Cryptische diversiteit in Enteromius (Cyprinidae) van West-Afrika

Douwe
Bosmans

Door de klimaatverandering en de menselijke impact op onze ecosystemen gaat de biodiversiteit sneller achteruit dan ooit tevoren. Om dit verlies te kunnen kaderen, is het nodig om een accurate inschatting te kunnen maken van het aantal aanwezige soorten op onze planeet. Ons onderzoek draagt daar aan bij, want we onderzochten de verborgen diversiteit in een groep kleine, Afrikaanse zoetwatervissen van het geslacht Enteromius.

Deze vissen zijn gekend voor hun enorme diversiteit, want de teller staat op 216 soorten. Dit is niet het enige bijzondere aan deze vissen. Enteromius soorten zijn gekend voor hun gelijkenissen tussen elkaar. Hoewel sommige soorten morfologisch hetzelfde schijnen te zijn, verschillen hun genetische bouwstenen. Deze soortendiversiteit kunnen we niet zien met het blote oog en wordt daardoor dus verborgen diversiteit of ‘pseudo-cryptische’ diversiteitgenoemd. Voor Enteromius werden in het Congo bassin en in Oost-Afrika al verschillende studies hierover voltooid. Aan ons om te kijken of dit ook zo is in West-Afrika. Dit deden we door twee soorten, E. ablabes en E. guildi, te onderzoeken. Eerder werd al vermoed dat Enteromius ook een verbogen diversiteit vertoond in West Afrika.

Om deze verborgen diversiteit in Enteromius te onderzoeken, gebruikten we twee methodes. De eerste is een veelgebruikte morfologische methode en de tweede een nieuwe genetische aanpak. Om de morfologie, ofwel de uitwendige structuren van de vissen, te onderzoeken gebruikten we 26 meetbare karakteristieken, zoals de lengte van de dorsale vin of de oogdiameter. We telden ook 13 karakteristieken, zoals de kieuwdoornen en de schubben. Uit deze morfologische onderzoeken konden we  het bestaan van twee nieuwe soorten bevestigen, genaamd E. sp. ‘ndoubai’ en E. sp. ‘snoeksi’. Verder vonden we dat E. sp. ‘ndoubai’ niet enkel voorkwam in één rivier in Guinee (Konkouré), maar ook in de Little Scarcies rivier in Guinee. Ook werden er zeer atypische specimens gevonden in de hoofdstad van Mali die mogelijks een nieuwe soort vormen. Wij noemden deze alvast E. sp. ‘Kalaban’. 

Voor de genetische aanpak, het tweede luik van dit onderzoek, waren we aangewezen op vissen die al jaren op 70% alcohol staan. Ze zijn behandeld geweest met formol, een stof die de weefsels fixeert maar waardoor het genetisch materiaal wordt afgebroken. Er was nog nooit eerder genetisch onderzoek gedaan op zulke vissen in het Koninklijk Museum voor Midden-Afrika, waardoor we een nieuw protocol moesten opstellen op basis van beschikbare literatuur. Het protocol moest betaalbaar zijn en de mogelijkheid bieden om het ook op andere vissoorten toe te passen. Hoewel we het genetisch materiaal uit de vissen konden verkrijgen, waren we niet in staat om dit te analyseren. Onze gekozen aanpak bleek te gevoelig te zijn voor contaminatie met DNA van zowel mensen als andere organismen.

De diversiteit in Enteromius uit West-Afrika werd met succes onderzocht. We vonden aanwijzingen voor een hoger aantal soorten in Enteromius uit West-Afrika, wat een algemene trend is in Enteromius, maar dit kon niet bevestigd worden door de genetische methoden. Het gebruik van genetische methoden om de verborgen diversiteit in Enteromius te onderzoeken is echter belangrijk gebleken in andere studies. Toekomstig onderzoek zal dus moeten inzetten op een meer geoptimaliseerde genetische aanpak om dit doel te kunnen bereiken. 

Bibliografie

Abell, R., Thieme, M. L., Revenga, C., Bryer, M., Kottelat, M., Bogutskaya, N., Coad, B., Mandrak, N., Balderas, S. C., Bussing, W., Stiassny, M. L. J., Skelton, P., Allen, G. R., Unmack, P., Naseka, A., Ng, R., Sindorf, N., ... Petry, P. (2008). Freshwater ecoregions of the world: A new map of biogeographic units for freshwater biodiversity conservation. BioScience, 58(5), 403–414.

Adams, M., Raadik, T. A., Burridge, C. P., & Georges, A. (2014). Global biodiversity assessment and hyper-cryptic species complexes: More than one species of elephant in the room? Systematic Biology, 63(4), 518–533.

Agnèse, J.-F., Berrebi, P., Lévêque, C., & Guégan, J.-F. (1990). Two lineages, diploid and tetraploid, demonstrated in African species Barbus (Osteichthyes, Cyprinidae). Aquatic Living Resources, 3(4), 305–311.

Appleyard, S. A., Maher, S., Pogonoski, J. J., Bent, S. J., Chua, X. Y., & McGrath, A. (2021). Assessing DNA for fish identifications from reference collections: the good, bad and ugly shed light on formalin fixation and sequencing approaches. Journal of Fish Biology, 98(5), 1421–1432.

Armbruster, J. W. (2012). Standardized measurements, landmarks, and meristic counts for cypriniform fishes. Zootaxa, (3586), 8–16.

Bamba, M. (2012). THE ‘BARBUS’ SPECIES (CYPRINIFORMES, CYPRINIDAE) FROM CÔTE D’IVOIRE: A SYSTEMATIC REVISION OF SOME WEST AFRICAN SPECIES COMPLEXES. Not published. KULeuven.

Bamba, M., Vreven, E. J., & Snoeks, J. (2011). Description of Barbus teugelsi sp. nov. (Cypriniformes: Cyprinidae) from the little scarcies basin in Guinea, Africa. Zootaxa, 65(2998), 48–65.

Barbarossa, V., Bosmans, J., Wanders, N., King, H., Bierkens, M. F. P., Huijbregts, M. A. J., & Schipper, A. M. (2021). Threats of global warming to the world’s freshwater fishes. Nature Communications, 12(1), 1–10.

Barnosky, A. D., Matzke, N., Tomiya, S., Wogan, G. O. U., Swartz, B., Quental, T. B., Marshall, C., McGuire, J. L., Lindsey, E. L., Maguire, K. C., Mersey, B., & Ferrer, E. A. (2011). Has the Earth’s sixth mass extinction already arrived? Nature, 471(7336), 51–57.

Berrebi, P., Kottelat, M., Skelton, P., & Ráb, P. (1996). Systematics of Barbus: State of the art and heuristic comments. Folia Zoologica, 45, 5–12.

Bickford, D., Lohman, D. J., Sodhi, N. S., Ng, P. K. L., Meier, R., Winker, K., Ingram, K. K., & Das, I. (2007). Cryptic species as a window on diversity and conservation. Trends in Ecology and Evolution, 22(3), 148–155.

Bleeker, P. (1863). Natuurkundige van de Hollandsche Maatschappij der Wetenschappen te Haarlem, v. 18114((Ser. 2)), Pl. 23 (fig. 1).

Bookstein, F., Chernoff, B., Elder, R., Humphries, J., Smith, G., & Strauss, R. (1985). Morphometrics in Evolutionary Biology. Journal of the Academy of Netural Sciences of Philadelphia, Special pu(15), 1–277.

Ceballos, G., Ehrlich, P. R., Barnosky, A. D., García, A., Pringle, R. M., & Palmer, T. M. (2015). Accelerated modern human-induced species losses: Entering the sixth mass extinction. Science Advances, 1(5), 9–13.

Chakraborty, A., Sakai, M., & Iwatsuki, Y. (2006). Museum fish specimens and molecular taxonomy: A comparative study on DNA extraction protocols and preservation techniques. Journal of Applied Ichthyology, 22(2), 160–166.

Cowie, R. H., Bouchet, P., & Fontaine, B. (2022). The Sixth Mass Extinction: fact, fiction or speculation? Biological Reviews, 97(2), 640–663.

60

Afbeelding verwijderd.Afbeelding verwijderd.

Cuvier, G., & Cloquet, H. (1816). Le Règne Animal distribué d’après son organisation pour servir de base à l’histoire naturelle des animaux et d’introduction à l’anatomie comparée. Les reptiles, les poissons, les mollusques et les annélides. (1st ed.). Paris.

Daget, J., & Iltis, A. (1965). Poissons de Côte d’Ivoire (eaux douces et saumatres). Mémoires de l’I.F.A.N. Paris.

Darwall, W., Bremerich, V., De Wever, A., Dell, A. I., Freyhof, J., Gessner, M. O., Grossart, H. P., Harrison, I., Irvine, K., Jähnig, S. C., Jeschke, J. M., Lee, J. J., Lu, C., Lewandowska, A. M., Monaghan, M. T., Nejstgaard, J. C., Patricio, H., ... Weyl, O. (2018). The Alliance for Freshwater Life: A global call to unite efforts for freshwater biodiversity science and conservation. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 28(4), 1015–1022.

Decru, E. (2015). The icthyofauna of the central Congo basin: diversity, distribution in the north-eastern tributaries.

Decru, E., Moelants, T., De Gelas, K., Vreven, E., Verheyen, E., & Snoeks, J. (2016). Taxonomic challenges in freshwater fishes: A mismatch between morphology and DNA barcoding in fish of the north-eastern part of the Congo basin. Molecular Ecology Resources, 16, 342–352.

Decru, E., Vranken, N., Maetens, H., Mertens De Vry, A., Kayenbergh, A., Snoeks, J., & Van Steenberge, M. (2022). DNA barcoding the Lake Edward basin: high taxonomic coverage of a tropical freshwater ichthyofauna. Hydrobiologia, 849(8), 1743–1762.

Diedericks, G. (2017). Determining the mechanisms driving the invasion success of the smallmouth bass (Micropterus dolomieu , Lacepède 1802).

Dudgeon, D., Arthington, A. H., Gessner, M. O., Kawabata, Z. I., Knowler, D. J., Lévêque, C., Naiman, R. J., Prieur-Richard, A. H., Soto, D., Stiassny, M. L. J., & Sullivan, C. A. (2006). Freshwater biodiversity: Importance, threats, status and conservation challenges. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society, 81(2), 163–182.

Dujardin, J. P. (2017). Modern Morphometrics of Medically Important Arthropods. Genetics and Evolution of Infectious Diseases: Second Edition. Elsevier Inc.

Englmaier, G. K., Tesfaye, G., & Bogutskaya, N. G. (2020a). A new species of Enteromius (Actinopterygii, cyprinidae, smiliogastrinae) from the awash river, Ethiopia, and the re-establishment of e. akakianus. ZooKeys, 2020(902), 107–150.

Englmaier, G. K., Viñuela Rodríguez, N., Waidbacher, H., Palandačić, A., Tesfaye, G., Gessl, W., & Meulenbroek, P. (2020b). New data on garra makiensis (Cyprinidae, labeoinae) from the awash river (ethiopia) with remarks on its relationships to congeners on the arabian peninsula. ZooKeys, 2020(984), 133–163.

Fricke, R., Eschmeyer, W. N., & Van der Laan, R. (2022). Eschmeyer’s catalog offishes: genera, species, references. Electronic version. From: http://researcharchive.calacademy.org/research/ichthyology/catalog/fish… [Retrieved

Froese, R., & Pauly, D. (2022). FishBase. World Wide Web electronic publication. From: www.fishbase.org [Retrieved

Garrigos, Y. E., Hugueny, B., Koerner, K., Ibañez, C., Bonillo, C., Pruvost, P., Causse, R., Cruaud, C., & Gaubert, P. (2013). Non-invasive ancient DNA protocol for fluid-preserved specimens and phylogenetic systematics of the genus Orestias (Teleostei: Cyprinodontidae). Zootaxa, 3640(3), 373–394.

Hahn, E. E., Alexander, M. R., Grealy, A., Stiller, J., Gardiner, D. M., & Holleley, C. E. (2022). Unlocking inaccessible historical genomes preserved in formalin. Molecular Ecology Resources, 22(6), 2130– 2147.

Harrison, I., Abell, R., Darwall, W., Thieme, M. L., Tickner, D., & Timboe, I. (2018). The freshwater biodiversity crisis. Science, 362(6421), 1369.

61

Afbeelding verwijderd.Afbeelding verwijderd.

Hayes, M. M., & Armbruster, J. W. (2017). The Taxonomy and Relationships of the African Small Barbs (Cypriniformes: Cyprinidae). Copeia, 105(2), 348–362.

Hebert, P. D. N., Cywinska, A., Ball, S. L., & DeWaard, J. R. (2003a). Biological identifications through DNA barcodes. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 270(1512), 313–321.

Hebert, P. D. N., Ratnasingham, S., & DeWaard, J. R. (2003b). Barcoding animal life: Cytochrome c oxidase subunit 1 divergences among closely related species. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 270(SUPPL. 1), 96–99.

Heethoff, M. (2018). Cryptic Species – Conceptual or Terminological Chaos? A Response to Struck et al. Trends in Ecology and Evolution, 33(5), 310.

Hortal, J., De Bello, F., Diniz-Filho, J. A. F., Lewinsohn, T. M., Lobo, J. M., & Ladle, R. J. (2015). Seven Shortfalls that Beset Large-Scale Knowledge of Biodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 46, 523–549.

Howes, G. J. (1987). The phylogenetic position of the Yugoslavian cyprinid fish genus Aulopyge Heckel, 1841, with an appraisal of the genus Berbus Cuvier & Cloquet, 1816 and subfamily Cyprininae. Bulletin of the Britisch Museum of Natural History (Zoology), 52, 165–196.

Howes, G. J. (1991). Systematics and biogeography: an overview. In I. J. Winfield & J. . Nelson (Eds.), Cyprinid fishes: Systematics, biology and exploitation (pp. 1–33). Chapman and Hall, London (UK).

Hubert, N., & Hanner, R. (2015). DNA Barcoding, species delineation and taxonomy: a historical perspective. DNA Barcodes, 3(1), 44–58.

Hugueny, B., & Lévêque, C. (1994). Freshwater fish zoogeography in west Africa: faunal similarities between river basins. Environmental Biology of Fishes, 39(4), 365–380.

Hykin, S. M., Bi, K., & McGuire, J. A. (2015). Fixing formalin: A method to recover genomic-scale DNA sequence data from formalin-fixed museum specimens using high-throughput sequencing. PLoS ONE, 10(10), 1–16.

Kanu, U. C., Liang, C., Nwafor, C. C., Shen, J., & Zhang, E. (2022). Phylogenetic Analyses of Cyprinid Species from the Rokel. Diversity, 14(4), 16. Retrieved from https://doi.org/10.3390/d14040299

King, J., & Brown, C. (2021). Africa’s living rivers: Managing for sustainability. Daedalus, 150(4), 240– 259.

Kolbert, E. (2014). Sixth extinction: an unnatural history (Paperback.). London: Bloomsbury.

Leroy, B., Dias, M. S., Giraud, E., Hugueny, B., Jézéquel, C., Leprieur, F., Oberdorff, T., & Tedesco, P. A. (2019). Global biogeographical regions of freshwater fish species. Journal of Biogeography, 46(11), 2407–2419.

Lévêque, C. (1983). Le genre Barbus (Pisces, Cyprinidae) en Côte d’Ivoire, 7(3), 61–86.

Lévêque, C. (1994). Introduction générale: biodiversité des poissons africains. In G. G. Teugels, J.-F. Guegan, & J.-J. Albaret (Eds.), Biological diversity of African Fresh- and Brackish water fiches. (pp. 7–16).

Lévêque, C. (1997). Biodiversity dynamics and conservation. Cambridge University Press.

Lévêque, C. (2003). Cyprinidae. In D. Paugy, C. Lévêque, & G. G. Teugels (Eds.), Faune des poissons

d’eaux douces et saumâtres de l’Afrique de l’Ouest. Vol 1 (pp. 322–436). Paris.

Lévêque, C., Paugy, D., & Teugels, G. G. (1990). Fresh and brackinsh water fishes of West Africa.

Loiselle, P. V. (1973). Description of a new species of Barbus (Pisces Cyprinidae) from west Africa. Revue de Zoologie et de Botanique Africaines., v. 87 (2), 379–390.

Lowe-McConnell, R. H. (1987). Ecological studies in tropical fish communities. Cambridge University.

62

Afbeelding verwijderd.Afbeelding verwijderd.

Luttikhuizen, P. C., & Dekker, R. (2010). Pseudo-cryptic species Arenicola defodiens and Arenicola marina (Polychaeta: Arenicolidae) in Wadden Sea, North Sea and Skagerrak: Morphological and molecular variation. Journal of Sea Research, 63(1), 17–23.

Maddison, W. P. (1997). Gene trees in species trees. Systematic Biology, 46(3), 523–536.

Maetens, H. (2019). The Enteromius species of the Lake Edward system A genetic and morphometric

approach.

Maetens, H., Decru, E., Van Steenberge, M., Boom, A., & Snoeks, J. (n.d.). Uncovering the complex evolutionary history and species richness of the ‘sawfin barbs’ in the Lake Edward system (East Africa).

Maetens, H., Van Steenberge, M., Snoeks, J., & Decru, E. (2020). Revalidation of Enteromius alberti and presence of Enteromius cf. mimus (cypriniformes: Cyprinidae) in the lake edward system, East Africa. European Journal of Taxonomy, 2020(700), 1–28.

Manda, B. K., Snoeks, J., Decru, E., Bills, R., & Vreven, E. (2020). Enteromius thespesios (Teleostei: Cyprinidae): a new minnow species with a remarkable sexual dimorphism from the south-eastern part of the Upper Congo River. Journal of Fish Biology, 96(5), 1160–1175.

Manly, B. F. J. (1994). Multivariate statistical methods., A primer,(Boca Raton: Chapman & Hall).

Mullens, N., Sonet, G., Decru, E., Virgilio, M., Snoeks, J., & Vreven, E. (2020). Mitogenomic characterization and systematic placement of the Congo blind barb Caecobarbus geertsii (Cypriniformes: Cyprinidae). International Journal of Biological Macromolecules, 161, 292–298.

Muschick, M., Nikolaeva, E., Rüber, L., & Matschiner, M. (2022). The mitochondrial genome of the red icefish (Channichthys rugosus) casts doubt on its species status. Polar Biology, 45(10), 1541–1552.

Myers, G. S. (1960). Preface to any future classification of the cyprinid fishes of the genus Barbus. Standford Ichtyol. Bull., 7, 212–215.

National Academy of Sciences. (1988). Biodiversity. (E. O. Wilson, Ed.)The National Academies Press. Washington, DC. Retrieved from https://doi.org/10.17226/989

Nelson, J. S., Grande, T. C., & Wilson, M. V. H. (2016). Fishes of the world. Fifth Edition, 707.

Oh, J. H., Kim, S., & Lee, S. (2022). DNA barcodes reveal population-dependent cryptic diversity and various cases of sympatry of Korean leptonetid spiders (Araneae: Leptonetidae). Scientific Reports, 12(1), 1–16.

Paireder, S., Werner, B., Bailer, J., Werther, W., Schmid, E., Patzak, B., & Cichna-Markl, M. (2013). Comparison of protocols for DNA extraction from long-term preserved formalin fixed tissues. Analytical Biochemistry, 439(2), 152–160.

Pfingstl, T., Lienhard, A., Baumann, J., & Koblmüller, S. (2021). A taxonomist‘s nightmare – Cryptic diversity in Caribbean intertidal arthropods (Arachnida, Acari, Oribatida). Molecular Phylogenetics and Evolution, 163(February), 107240.

Pikor, L. A., Enfield, K. S. S., Cameron, H., & Lam, W. L. (2011). DNA extraction from paraffin embedded material for genetic and epigenetic analyses. Journal of Visualized Experiments, (49), 15–17.

Piñeros, V. J., del R. Pedraza-Marrón, C., Betancourt-Resendes, I., Calderón-Cortés, N., Betancur-R, R., & Domínguez-Domínguez, O. (2022). Genome-wide species delimitation analyses of a silverside fish species complex in central Mexico indicate taxonomic over-splitting. BMC Ecology and Evolution, 22(1), 1–19.

Poulin, R., & Pérez-Ponce de León, G. (2017). Global analysis reveals that cryptic diversity is linked with habitat but not mode of life. Journal of Evolutionary Biology, 30(3), 641–649.

Puillandre, N., Lambert, A., Brouillet, S., & Achaz, G. (2012). ABGD, Automatic Barcode Gap Discovery 63

Afbeelding verwijderd.Afbeelding verwijderd.

for primary species delimitation. Molecular Ecology, 21(8), 1864–1877.

QIAGEN. (2020). QIAamp ® DNA FFPE, (February). Retrieved from

file:///C:/Users/Lenovo/Downloads/HB-0353-004_HB_QA_DNA_FFPE_0220_WW.pdf

Raxworthy, C. J., & Smith, B. T. (2021). Mining museums for historical DNA: advances and challenges

in museomics. Trends in Ecology and Evolution, 36(11), 1049–1060.

Reid, A. J., Carlson, A. K., Creed, I. F., Eliason, E. J., Gell, P. A., Johnson, P. T. J., Kidd, K. A., MacCormack, T. J., Olden, J. D., Ormerod, S. J., Smol, J. P., Taylor, W. W., Tockner, K., Vermaire, J. C., Dudgeon, D., & Cooke, S. J. (2019). Emerging threats and persistent conservation challenges for freshwater biodiversity. Biological Reviews, 94(3), 849–873.

Rice, W. R. (1989). Analyzing tables of statistical tests. Evolution, 223–225.

Roberts, T. R. (1975). Geographical distribution of African freshwater fishes. Zoological Journal of the

Linnean Society, 57(4), 249–319.

Ruane, S., & Austin, C. C. (2017). Phylogenomics using formalin-fixed and 100+ year-old intractable

natural history specimens. Molecular Ecology Resources, 17(5), 1003–1008.

Schander, C., & Halanych, K. M. (2003). DNA, PCR and formalinized animal tissue - A short review and

protocols. Organisms Diversity and Evolution, 3(3), 195–205.

Schedel, F. D. B., Musilova, Z., Indermaur, A., Bitja-Nyom, A. R., Salzburger, W., & Schliewen, U. K. (2022). Towards the phylogenetic placement of the enigmatic African genus Prolabeops Schultz, 1941. Journal of Fish Biology, 101(5), 1333–1342.

Schmidt, R. C. (2014). Historical biogeography of fishes of the Fouta Djallon highlands and surrounding areas. Doctoral dissertation, Tulane University School of Science and Engineering.

Schmidt, R. C., Bart, H. L., & Nyingi, W. D. (2017). Multi-locus phylogeny reveals instances of mitochondrial introgression and unrecognized diversity in Kenyan barbs (Cyprininae: Smiliogastrini). Molecular Phylogenetics and Evolution, 111, 35–43.

Schmidt, R. C., Dillon, M. N., Kuhn, N. M., Bart, H. L., & Pezold, F. (2019). Unrecognized and imperilled diversity in an endemic barb (Smiliogastrini, Enteromius) from the Fouta Djallon highlands. Zoologica Scripta, 48(5), 605–613.

Shokralla, S., Hellberg, R. S., Handy, S. M., King, I., & Hajibabaei, M. (2015). A DNA Mini-Barcoding System for Authentication of Processed Fish Products. Scientific Reports, 5, 1–11.

Skelton, P. H., Tweddle, D., & Jackson, P. B. N. (1991). Cyprinids of Africa. In Cyprinid fishes: Systematics, biology and exploitation (pp. 211–239).

Snoeks, J. (2004). The Cichlid diversity of Lake Malawi/Nyasa/Niassa: identification, distribution and taxonomy., El Paso, U.

Snoeks, J., Harrison, I. J., & Stiassny, M. L. J. (2011). The status and distribution of freshwater fishes. In W. Darwall, K. Smith, D. Allen, H. Robert, I. Harrison, & E. Brooks (Eds.), The Diversity of Life in African Freshwaters: underwater, under threat (pp. 44–91). Gland, Switserland and Cambridge, UK: IUCN.

Straub, S. C. K., Parks, M., Weitemier, K., Fishbein, M., Cronn, R. C., & Liston, A. (2012). Navigating the tip of the genomic iceberg: Next-generation sequencing for plant systematics. American Journal of Botany, 99(2), 349–364.

Struck, T. H., Feder, J. L., Bendiksby, M., Birkeland, S., Cerca, J., Gusarov, V. I., Kistenich, S., Larsson, K. H., Liow, L. H., Nowak, M. D., Stedje, B., Bachmann, L., & Dimitrov, D. (2018). Finding Evolutionary Processes Hidden in Cryptic Species. Trends in Ecology and Evolution, 33(3), 153– 163.

64

Afbeelding verwijderd.Afbeelding verwijderd.

Tang, C. Q., Leasi, F., Obertegger, U., Kieneke, A., Barraclough, T. G., & Fontaneto, D. (2012). The widely used small subunit 18S rDNA molecule greatly underestimates true diversity in biodiversity surveys of the meiofauna. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 109(40), 16208–16212.

Teugels, G. G., & Hopkins, C. D. (2007). The fresh and Brackish Water Fishes of Lower Guinea, West- Central Africa.

Thieme, M. L., Abell, R., Stiassny, M. L. J., Skelton, P., & et al. (2006). Freshwater ecoregions of Africa and Madagascar: a conservation assessment. Island Press (Vol. 43).

United Nations. (1992). Convention on Biological Diversity, 1–28.

Van Ginneken, M., Decru, E., Verheyen, E., & Snoeks, J. (2017). Morphometry and DNA barcoding reveal cryptic diversity in the genus Enteromius (Cypriniformes: Cyprinidae) from the Congo basin, Africa. European Journal of Taxonomy, 2017(310), 1–32.

Walters, A. D., Cannizzaro, A. G., Trujillo, D. A., & Berg, D. J. (2021). Addressing the Linnean shortfall in a cryptic species complex. Zoological Journal of the Linnean Society, 192(2), 277–305.

Wheeler, Q. D. (2004). Taxonomic triage and the poverty of phylogeny. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 359(1444), 571–583.

WWF. (2021). THE WORLD ’ S FORGOTTEN FISHES. WWF International.

WWF. (2022). Living Planet Report 2022 - Bulding a nature-positive society. WWF International. Gland,

Switserland. Retrieved from http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/3067

Yang, L., Sado, T., Vincent Hirt, M., Pasco-Viel, E., Arunachalam, M., Li, J., Wang, X., Freyhof, J., Saitoh, K., Simons, A. M., Miya, M., He, S., & Mayden, R. L. (2015). Phylogeny and polyploidy: Resolving the classification of cyprinine fishes (Teleostei: Cypriniformes). Molecular Phylogenetics and Evolution, 85, 97–116.

Zamani, A., Fric, Z. F., Gante, H. F., Hopkins, T., Orfinger, A. B., Scherz, M. D., Bartoňová, A. S., & Pos, D. D. (2021). DNA barcodes on their own are not enough to describe a species. Systematic Entomology, 47(3), 385–389.

Universiteit of Hogeschool
KU Leuven
Thesis jaar
2023
Promotor(en)
Snoeks J, Boom A, Maetens H
Thema('s)