [Master's thesis, Université libre de Bruxelles].
Moles, J., Figuerola, B., Campanya-Llovet, N., Monleon-Getino, T., Taboada, S., & Avila, C. (2015). Distribution patterns in Antarctic and Subantarctic echinoderms. Polar Biology, 38(6), 799-813.
Moon, K. L., Chown, S. L., & Fraser, C. I. (2017). Reconsidering connectivity in the sub‐Antarctic. Biological Reviews, 92(4), 2164-2181.
Moore, J. K., Abbott, M. R., & Richman, J. G. (1999). Location and dynamics of the Antarctic Polar Front from satellite sea surface temperature data. Journal of Geophysical Research: Oceans, 104(C2), 3059-3073.
Moore, J. M., Carvajal, J. I., Rouse, G. W., & Wilson, N. G. (2018). The Antarctic Circumpolar Current isolates and connects: Structured circumpolarity in the sea star Glabraster antarctica. Ecology and evolution, 8(21), 10621-10633.
Moreau, C., Saucede, T., Jossart, Q., Agüera, A., Brayard, A., & Danis, B. (2017). Reproductive strategy as a piece of the biogeographic puzzle: a case study using Antarctic sea stars (Echinodermata, Asteroidea). Journal of Biogeography, 44(4), 848-860.
Moreau, C., Mah, C., Agüera, A., Améziane, N., Barnes, D., Crokaert, G., Eléaume, M., Griffiths, H., Guillaumot, C., Hemery, L.G., Jażdżewska, A., Jossart, Q., Laptikhovsky, V., Linse, K., Neill, K., Sands, C., Saucède, T., Schiaparelli, S., Siciński, J., Vasset, N. & Danis, B. (2018). Antarctic and sub-Antarctic Asteroidea database. ZooKeys, (747), 141.
Moreau, C. (2019). Diversity and phylogeography of Southern Ocean sea stars (Asteroidea) [Doctoral dissertation, Université Bourgogne Franche-Comté; Université libre de Bruxelles].
Moreau, C., Jossart, Q., Danis, B., Eléaume, M., Christiansen, H., Guillaumot, C., Downey, R. & Saucède, T. (2021). The high diversity of Southern Ocean sea stars (Asteroidea) reveals original evolutionary pathways. Progress in Oceanography, 190, 102472.
Mutschke, E., & Mah, C. (2009). Asteroidea–Starfish. Marine Benthic Fauna of Chilean Patagonia. Nature in Focus, Santiago.
Mutschke, E., Gerdes, D., & Ríos, C. (2017). Distribution and abundance patterns of echinoderms in the fjord and channel complex from a subantarctic north Patagonian Ice field, Magellan region. Revista de Biología Tropical, 65(1-1), S60-S72.
OBIS (2022) Ocean Biodiversity Information System. Intergovernmental Oceanographic Commission of UNESCO. www.obis.org.
O'hara, T. (1998). Origin of Macquarie Island echinoderms. Polar Biology, 20(2), 143-151.
Ojeda, F. P., & Santelices, B. (1984). Invertebrate communities in holdfasts of the kelp Macrocystis pyrifera from southern Chile. Marine ecology progress series. Oldendorf, 16(1), 65-73.
Palumbi, S. (1991). Simple fool's guide to PCR.
Park, Y. H., Durand, I., Kestenare, E., Rougier, G., Zhou, M., d'Ovidio, F., Cotté, C. & Lee, J. H. (2014). Polar Front around the Kerguelen Islands: An up‐to‐date determination and associated circulation of surface/subsurface waters. Journal of Geophysical Research: Oceans, 119(10), 6575-6592.
Peck, L. S., Clark, M. S., & Dunn, N. I. (2018). Morphological variation in taxonomic characters of the Antarctic starfish Odontaster validus. Polar Biology, 41(10), 2159-2165.
Pérez-Ruzafa, A., Alvarado, J. J., Solís-Marín, F. A., Hernández, J. C., Morata, A., Marcos, C., … & Williams, S. M. (2013). Latin America echinoderm biodiversity and biogeography: Patterns and affinities. In Echinoderm research and diversity in Latin America (pp. 511-542). Springer, Berlin, Heidelberg.
Petrov, N. B., Vladychenskaya, I. P., Drozdov, A. L., & Kedrova, O. S. (2016). Molecular genetic markers of intra-and interspecific divergence within starfish and sea urchins (Echinodermata). Biochemistry (Moscow), 81(9), 972-980.
Pothier, J. F., Wisniewski-Dye, F., Weiss-Gayet, M., Moenne-Loccoz, Y., & Prigent-Combaret, C. (2007). Promoter-trap identification of wheat seed extract-induced genes in the plant-growth-promoting rhizobacterium Azospirillum brasilense Sp245. Microbiology, 153(10), 3608-3622.
Rahman, M. A., Molla, M. H. R., Megwalu, F. O., Asare, O. E., Tchoundi, A., & Shaikh, M. M. (2018). The sea stars (Echinodermata: Asteroidea): Their biology, ecology, evolution and utilization. SF J Biotechnol Biomed Eng. 2018; 1 (2), 1007.
Ringvold, H., & Moum, T. (2020). On the genus Crossaster (Echinodermata: Asteroidea) and its distribution. PLoS ONE, 15(1), e0227223.
Ringvold, H., & Stien, J. (2001). Biochemical differentiation of two groups within the species-complex Henricia Gray, 1840 (Echinodermata, Asteroidea) using starch-gel electrophoresis. Hydrobiologia, 459(1), 57-59.
Rozas, J., Ferrer-Mata, A., Sánchez-DelBarrio, J. C., Guirao-Rico, S., Librado, P., Ramos-Onsins, S. E., & Sánchez-Gracia, A. (2017). DnaSP 6: DNA sequence polymorphism analysis of large data sets. Molecular biology and evolution, 34(12), 3299-3302.
Smith, S. D. (2002). Kelp rafts in the Southern Ocean. Global Ecology and Biogeography, 11(1), 67-69.
Soto Àngel, J. J., & Peña Cantero, Á. L. (2017). A new piece in the puzzle of the Antarctic Biogeography: What do benthic hydroids tell us about the Scotia Arc affinities? Polar Biology, 40(4), 863-872.
Sunnucks, P., & Hales, D. F. (1996). Numerous transposed sequences of mitochondrial cytochrome oxidase I-II in aphids of the genus Sitobion (Hemiptera: Aphididae). Molecular biology and evolution, 13(3), 510-524.
Thandar, A. S. (1989). Zoogeography of the southern African echinoderm fauna. African Zoology, 24(4), 311-318.
Thornhill, D. J., Mahon, A. R., Norenburg, J. L., & Halanych, K. M. (2008). Open‐ocean barriers to dispersal: A test case with the Antarctic Polar Front and the ribbon worm Parborlasia corrugatus (Nemertea: Lineidae). Molecular ecology, 17(23), 5104-5117.
Uthicke, S., Byrne, M., & Conand, C. (2010). Genetic barcoding of commercial Bêche‐de‐mer species (Echinodermata: Holothuroidea). Molecular Ecology Resources, 10(4), 634-646.
Ward, R. D., Holmes, B. H., & O’HARA, T. D. (2008). DNA barcoding discriminates echinoderm species. Molecular Ecology Resources, 8(6), 1202-1211.
Waters, J. M., King, T. M., Fraser, C. I., & Craw, D. (2018a). An integrated ecological, genetic and geological assessment of long-distance dispersal by invertebrates on kelp rafts. Frontiers of Biogeography, 10(3-4).
Waters, J. M., King, T. M., Fraser, C. I., & Garden, C. (2018b). Rafting dispersal in a brooding southern sea star (Asteroidea: Anasterias). Invertebrate Systematics, 32(2), 253-258.
Wright, A. G., Pérez-Portela, R., & Griffiths, C. L. (2016). Determining the correct identity of South African Marthasterias (Echinodermata: Asteroidea). African journal of marine science, 38(3), 443-455.
