A functional-morphological study on the attachment, respiration and feeding mechanisms in Balitorinae (Balitoridae, Teleostei)
Vissen met een zuiglichaam
Ze zijn gemakkelijk beschikbaar en toch ontgaat de mensen vaak de aandacht aan hoe gespecialiseerd bepaalde aquariumvissen wel zijn. De platte grondels (Balitoridae) zijn daar een perfect voorbeeld van: populair vanwege hun sterk afgeplatte lichaam en schuifelende voortbeweging.
Deze dieren komen oorspronkelijk uit Eurazië, waar ze leven in snelstromende rivieren. Deze omgeving vormt een lastige levensplaats voor de kleine vissen, aangezien voedsel er schaars is en de sterke stroming hen eenvoudigweg kan meesleuren. Daarom zijn deze dieren aangepast geraakt om zich vast te hechten aan substraten. Deze aanpassingen hebben consequenties op andere mechanismen, zoals voeding. De aandachtspunten in deze studie waren dan ook de aanhechting, ademhaling en voeding van deze dieren en de identificatie van de sleutelstructuren (zoals spieren en skeletstructuren) in deze mechanismen.
Uit het onderzoek is vastgesteld dat platte grondels hun hele lichaam gebruiken om zich vast te hechten aan substraten, wat door ons een zuiglichaam genoemd wordt. De schedel wordt gekenmerkt door een sterk vergroot been, dat reikt van de oogholte tot de tip van de snuit (dit been is gewoonlijk klein) en zo een stevige begrenzing vormt van het zuiglichaam. Het lichaam van de vissen zelf is sterk hydrodynamisch afgeplat en de onderzijde is vlak, waardoor de vis in nauw contact met de ondergrond kan liggen. De belangrijkste rol in de aanhechting is weggelegd voor de gepaarde vinnen, respectievelijk de borst- en buikvinnen. Deze vinnen zijn vergroot en hechten horizontaal aan het lichaam. De voorste vinstralen van deze vinnen zijn bedekt met unculi, hoornige stekels die ontstaan uit individuele cellen. Deze structuren zorgen voor een verhoogde wrijvingskracht, waardoor de vissen aan het substraat kunnen blijven hangen. De achterste vinstralen van de borstvin zijn echter niet bedekt met deze unculi. Deze vinstralen zijn gewoonlijk bevestigd tegen het lichaam. Wanneer het watervolume -dat onder het lichaam lekt- teveel toeneemt, komen deze vinstralen los van het lichaam. Het water wordt vervolgens langs de ontstane holte tussen het lichaam en de vinnen verwijderd. Op deze manier voorkomt de vis dat hij meegesleurd wordt door de stroming.
Het gevolg van het afgeplatte lichaam is dat gedurende de evolutie, de mond aan de onderzijde kwam te liggen en zo in contact kwam met het substraat. Hoewel de vis (te) grote hoeveelheden water onder het lichaam verwijdert, is het toch nodig dat er steeds nieuw water onder het lichaam wordt gebracht voor zowel de ademhaling als voor de voeding. Deze processen werden bestudeerd door opnames van drie verschillende platte grondelsoorten te maken.
Uit deze kinematische studie bleek dat er sprake is van twee holtes: de interne mondholte en de externe holte gevormd tussen het voorste deel van het lichaam en de bodem. Het volume van deze holtes wordt beïnvloed door bewegingen van de onderkaak. Uitademing gebeurt wanneer deze kaak opgehoffen wordt. Het volume van de mondholte verkleint en de holte onder het lichaam neemt toe, waardoor er een onderdruk onder het lichaam ontstaat. Simultaan met deze opheffing wordt de tip van de snuit naar omhoog gebracht, waardoor water naar de ontstane onderdruk wordt gezogen. Wanneer het water onder het lichaam gebracht is, zal de snuit weer aanhechten aan de bodem. Inademing is geassocieerd met het neergaan van de onderkaak. Hierdoor verkleint de holte onder het lichaam, maar neemt het volume van de mondholte toe. Bijgevolg wordt het water onder het lichaam in de mond gezogen.
Dan rest enkel nog de vraag hoe deze dieren zich voeden. Uit ons onderzoek is gebleken dat voeding eigenlijk een aangepaste vorm van ademhaling is. Terwijl gedurende normaal ademhalen inademing ongeveer even lang duurt in vergelijking met uitademing, is dit niet het geval gedurende voeding. Wanneer platte grondels zich voeden duurt de uitademing ongeveer dubbel zo lang als de inademing. De langere uitademing is geassocieerd met een verdere elevatie van de onderkaak. Hierdoor onstaat er een grotere holte onder het lichaam en bijgevolg is ook de onderdruk groter in vergelijking met normaal ademhalen. Op deze manier worden grotere hoeveelheden water aangezogen waarin voedselpartikels aanwezig zijn. Wanneer gedurende de korte inademing het volume van de mondholte snel toeneemt, veroorzaakt dit ook een grotere zuigkracht op het water aanwezig onder het lichaam en de voedselpartikels worden op deze manier in de mond gezogen, zodat de vis in staat is zich te voeden.
Platte grondels zijn dus meer dan gewone aquariumvissen. Ze zijn geëvolueerd in functie van een efficiënte aanhechting. Terwijl de meeste vissen die zich kunnen vasthechten aan oppervlakken een specifiek aangepaste lichaamsstructuur hebben, zoals bijvoorbeeld de zuigmond van katvissen, gebruiken de platte grondels hun hele lichaam. Dat is een unieke aanhechtingsvorm en wijst erop dat deze vissen –ondanks hun grootte- uitstekend aangepast zijn om te overleven in de wilde rivieren van Eurazië.
Bibliografie
Adriaens D. & Herrel A. (2009), Functional consequences of extreme morphologies in the craniate trophic system. Physiological and Biochemical Zoology 82: 1-6
Alexander R. (1966), The functions and mechanisms of the protrusible upper jaws of two species of cyprinid fish. Journal of Zoology (London) 149: 288-296
Alexander R. (1967), The functions and mechanisms of the protrusible upper jaws of some acanthopterygian fish. Journal of Zoology (London) 151: 43-64
Alfaro M.E. Bolnick D.I., Wainwright P.C. (2005), Evolutionary consequences of many-to-one mapping of jaw morphology to mechanics in labrid fishes. The American Naturalist 165: E140-E154
Ballintijn C.M., Van Den Burg A., Egberink B.P. (1972), An electromyographic study of the adductor mandibulae complex of a free-swimming carp (Cyprinus carpio L.) during feeding. Journal of Experimental Biology 57: 261-283
Banister K.E., Paxton J.R., Eschmeyer W.N. (1998), ed. Encyclopedia of Fishes. Academic Press, San Diego, pp: 100
Beamish F.W.H., Sa-ardrit P., Cheevaporn V. (2008), Habitat and abundance of Balitoridae in small rivers of central Thailand. Journal of Fish Biology 72: 2467-2484
Benkman C.W. (2003), Divergent selection drives the adaptive radiation of crossbills. Evolution 57: 1176-1181
Bhatia B. (1950), Adaptive modifications in a hill stream catfish, Glyptothorax telchitta (Hamilton). Proceedings of the National Institute of Sciences of India 16: 271-285
Bolnick D.I. (2004), Can intraspecific competition drive disruptive selection? An experimental test in natural populations of sticklebacks. Evolution 58: 608-618
Clifton K.F. & Motta P.J. (1998), Feeding morphology, diet, and ecomorphological relationships among five Caribbean labrids (Labridae, Teleostei). Copeia 1998: 953-966
Conway K.W. (2011), Osteology of the South Asian Genus Psilorhynchus McClelland, 1839 (Teleostei: Ostariophysi: Psilorhynchidae), with investigation of its phylogenetic relationships within the order Cypriniformes. Zoological Journal of the Linnean Society 163: 50-154
Cundall D. (2009), Viper fangs: functional limitations of extreme teeth. Physiological and Biochemical Zoology 82: 63-79
Datovo A. & Vari R.P. (2013), The jaw adductor muscle complex in teleostean fishes: Evolution, homologies and revised nomenclature (Osteichthyes: Actinopterygii). PLoS ONE 8: e60846. Doi:10.1371/journal.pone0060846
Deban S.M. & Wake D.B. (1997), Salamander with a ballistic tongue. Nature 389: 27-28
De Crop W., Pauwels E., Van Hoorebeke L., Geerinckx T. (2013), Morphology and kinematics of the Andean climbing catfishes (Astroblepidae, Siluriformes): alternative ways of respiration, adhesion and locomotion using the mouth. Journal of Morphology, in press.
de Silva K.H.G.M. (1991), Population dynamics and production of the rocky stream-dwelling Garra ceylonensis (Cyprinidae) in Sri Lanka. Journal of Tropical Ecology 7: 289-303
Diogo R. & Chardon M. (2000), Homologies among different adductor mandibulae sections of teleostean fishes, with special regard to catfishes (Teleostei: Siluriformes). Journal of Morphology 243: 193-208
Dudgeon D. (1999), Tropical Asian streams: zoobenthos, ecology and conservation. Hong Kong University Press, Hong Kong
Dudgeon D. (2000), The ecology of tropical Asian rivers and streams in relation to biodiversity conservation. Annual Review of Ecology and Systematics 31: 239-263
Ferry-Graham L.A., Bolnick D.I., Wainwright P.C. (2002), Using functional morphology to examine the ecology and evolution of specialization. Integrative and Comparative Biology 42: 265-277
Fink S.V. & Fink W.L. (1981), Interrelationships of ostariophysan fishes (Teleostei). Zoological Journal of the Linnean Society 72: 297-353
Geerinckx T., Brunain M., Herrel A., Aerts P., Adriaens D. (2007), A head with a suckermouth: a functional-morphological study of the head of the suckermouth armoured catfish Ancistrus cf. triradiatus (Loricariidae, Siluriformes). Belgian Journal of Zoology 137: 47-66
Geerinckx T., Herrel A., Adriaens D. (2011), Suckermouth armored catfish resolve the paradox of simultaneous respiration and suction attachment: a kinematic study of Pterygoplichtys disjunctivus. Journal of Experimental Zoology 315: 121-131
Gerstner C.L. (2007), Effect of oral suction and other friction-enhancing behaviors on the station-holding performance of suckermouth catfish (Hypostomus spp.). Canadian Journal of Zoology 85: 133-140
Gosline W.A. (1989), Two patterns of differentiation in the jaw musculature of teleostean fishes. Journal of Zoology (London) 218: 649-661
Grubich J.R. (2003), Morphological convergence of pharyngeal jaw structure in durophagous perciform fish. Biological Journal of the Linnean Society 80: 147-165
Gu J. & Zhang E. (2012), Homatula laxiclathra (Teleostei: Balitoridae), a new species of nemacheiline loach from the Yellow River drainage in Shaanxi Province, northern China. Environmental Biology of Fishes 94: 591-599
Hanken J. & Wassersug R.J. (1981), The visible skeleton. Functional Photography 16: 22-26
Hedrick, T. L. (2008), Software techniques for two- and three-dimensional kinematic measurements of biological and biomimetic systems. Bioinspiration & Biomimetics 3
Herder F. & Freyhof J. (2006), Resource partitioning in a tropical stream fish assemblage. Journal of Fish Biology 69: 571-589
Hernandez L.P., Bird N.C., Staab K.L. (2007), Using zebrafish to investigate Cypriniform evolutionary novelties: functional development and evolutionary diversification of the kinethmoid. Journal of Experimental Zoology (Mol Dev Evol) 308B: 625-641
Hora S.L. (1922), Structural modifications in the fish of mountain torrents. Records of the Indian Museum 24: 31-61
Hora S.L. (1930), Ecology, bionomics and evolution of the torrential fauna, with special reference to the organs of attachment. Philosophical Transactions of the Royal Society of London 218: 171-280
Hora S.L. (1932), Classification, bionomics and evolution of homalopterid fishes. Memoires of the Indian Museum 12: 263-330
Howes G.J. (1983a), Problems in catfish anatomy and phylogeny exemplified by the Neotropical Hypophtalmidae (Teleostei: Siluroidei). Bulletin of the British Museum of Natural History (Zoology) 45: 1-39
ICZN (1993), Homalopteridae Bleeker, 1859 (Osteichthyes, Cypriniformes): not given precedence over Balitoridae Swainson, 1839. Bulletin of Zoological Nomenclature 50: 92-93
Jacob L. & Suryanarayanan H. (1990), Studies on the breeding biology of an homalopterid fish, Bhavania australis Jerdon (Cypriniformes: Homalopteridae). Zoologischer Anzeiger 224: 245-255
Janovetz J. (2005), Functional morphology of feeding in the scale-eating specialist Catoprion mento. Journal of Experimental Biology 208: 4757- 4768
Johnson R.D.O. (1912), Notes on the habitats of a climbing catfish (Agres marmoratus) from the Republic of Colombia. Annals of the New York Academy of Sciences 22: 239-272
Kim B. & Kim I. (2007), Comparative anatomy of the cheek muscles of Korean cobitid fishes (Ostariophysi: Cypriniformes), with the comments on their phylogenetic relationships. Ichthyological Research 54: 231-237
Kottelat M. (1988), Indian and Indochinese species of Balitora (Osteichthyes: Cypriniformes) with descriptions of two new species and comments on the familygroup names Balitoridae and Homalopteridae. Revue Suisse de Zoologie 95: 487-504
Lauder G.V. (1980), Evolution of the feeding mechanism in primitive actinopterygian Fishes: a functional anatomical analysis of Polypterus, Lepisosteus and Amia. Journal of Morphology 163: 283-317
Lauder G.V. (1982), Patterns of Evolution in the Feeding Mechanism of Actinopterygian Fishes. American Zoology 22: 275-285
Lauder G.V. (1983), Functional and morphological bases of trophic specialization in Sunfishes (Teleostei, Centrarchidae). Journal of Morphology 176: 1-21
Leysen H., Christiaens J., De Kegel B., Boone M.N., Van Hoorebeke L., Adriaens D. (2011), Musculoskeletal structure of the feeding system and implications of snout elongation in Hippocampus reidi and Dunckerocampus dactyliophorus. Journal of Fish Biology 78: 1799-1823
Liem K.F. (1970), Comparative functional anatomy of the Nandidae (Pisces: Teleostei). Fieldiana, Zoology 22: 425-441
Liu S., Mayden R.L., Zhang J., Yu D., Tang Q., Deng X., Liu H. (2012), Phylogenetic relationships of the Cobitoidea (Teleostei: Cypriniformes) inferred from mitochondrial and nuclear genes with analysis of gene evolution. Gene 508: 60-72
Lokeshwor Y. & Vishwanath W. (2012), Physoschistura chindwinensis, a new balitorid loach from Chindwin basin, Maniupur, India (Teleostei: Balitoridae). Ichtyological Research 59 (3): 230-234
Lowe-McConnel R.H. (1987), Ecological studies in tropical fish communities. Cambridge University Press, Cambridge
Lundberg J.G. & Marsh E. (1976), Evolution and functional anatomy of the pectoral fin rays in cyprinoid fishes, with emphasis on the suckers (Family Catostomidae). The American Midland Naturalist 96(2):332-349
Mantel S.K., Salas M., Dudgeon D. (2004), Foodweb structure in a tropical Asian forest stream. Journal of the North American Benthological Society 23: 728-755
Martin-Smith K.M. (1998a), Relationships between fishes and habitat rainforest streams in Sabah, Malaysia. Journal of Fish Biology 52: 458-482
Maie T., Schoenfuss H.L., Blob R.W. (2013), Musculoskeletal determinants of pelvic sucker function in Hawaiian stream gobiid fishes: interspecific comparisons and allometric scaling. Journal of Morphology. In press
Mehta R.S. (2009), Ecomorphology of the moray bite: relationship between dietary extremes and morphological diversity. Physiological and Biochemical Zoology 82: 90-103
Nelson J.S. (2006), Fishes of the World, 4th ed. Wiley, Hoboken, NJ
Ramaswami L.S. (1952), Skeleton of cyprinoid fishes in relation to phylogenetic studies: III. The skull and other skeletal structures of Homalopterid Fishes. Proceedings of the National Institute of Sciences of India 18: 495-515
Ridley M. (2003), Evolution. Oxford University Press, Oxford. 472 pp
Roberts T.R. (1993), Artisanal fisheries and fish ecology below the great waterfalls in the Mekong River in southern Laos. Natural History Bulletin of the Siam Society 41: 31-62
Roos G., Leysen H., Van Wassenbergh S., Herrel A., Jacobs P., Dierick M., Aerts P., Adriaens D. (2009), Linking morphology and motion: a test of a four-bar mechanism in seahorses. Physiological and Biochemical Zoology 82: 7-19
Santos M. (1996), Apparent directional selection of body size in Drosophilla buzzatii: larval crowding and male mating success. Evolution 50: 2530-2535
Sawada Y. (1982), Phylogeny and zoogeography of the superfamily Cobitoidea (Cyprinoidei, Cypriniformes). Memoirs of the Faculty of Fisheries Hokkaido University 28: 65-223
Saxena S.C. (1959), Adhesive apparatus of a hill stream Cyprinid fish, Garra mullya (Sykes), Proceedings of the National Institute of Sciences of India 25: 205-214
Saxena S.C. & Chandy M. (1966), Adhesive apparatus in certain Indian hill stream fishes. Journal of Zoology 148: 315-340
Schaefer S.A. & Buitrago-Suarez U.A. (2002), Odontode morphology and skin surface features of Andean astroblepid catfishes (Siluriformes, Astroblepidae). Journal of Morphology 254: 139-148
Shelden F.F. (1937), Osteology, myology and probable evolution of the Nematognath pelvic girdle. Annals of the New York Academy of Sciences 37(1): 1-95
Silas E.G. (1953), Classification, zoogeography and evolution of the fishes of the cyprinoid families Homalopteridae and Gastromyzonidae. Records of the Indian Museum (Calcutta) 50: 173-263
Sinha A.K., Singh I., Singh B.R. (1990), The morphology of the adhesive organ of the sisorid fish, Glyptothorax pectinopterus. Japanese Journal of Ichthyology 36(4): 427-431
Slechtova V., Bohlen J., Tan H.H. (2007), Families of Cobitoidea (Teleostei; Cypriniformes) as revealed from nuclear genetic data and the position of the mysterious genera Barbucca, Psilorhynchus, Serpenticobitis and Vaillantella. Molecular Phylogenetics and Evolution 44: 1358-1365
Staab K.L. Ferry L.A., Hernandez L.P.(2012), Comparative kinematics of cypriniform premaxillary protrusion. Zoology 115: 65-77
Takahasi N. (1925), On the homology of the cranial muscles of the cypriniform fishes. Journal of Morphology and Physiology 40: 1-109
Tang K.L., Liu H., Mayden R., Bangxi X. (2006), Comparison of evolutionary rates in the mitochondrial DNA cytochrome b gene and control region and their implications for phylogeny of the Cobitoidea (Teleostei: Cypriniformes). Molecular phylogenetics and Evolution 39: 347-357
Tang Q., Liu S., Yu D., Liu H., Danley P. (2011), Mitochondrial capture and incomplete lineage sorting in the diversification of balitorine loaches (Cypriniformes, Balitoridae) revealed by mitochondrial and nuclear genes. Zoologica Scripta 41: 233-247
Vlassenbroeck J., Dierick M., Masschaele B., Cnudde V., Van Hoorebeke L., Jacobs P. (2007), Software tools for quantification of X-ray microtomography at the UGCT. Nuclear Instruments and Methods in Physics Research A 580: 442-445
Wainwright P.C. (2006), Functional morphology of the pharyngeal jaw apparatus pp. 77-101 in R. Shadwick and G.V. Lauder ed, Biomechanics of Fishes, Academic Press, New York
Wainwright P.C. (2007), Functional versus morphological diversity in macroevolution. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 38: 381-401
Waltzek T.B. & Wainwright P.C. (2003), Functional morphology of extreme jaw protrusion in neotropical cichlids. Journal of Morphology 257: 96-106
Ward-Campbell B.M.S., Beamish F.W.H., Kongchaiya C. (2005), Morphological characteristics in relation to diet in five coexisting Thai fish species. Journal of Fish Biology 67:1266-1279
Winterbottom R. (1974), A descriptive synonymy of the striated muscles of the Teleostei. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 125(12): 225-317
Yang J., Wu T., Yang J. (2012), a new cave-dwelling loach, Triplophysa macrocephala (Teleostei: Cypriniformes: Balitoridae), from Guangxi, China. Environmental Biology of Fishes 93: 169-175
Yang G.Y. & Dudgeon D. (2009), Seasonal and inter-stream variations in the population dynamics, growth and secondary production of an algivorous fish (Pseudogastromyzon myersi, Balitoridae) in monsoonal Hong Kong. Freshwater Biology 54: 1960-1976
