Vleermuizen als insectenbestrijders in varkensstallen: duurzame oplossing of volgende pandemie?
Wat doe je als varkenshouder als er economische schade en verminderd dierenwelzijn is door stekende insecten? De lokale vleermuispopulatie inschakelen natuurlijk!
Maar is dit wel veilig? We kennen vleermuizen als “vliegend ongedierte”; dragers van vele ziekten. Gaan ze onze varkens dan niet ziek maken?
In de klassieke varkenshouderij staan de dieren permanent op stal waar insecten gemakkelijk te bestrijden zijn via insecticiden. De hier onderzochte varkenshouderij werkt met hogere eisen rond dierenwelzijn en duurzaamheid. De varkens hebben bijvoorbeeld toegang tot een buitenbeloop. Hier insecticiden inzetten is lastiger en ook minder gewenst. Om economische schade en verminderd dierenwelzijn tegen te gaan, zochten ze een natuurlijke en duurzame manier van insectenbestrijding zoals vogels... of vleermuizen!
Vanuit dit idee werd een lokale vleermuispopulatie onderzocht naar mogelijke ziekten die ze dragen. Omdat dit maar een kleine steekproef en kleine populatie is, werden deze resultaten aangevuld met wat er reeds gekend is in de literatuur. Dit alles kon dan vergeleken worden met ziekten die bij varkens gekend zijn om vast te stellen of er overlap, en dus een risico, is voor de varkens.
Ziekten gedragen door deze vleermuizen
Om een zo volledig mogelijk overzicht te krijgen van ziekten gedragen door deze vleermuizen, werd er berust op de Nanopore Sequenering technologie van Pathosense. Hierbij wordt er niet naar specifieke pathogenen gezocht zoals bij traditionele detectiemethoden (denk maar aan de SARS-CoV-2 specifieke PCR-testen), maar worden alle aanwezige genetische codes geanalyseerd. Deze codes kunnen dan opgezocht worden in een database om ze te kunnen interpreteren als een pathogeen.
Bij deze analyse werden volgende pathogenen gedetecteerd:
Figuur 1: Resultaten van de Pathosense analyse van de vleermuizen
De meeste pathogenen die hier gevonden werden, zijn ziekten van insecten zoals motten, vliegen en muggen. Dit gaf onverwachts al een idee van de prooien van deze vleermuizen, wat zeker interessant is om aan te tonen dat de vleermuizen een efficiënte vorm van insectenbestrijding zou zijn.
In grootste hoeveelheid is de bekende Escherichia coli (E.coli) aanwezig. Met oog op risico’s voor de varkens is dit zeker een pathogeen om rekening mee te houden. Rotavirus A is ook relevant voor het varken, maar dankzij de lage pathogeen uitscheiding vormt deze hier geen groot gevaar. Hiernaast zijn de bacteriën Rahnella en Simkania mogelijks relevant. Rahnella sp. zijn betrokken bij voedselbederf en zo dus van belang voor de voedselveiligheid, en Simkania sp. zijn gekend bij alle zoogdieren en dragen dus een risico voor de algemene gezondheid van de varkens.
Om het rijtje van bacteriën en virussen aan te vullen, werd er ook parasitologisch onderzoek uitgevoerd. Hierin werd een zeer lage hoeveelheid aan een vleermuisspecifieke lintworm en een mijtenei gevonden. Omdat deze zo diersoortspecifiek zijn, werden ze als weinig relevant geklasseerd naar mogelijk risico voor de varkens.
En wat zegt de literatuur?
Zoals verwacht werden Lyssavirussen zoals rabiës (hondsdolheid), coronavirussen, en Ebola virus gerapporteerd bij West-Europese vleermuizen. Maar tegen de verwachtingen in geeft onderzoek van Frank et al. (2015) aan dat rabiës zelden voorkomt bij het geslacht Myotis waartoe de vleermuispopulatie uit deze studie hoort.
Qua bacteriën worden Salmonella spp., Staphylococcus spp. en Yersinia spp. het meeste gerapporteerd bij onze vleermuizen.
Op vlak van parasieten werden er verschillende teken vastgesteld bij vleermuizen die al dan niet specifieke voorkeur hebben voor vleermuizen. Spinturnix emarginata is bijvoorbeeld een teek van de hier onderzochte vleermuis (Myotis emarginatus) terwijl Ixodes ricinus veel minder specifiek is in zijn voorkeur van gastheer en regelmatig ook bij honden of katten aangetroffen wordt.
Bij de endoparasieten (interne parasieten) worden verschillende wormsoorten beschreven, dewelke een hoge gastheerspecificiteit hebben en dus niet bij andere diersoorten aangetroffen worden. Binnen de ééncellige parasieten worden minder kieskeurige parasieten gerapporteerd zoals Giardia en Toxoplasma gondii.
Hiernaast zijn er ook verschillende studies tussen 2008 en 2020 die aantonen dat vleermuizen kunnen bijdragen aan de verspreiding van antibioticumresistentie.
Welke risico’s zijn er voor de varkens?
Bij het vergelijken van bovenstaande resultaten met pathogenen die een belangrijke economische impact hebben in de professionele varkenshouderij, bleken er toch een redelijke hoeveelheid pathogenen overgedragen te kunnen worden door de vleermuizen. In totaal werden er 20 ziekteverwekkers vastgesteld bij de vleermuizen die van belang zijn in de professionele varkenshouderij. Voorbeelden hiervan zijn: Klassieke Varkenspest, E.coli en Cryptosporidium spp.
Figuur 2: Venn-diagram van enerzijds gerapporteerde pathogenen bij de vleermuizen en anderzijds economisch relevante pathogenen bij het varken. Centraal staan de hoeveelheid pathogenen die in beide lijsten voorkwamen.
Ook de aanwezigheid van antibioticumresistentie is een reëel risico dat de vleermuizen kunnen overdragen naar de varkens. Via de varkens kan dit bovendien ook in de voedselketen en bij de mens terechtkomen.
Praktische overwegingen
- Overlap prooisoorten en pestsoorten?
Muggen, teken, steekvliegen en stalvliegen zijn pestsoorten in de varkenshouderij en ook prooi van deze vleermuizen. Ze zouden dus effectief zijn als insectenbestrijders.
- Geschikt jachtterrein?
Open ruimten met enkele bomen zijn het lievelingsterrein van deze vleermuizen. Natuurlijk moeten er prooien aanwezig zijn, en eventueel een waterbron.
- Reeds gekend en efficiënt?
In Belgische boomgaarden en open runderstallen worden vleermuizen reeds ingezet als economisch en ecologisch interessante insectenbestrijders.
- Bescherming van vleermuizen
Alle inheemse vleermuizen zijn beschermde diersoorten. Door hen in te zetten als insectenbestrijders kan dit helpen bij de waardering van deze nuttige soort en zo de in stand houding van deze dieren.
Conclusie
Vanuit zelf uitgevoerd onderzoek blijkt dat vleermuizen een duurzame oplossing in ongediertebestrijding zouden kunnen zijn, zonder dat zij grote risico’s vormen voor de gezondheid van de varkens of de voedselveiligheid. Het gaat hier wel om een kleine steekproef en een kleine populatie, dus verder onderzoek is zeker aan te raden. De uitgebreide internationale literatuurstudie geeft aan om alert te blijven omdat vleermuizen diverse pathogenen kunnen overdragen naar de varkens. Zoals bij vele wetenschappelijke studies is het antwoord genuanceerder dan een simpele ja of neen. Er zijn voor- en nadelen en het is hierbij aan de varkenshouder om zelf te kiezen of de voordelen zijn nadelen waard zijn. Bijkomende onderzoeken zouden mogelijks kunnen helpen om deze beslissing gemakkelijker te laten lopen.
Bibliografie
Afonso, E., Goydadin, A., 2018. Molecular detection of Anaplasma phagocytophilum DNA in the lesser horseshoe bat (Rhinolophus hipposideros) guano. Epidemiology and Infection 146,1253–1258. D.o.i.: 10.1017/s0950268818001279.
Alarcon, P., Rushton, J., Wieland, B., 2013. Cost of post-weaning multi-systemic wasting syndrome and porcine circovirus type-2 subclinical infection in England – An economic disease model. Preventive Veterinary Medicine 110, 88-102. D.o.i.: 10.1016/j.prevetmed.2013.02.010.
Ampe, F., 2019. The use of nanopore sequencing in ecotoxicology. Masterproef, Master of Science in Biochemical Engineering Technology, Faculteit bio-ingenieurswetenschappen, Universiteit Gent, België.
Ancillotto, L., Ariano, A., Nardone, V., Budinski, I., Rydell, J., Russo, D., 2017. Effects of free-ranging cattle and landscape complexity on bat foraging: Implications for bat conservation and livestock management. Agriculture, Ecosystems and Environment 241, 54-61. D.o.i.: 10.1016/j.agee.2017.03.001.
Barda, B.D., Rinaldi, L., Ianniello, D., Zepherine, H., Salvo, F., Sadutshang, T., Cringoli, G., Clementi, M., Albonico, M., 2013. Mini-FLOTAC, an innovative direct diagnostic technique for intestinal parasitic infections: experience from the field. PLoS Neglected Tropical Diseases 7. D.o.i.: 10.1371/journal.pntd.0002344
Bokma, J., Vereecke, N., Pas, M.L., Chantillon, L., Vahl, M., Weesendorp, E., Deurenberg, R.H., Nauwynck, H., Haesebrouck, F., Theuns, S. et al, 2021. Evaluation of Nanopore Sequencing as a Diagnostic Tool for the Rapid Identification of Mycoplasma bovis from Individual and Pooled Respiratory Tract Samples. Journal of Clinical Microbiology 59. D.o.i.: 10.1128/JCM.01110-21.
Calderón Díaz, J.A., Fitzgerald, R.M., Shalloo, L., Rodrigues da Costa, M., Niemi, J., Leonard, F.C., Kyriazakis, I., García Manzanilla, E., 2020. Financial analysis of herd status and vaccination practices for Porcine Reproductive and Respiratory Syndrome Virus, Swine Influenza Virus, and Mycoplasma hyopneumoniae in farrow-to-finish pig farms using a bio-economic simulation model. Frontiers in Veterinary Sciences 7. D.o.i.: 10.3389/fvets.2020.556674.
Charbonnier, Y., Papura, D., Touzot, O., Rhouy, N., Sentenac, G., Rusch, A., 2021. Pest control services provided by bats in vineyard landscapes. Agriculture, Ecosystems & Environment 306. D.o.i.: 10.1016/j.agee.2020.107207.
Churko, J.M., Mantalas, G.L., Snyder, M.P., Wu, J.C., 2013. Overview of high throughput sequencing technologies to elucidate molecular pathways in cardiovascular diseases. Circulation Research 112, 1613-1623. D.o.i.: 10.1161/CIRCRESAHA.113.300939.
Claerebout, P., 2016. Parasitaire ziekten bij huisdieren. Syllabus, 1e master diergeneeskunde, Faculteit Merelbeke, Universiteit Gent, België.
Clavier, V., Patigny, X., 2019. Opkomende dierziekten: informatiebrochure voor veehouders. In opdracht van FAVV.
Colunga-Salas, P., Hernádez-Canchola, G., Grostieta, E., Becker, I., 2021. Bats as hosts of important unicellular endoparasites. In: Lim, B.K., Fenton, M.B., Brigham, R.M., Mistry, S., Kurta, A., Gillam, E.H., Russell, A., Ortega, J. (editors), 50 Years of Bat Research. Fascinating Life Sciences. Springer, Cham. D.o.i.: 10.1007/978-3-030-54727-1_20.
Dacheux, L., Cervantes-Gonzalez, M., Guigon, G., Thiberge, J.-M., Vandenbogaert, M., Maufrais, C., Caro, V., Bourhy, H., 2014. A preliminary study of viral metagenomics of French bat species in contacts with humans: identification of new mammalian viruses. PloS One 9. D.o.i.: 10.1371/journal.pone.0087194.
Dekeukeleire, D., Janssen, R., Delbroek, R., Raymaekers, S., Batsleer, F., Belien, T., Vesterinen, E.J., 2020. First molecular evidence of an invasive agricultural pest, Drosophila suzukii, in the diet of a common bat, Pipistrellus pipistrellus, in Belgian orchards. Journal of Bat Research & Conservation 13, 109-115. D.o.i.: 10.14709/BarbJ.13.1.2020.18.
Dekker, J.J.A., Regelink, J.R., Jansen, E.A., Brinkmann, R., Limpens, H.J.G.A., 2013. Habitat use by female Geoffroy’s bats (Myotis emarginatus) at its two northernmost maternity roosts and the implications for their conservation. Lutra 56, 111-120.
Delsart, M., Pol, F., Dufour, B., Rose, N., Fablet, C., 2020. Pig Farming in Alternative Systems: Strengths and Challenges in Terms of Animal Welfare, Biosecurity, Animal Health and Pork Safety. Agriculture 10, 261. D.o.i.: 10.3390/agriculture10070261.
Dimkić, I., Fira, D., Janakiev, T., Kabić, J., Stupar, M., Nenadić, M., Unković, N., Grbić, M.L., 2020. The microbiome of bat guano: for what is this knowledge important?. Applied Microbiology and Biotechnology 105, 1407-1419. D.o.i: 10.1007/s00253-021-11143-y.
Dimkić, I., Stanković, S., Kabić, J., Stupar, M., Nenadić, M., Ljaljević-Grbić, M., Žikić, V., Vujisić, L., Tešević, V., Vesović, N. et al, 2020. Bat guano-dwelling microbes and antimicrobial properties of the pygidial gland secretion of a troglophilic ground beetle against them. Applied Microbiology and Biotechnology 104, 4109-4126. D.o.i.: 10.1007/s00253-020-10498-y.
Dorny, P., 2017. Parasitaire zoönosen. Syllabus, 1e master diergeneeskunde, Faculteit Merelbeke, Universiteit Gent, België.
Downs, N.C. en Racey, P.A., 2006. The use by bats of habitat features in mixed farmland in Scotland. Acta Chiropterologica 8, 169–185.
Fischer, J., Stott, J., Law, B.S., 2010. The disproportionate value of scattered trees. Biological Conservation 143, 1564–1567.
Frank, R., Kuhn, T., Werblow, A., Liston, A., Kochmann, J., Klimpel, S., 2015. Parasite diversity of European Myotis species with special emphasis on Myotis myotis (Microchiroptera, Vespertilionidae) from a typical nursery roost. Parasites & Vectors 8. D.o.i.: 10.1186/s13071-015-0707-7.
Galan, M., Pons, J. B., Tournayre, O., Pierre, É., Leuchtmann, M., Pontier, D., Charbonnel, N., 2018. Metabarcoding for the parallel identification of several hundred predators and their prey: Application to bat species diet analysis. Molecular Ecology Resources 18, 474-489. D.o.i.: 10.1111/1755- 0998.12749.
Ganesh, B., Bányai, K., Kanungo, S., Sur, D., Singh Malik, Y., Kobayashi, N., 2012. Detection and Molecular Characterization of Porcine Picobirnavirus in Feces of Domestic Pigs from Kolkata, India. Indian Journal of Virology 23, 387-391. D.o.i.: 10.1007/s13337-012-0106-z.
Ghanem, S.J. en Voigt, C.C., 2012. Increasing awareness of ecosystem services provided by bats. Advances in the study of behavior 44. D.o.i.: 10.1016/B978-0-12-394288-3.00007-1.
Haas, B. en Grenier, D., 2018. Understanding the virulence of Streptococcus suis: A veterinary, medical, and economic challenge. Médecine et maladies infectieuses 48, 159-166. D.o.i.: 10.1016/j.medmal.2017.10.001.
Haesebrouck, F. en De Witte, C., 2020. Bacteriële en mycotische ziekten bij het varken en zoönosen. Syllabus, 1e master diergeneeskunde, Faculteit Merelbeke, Universiteit Gent, België.
Haesebrouck, F., Boyen, F., Van Immerseel, F., 2019. Algemene diergeneeskunde bacteriologie en mycologie. Syllabus, 3e bachelor diergeneeskunde, Faculteit Merelbeke, Universiteit Gent, België.
Hornok, S., Szőke, K., Estók, P., Krawczyk, A., Haarsma, A.J., Kováts, D., Boldogh, S.A., Morandini, P., Szekeres, S., Takács, N. et al., 2018. Assessing bat droppings and predatory bird pellets for vector-borne bacteria: molecular evidence of bat-associated Neorickettsia sp. in Europe. Antonie Van Leeuwenhoek 111,1707–1717. D.o.i.: 10.1007/s10482-018-1043-7.
Janssen, R. en Kranstauber, B., 2006. Ingekorven vleermuis: niet luisteren maar vangen. Zoogdier 17, 3-5.
Kahnonitch, I., Lubin, Y., Korine, C., 2018. Insectivorous bats in semi-arid agroecosystems – effects on foraging activity and implications for insect pest control. Agriculture, Ecosystems and Environment 261, 80-92. D.o.i.: 10.1016/j.agee.2017.11.003.
Kervyn, T., Godin, M-C., Jocqué, R., Grootaert, P., Libois, R., 2012. Web-building spiders and blood-feeding flies as prey of the notch-eared bat (Myotis emarginatus). Belgian Journal of Zoology 142, 59-67.
Kohl, C., Brinkmann, A., Radonić, A., Dabrowski, P.W., Mühldorfer, K., Nitsche, A., Wibbelt, G., Kurth, A., 2021. The virome of German bats: comparing virus discovery approaches. Scientific Reports 11. D.o.i.: 10.1038/s41598-021-86435-4.
Krull, D., Schumm, A., Metzner, W., Neuweiler, G., 1991. Foraging areas and foraging behavior in the notch-eared bat, Myotis emarginatus (Vespertilionidae). Behavioral Ecology and Sociobiology 28, 247-253. D.o.i.: 10.1007/BF00175097.
Kunz, T.H., Stern, A.A., 1995. Maternal investment and post-natal growth in bats. Symposia of the Zoological Society of London 67, 123–138.
Kunz, T.H., Braun de Torrez, E., Bauer, D., Lobova, T., Fleming, T.H., 2011. Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of Sciences 1223, 1-38. D.o.i.: 10.1111/j.1749-6632.2011.06004.x.
Kurta, A., Bell, G., Nagy, K., Kunz, T.H., 1989. Energetics of pregnancy and lactation in free-ranging little brown bats (Myotis lucifugus). Physiological Zoology 62, 804–818.
Kurth, A., Kohl, C., Brinkmann, A., Ebinger, A., Harper, J.A., Wang, L., Mühldorfer, K., Wibbelt, G., 2012. Novel paramyxoviruses in free-ranging European bats. PloS ONE 7. D.o.i.: 10.1371/journal.pone.0038688.
Law, B.S. en Chidel, M., 2006. Eucalypt plantings on farms: Use by insectivorous bats in south-eastern Australia. Biological Conservation 133: 236–249.
Lazov, C.M., Chriél, M., Baagøe, H.J., Fjederholt, E., Deng, Y., Kooi, E.A., Belsham, G.J., Bøtner, A., Rasmussen, T.B., 2018. Detection and Characterization of Distinct Alphacoronaviruses in Five Different Bat Species in Denmark. Viruses 10. D.o.i.: 10.3390/v10090486.
Lentini, P.E., Gibbons, P., Fischer, J., Law, B., Hanspach, J., Martin, T.G., 2012. Bats in a Farming Landscape Benefit from Linear Remnants and Unimproved Pastures. PloS ONE 7. D.o.i.:10.1371/journal.pone.0048201.
Lord, J.S. en Brooks, D.R., 2013. Bat endoparasites: a UK perspective. In: Klimpel, S., Mehlhorn, H. (editors), Bats (Chiroptera) as vectors of diseases and parasites. Parasitology Research Monographs, vol 5. Springer, Berlin, Heidelberg. D.o.i.: 10.1007/978-3-642-39333-4_4.
Lumsden, L.F. en Bennett, A.F., 2005. Scattered trees in rural landscapes: foraging habitat for insectivorous bats in south-eastern Australia. Biological Conservation 122, 205–222.
Lumsden, L.F., Bennett, A.F., Silins, J.E., 2002. Selection of roost sites by the lesser long-eared bat (Nyctophilus geoffroyi) and Gould’s wattled bat (Chalinolobus gouldii) in south-eastern Australia. Journal of Zoology 257: 207–218.
Lunney, D., Barker, J., Priddel, D., Oconnell, M., 1988. Roost selection by Goulds long-eared bat, Nyctophilus gouldi Tomes (Chiroptera, Vespertilionidae), in logged forest on the south coast of New South-Wales. Wildlife Research 15: 375–384.
Lwande, O.W., Thalin, T., de Jong, J., Sjödin, A., Näslund, J., Evander, M., Ecke, F., 2022. Alphacoronavirus in a Daubenton’s Myotis Bat (Myotis daubentonii) in Sweden. Viruses 14. D.o.i.: 10.3390/v14030556.
Maes, D., Sibila, M., Kuhnert, P., Segalés, J., Haesebrouck, F., Pieters, M., 2018. Update on Mycoplasma hyopneumoniae infections in pigs: Knowledge gaps for improved disease control. Transboundary and Emerging Diseases 65, 110– 124. D.o.i.: 10.1111/tbed.12677.
Manigandan, V., Karthik, R., Ramachandran, S., Rajagopal, S., 2018. Chapter 15 - Chitosan Applications in Food Industry. Editors: Grumezescu, A.M., Holban, A.M. In: Handbook of Food Bioengineering: Biopolymers for Food Design, Academic Press, pp. 469-491. D.o.i.: 10.1016/B978-0-12-811449-0.00015-3.
McKee, C.D., Krawczyk, A.I., Sándor, A.D., Görföl, T., Földvári, M., Földvári, G., Dekeukeleire, D., Haarsma, A.-J., Kosoy, M.Y., Webb, C.T. et al, 2019. Host phylogeny, geographic overlap, and roost sharing shape parasite communities in European bats. Frontiers in Ecology and Evolution, 7. doi: 10.3389/fevo.2019.00069.
Mehlhorn, H., 2016. Animal Parasites: Diagnosis, Treatment, Prevention. Springer International Publishing, Cham, Switzerland. D.o.i.: 10.1007/978-3-319-46403-9.
Mühldorfer, K., Speck, S., Kurth, A., Lesnik, R., Freuling, C., Müller, T., Kramer-Schadt, S., Wibbelt, G., 2011. Diseases and causes of death in European bats: Dynamics in disease susceptibility and infection rates. PLoS ONE 6. D.o.i.: 10.1371/journal.pone.0029773
Müldorfer, K., Speck, S., Wibbelt, G., 2011. Diseases in free-ranging bats from Germany. BMC Veterinary Research 7. D.o.i.: 10.1186/1746-6148-7-61
Mühldorfer, K., 2013. Bats and bacterial pathogens: a review. Zoonoses and Public Health 60, 93-103. D.o.i.: 10.1111/j.1863-2378.2012.01536.x
Nauwynck, H., 2018. Virale ziekten. Syllabus, 1e master diergeneeskunde, Faculteit Merelbeke, Universiteit Gent, België.
Neila-Ibáñez, C., Casal, J., Hennig-Pauka, I., Stockhofe-Zurwieden, N., Gottschalk, M., Migura-García, L., Pailler-García, L., Napp, S., 2021. Stochastic Assessment of the Economic Impact of Streptococcus suis-Associated Disease in German, Dutch and Spanish Swine Farms. Frontiers in Veterinary Science 8. D.o.i.: 10.3389/fvets.2021.676002.
Neumann, E.J., Kliebenstein, J.B., Johnson, C.D., Mabry, J.W., Bush, E.J., Seitzinger, A.H., Green, A.L., Zimmerman, J.J., 2005. Assessment of the economic impact of porcine reproductive and respiratory syndrome on swine production in the United States. Journal of the American Veterinary Medical Association 227, 385-392.
Nieuwenhuis, N., Duinhof, T.F., van Nes, A., 2012. Economic analysis of outbreaks of porcine reproductive and respiratory syndrome virus in nine sow herds. Veterinary Record 170, 225-225. D.o.i.: 10.1136/vr.100101.
Ózsvári, L., 2017. Economic significance of swine dysentery control. Short communication. Magyar Állatorvosok Lapja 139, p. 271-275.
Ózsvári, L., 2018. Production impact of parasitisms and coccidiosis in swine. Journal of Dairy, Veterinary & Animal Research 7, 217-222. D.o.i.: 10.15406/jdvar.2018.07.00214.
Patra, G., Behera, P., Kumar Das, S., Saikia, B., Ghosh, S., Biswas, P., Kumar, A., Sahanawaz Alam, S., Kawlni, L., Lalnunpuia, C., et al., 2018. Stomoxys calcitrans and its importance in livestock: a review. International Journal of Advance Agricultural Research 6, 30-37.
Postma, M., 2016. Antimicrobial usage in pig production; check, improve and reduce in Belgium and the EU. Doctoraatsthesis, Doctor in Veterinary Sciences, Faculteit Diergeneeskunde, Universiteit Gent, België.
Proietto, S., Killioran, K., Leedom Larson, K.R., 2017. Porcine Astrovirus. Swine Health Information Center and Center for Food Security and Public Health, College of Veterinary Medicine, Iowa State University, USA, IA. http://www.cfsph.iastate.edu/pdf/shic-factsheet-porcine-astrovirus.
Puig-Montserrat, X., Torre, I., López-Baucells, A., Guerrieri, E., Monti, M.M., Ràfols-García, R., Ferrer, X., Gisbert, D., Flaquer, C., 2015. Pest control service provided by bats in Mediterranean rice paddies: linking agroecosystems structure to ecological functions. Mammalian Biology 80, 237–245. D.o.i.: 10.1016/j.mambio.2015.03.008.
Reusken, C.B.E.M., Lina, P.H.C., Pielaat, A., de Vries, A., Dam-Deisz, C., Adema, J., Drexler, J.F., Drosten, C., Kooi, E.A., 2010. Circulation of Group 2 coronaviruses in a bat species common to urban areas in Western Europe. Vector-Borne and Zoonotic Diseases 10, 785-791. D.o.i.: 10.1089/vbz.2009.0173.
Riccucci, M. en Lanza, B., 2014. Bats and insect pest control: a review. Vespertilio 17, 161-169.
Rocha, N., Mores, M.A.Z., Dezen, D., Mores, N., Coldebella, A., Rebelatto, R., Kich, J.D., 2022. Economic impact of chronic pleural lesions and consequent disqualification of carcasses for export during inspection in swine slaughterhouses. Livestock Diseases. Pesquisa Veterinária Brasileira 42. D.o.i.: 10.1590/1678-5150-PVB-7118.
Russo, D., Bosso, L., Ancillotto, L., 2018. Novel perspectives on bat insectivory highlight the value of this ecosystem service in farmland: Research frontiers and management implications. Agriculture, Ecosystems and Environment 266, 31-38. D.o.i.: 10.1016/j.agee.2018.07.024.
Saikia, U., 2007. Wings of the night: The natural history of bats. Resonance 12: 63–76.
Sándor, A.D., Corduneanu, A., Péter, Á., Mihalca, A.D., Barti, L., Csősz, I., Szőke, K., Hornok, S., 2019. Bats and ticks: host selection and seasonality of bat-specialist ticks in eastern Europe. Parasites & Vectors 12. D.o.i.: 10.1186/s13071-019-3861-5.
Sassu, E.L., Ladinig, A., Talker, S.C., Stadler, M., Knecht, C., Stein, H., Frömbling, J., Richter, B., Spergser, J., Ehling‑Schulz, M., et al., 2017. Frequency of Th17 cells correlates with the presence of lung lesions in pigs chronically infected with Actinobacillus pleuropneumoniae. Veterinary Research 48. D.o.i.: 10.1186/s13567-017-0411-z.
Siemers, B.M., Kriner, E., Kaipf, I., Simon, M., Greif, S., 2012. Bats eavesdrop on the sound of copulating flies, Current Biology 22, 563-564. D.o.i.: 10.1016/j.cub.2012.06.030.
Terriere, N., 2023. Zoönosen bij wilde dieren, Lezing in opdracht van AcVetMed, Department of pathobiology, pharmacology and zoological medicine, Universiteit Gent, België.
Theuns, S., Vanmechelen, B., Bernaert, Q., Deboutte, W., Vandenhole, M., Beller, L., Matthijnssens, J., Maes, P., Nauwynck, H.J., 2018. Nanopore sequencing as a revolutionary diagnostic tool for porcine viral enteric disease complexes identifies porcine kobuvirus as an important enteric virus. Scientific Reports 8. D.o.i.: 10.1038/s41598-018-28180-9.
Van de Putte, N., Claerebout, E., Levecke, B., 2016. Evaluatie van de mini-FLOTAC-methode voor de detectie van gastro-intestinale parasieten bij grote huisdieren. Vlaams Diergeneeskundig Tijdschrift 85, 15-22.
Van Gucht, S., Nazé, F., El Kadaani, K., Bauwens, D., Francart, A., Brochier, B., Wuillaume, F., Thomas, I., 2014. No evidence of coronavirus infection by reverse transcriptase-PCR in bats in Belgium. Journal of Wildlife Diseases 50, 969-971. D.o.i.: 10.7589/2013-10-269.
Van Gucht, S., 2016. Rabies in bats and wolves in Europe, lezing in opdracht van BWDS & DSWH symposium: Wildlife crossing borders, Scientific Institute of Public Health, NRL Rabies, België.
Van Hoek, A.H.A.M., Veenman, C., van Overbeek, W.M., Lynch, G., de Roda Husman, A.M., Blaak, H., 2015. Prevalence and characterization of ESBL- and AmpC-producing Enterobacteriaceae on retail vegetables. International Journal of Food Microbiology 204, 1-8. D.o.i.: 10.1016/j.ijfoodmicro.2015.03.014.
Van Immerseel, F. en Haesebrouck, F., 2019. Bijzondere diergeneeskundige bacteriologie. Syllabus, 3e bachelor diergeneeskunde, Faculteit Merelbeke, Universiteit Gent, België.
Vengust, M., Knapic, T., Weese, J.S., 2018. The fecal bacterial microbiota of bats; Slovenia. PLoS One 13. D.o.i.: doi.org/10.1371/journal.pone.0196728.
Walther, B., Wieler, L.H., Friedrich, A.W., Hanssen, A.-M., Kohn, B., Brunnberg, L., Lübke-Becker, A., 2008. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA) isolated from small and exotic animals at a university hospital during routine microbiological examinations. Veterinary Microbiology 127, 171-178. D.o.i.: 10.1016/j.vetmic.2007.07.018.
Webster, C.L., Longdon, B., Lewis, S.H., Obbard, D.J., 2016. Twenty-five new viruses associated with the Drosophilidae (Diptera). Evolutionary Bioinformatics 12, 13–25. D.o.i..: 10.4137/EBO.S39454.
Wolkers-Rooijackers, J., Rebmann, K., Bosch, T., Hazeleger, W., 2018. Fecal bacterial communities in insectivorous bats from the Netherlands and their role as a possible vector for foodborne diseases. Acta Chiropterologica 20,475. D.o.i.: 10.3161/15081109acc2018.20.2.017.
Xia, H., Wang, Y., Shi, C., Atoni, E., Zhao, L., Yuan, Z., 2018. Comparative metagenomic profiling of viromes associated with four common mosquito species in China. Virologica Sinica 33, 59-66. D.o.i.: 10.1007/s12250-018-0015-4.
Yousefi, S., Najafi, N., Mehdizadeh, R., Eghbali, H., Sharifi, M., 2018. Postnatal variation in ectoparasite (Spinturnix emarginata) load in neonates of Geoffroy's bat (Myotis emarginatus): How fast do young bats become infested with ectoparasites?. Acta Chiropterologica 20, 187-194. D.o.i.: 10.3161/15081109ACC2018.20.1.014.
