Reconstructie van de ‘water use efficiency’ van Congolese boomsoorten onder invloed van klimaatsverandering

Grégory

Baekelandt

Jana

Roels
Nancy

Pausenberger
Célestin

Demuytere

Heeft klimaatsverandering effect op het waterverbruik van Afrikaanse bomen?

Vraag jij je soms ook af hoe de klimaatsopwarming een invloed uitoefent op de groene long van onze Aarde? Grote bosgebieden zoals het Amazoneregenwoud en het Tropisch regenwoud in Congo hebben een effect op het klimaat maar worden er ook zelf door beïnvloed. Het fenomeen van stijgende CO2 concentratie is bewezen en heeft o.a. tot gevolg dan een boom efficiënter zal omgaan met zijn water. Een belangrijk gevolg is dus dat de boom productiever zal zijn naar de toekomst toe. Maar zijn hier ook nadelen aan verbonden? En wat betekent dit voor de mens?

Iedereen heeft al over de opwarming van de aarde gehoord. Er zijn veel studies rond gepubliceerd, maar de wetenschappers onderzoeken nog steeds de mogelijke gevolgen voor de toekomst van onze aarde. Wij vroegen ons in onze bachelorproef af wat de invloed is van stijgende CO2 concentratie op tropische bomen.
Bladeren van bomen doen aan fotosynthese, dit houdt in dat suikers en zuurstof worden aangemaakt door opname van zonlicht en CO2. Met deze suikers maken bomen hout, bladeren, en wortels aan. De boom neemt water op via zijn wortels, dat de boom weer verlaat via de bladeren om het proces draaiende te houden. Dus als de CO2 concentratie stijgt, zal er meer koolstof kunnen vastgelegd worden in biomassa. De stijging is vooral te wijten aan de verbranding van fossiele brandstoffen. Een eenvoudige schets van dit mechanisme is te zien in figuur 1.

Een boom legt zijn biomassa jaarlijks vast in jaarringen in het hout. Door jaarringen te analyseren kan niet enkel de groei in het verleden worden bestudeerd, maar ook de groeiomstandigheden. Wij beschikten over drie stamschijven uit het tropisch regenwoud in Congo, van bomen die bijna 80 jaar oud waren.
Dit verleden zijn we nagegaan via isotopenanalyses in houtstalen. De analyses zijn gebaseerd op het feit dat er koolstofatomen bestaan met verschillende massa, nl. de het lichtere isotoop 12C en het zwaardere isotoop 13C. Een boom gaat onder andere bij de fotosynthese anders om met de twee isotopen, want het lichtere isotoop is mobieler, waardoor de boom voorkeur zal geven aan het 12C isotoop. In de analyses op de verschillende stamschijven werden de 12C/13C ratio’s jaar per jaar berekend. Deze ratio varieert jaarlijks omwille van verschillende factoren, zoals bijvoorbeeld de weersomstandigheden, maar ook omdat fossiele brandstoffen meer 12C bezitten dan 13C.
De CO2 opname gebeurt via huidmondjes, ook stomata genoemd, op het blad. De mondjes openen zich, waardoor er water verloren gaat naar de atmosfeer. Via de berekende ratio’s hebben we de WUE, ‘water use efficiency’, kunnen berekenen. Dit geeft een idee hoe efficiënt de uitwisseling via de stomata is. Een hoge WUE betekent dus minder waterverlies bij eenzelfde hoeveelheid CO2 opname.
Via metingen en berekeningen kwamen we tot drie belangrijke resultaten. Een eerste vaststelling was dat de WUE wel degelijk doorheen de jaren toenam, te zien op figuur 2

De moeilijkheid bij dit soort studies is dat niet met zekerheid kan gezegd worden dat deze stijging enkel het gevolg is van de toenemende CO2 concentratie. De toename kan immers ook het resultaat zijn van andere factoren. Temperatuurstijging is één van die factoren die stomata doet sluiten en waterverlies dus beperkt. De volgende vraag is hoe een stijgende WUE het bosecosysteem beïnvloedt. Om hierop in te gaan, dienen we eerst het begrip stomatale geleidbaarheid te verduidelijken. Dit begrip wordt gedefinieerd als een maat voor de snelheid waarmee koolstofdioxide de stomata binnenkomt en water wordt afgegeven. We kunnen dus zeggen dat de stomatale geleidbaarheid afneemt bij stijgende WUE. Dit kan een gevolg hebben voor de hydrologische cyclus en de koolstofcyclus.

Het gebied waar onze stamschijven vandaan kwamen, is gelegen in een tropisch regenwoud klimaat, waarbij de neerslag niet van oceanische oorsprong is, maar van geëvapotranspireerd water van het gebied zelf (continentaal). Dit heeft tot gevolg dat als de stomatale geleidbaarheid daalt, en dus afgifte van water afneemt, dit een effect kan hebben op het continentaal klimaat. De luchttemperatuur kan verhogen, waardoor de luchtvochtigheid daalt en de hercirculatie van neerslag zal afnemen.

Er zouden ook voordelen kunnen zijn aan een stijgende WUE. Uit gelijkaardige onderzoeken bleek onder andere een verbeterde houtkwaliteit en meer waterbeschikbaarheid, wat toekomstige droogtes zou kunnen tegengaan. Hierbij moeten we ook vermelden dat er ‘feedback’ mechanismen bestaan. Bijvoorbeeld: als de stomatale geleidbaarheid daalt, gaat de bladafkoeling afnemen waardoor de bladtemperatuur toeneemt. Dit kan tot gevolg hebben dat de geleidbaarheid en transpiratieverliezen weer gaan toenemen.

Het tweede resultaat uit ons analyse, was een positieve correlatie van de temperatuur met de CO2 concentratie in de atmosfeer. De correlatie was het meest uitgesproken bij maximale temperatuur. Een stijgende maximale temperatuur heeft dus een sterke samenhang met de atmosferische CO2 concentratie en de WUE. De vraag blijft echter in hoeverre deze parameters een stijgend verloop zullen blijven kennen en of ze op termijn een maximum zullen bereiken.

Een laatste belangrijk resultaat is gerelateerd aan de neerslag. De correlaties tussen de parameters en de verschillende seizoenen (groot nat, groot droog, klein nat en klein droog) werden bepaald. Hieruit blijkt duidelijk dat de correlaties bij het groot nat seizoen het hoogst zijn. We zouden dus kunnen zeggen dat zich daar de meeste groei heeft voorgedaan, aangezien er dan het meest licht en water aanwezig is. Anderzijds zullen er in dat seizoen meer wolken zijn, waardoor minder licht tot op het landoppervlak kan doordringen. Er zal dus nog verder onderzoek nodig zijn om te bepalen welke factoren hierin de bovenhand nemen en het sterkste effect hebben op de groei van bomen.

We kunnen concluderen dat de stijging in CO2 concentratie een impact zal hebben op onze ecosystemen. Maar hoe groot de impact zal zijn is nog niet zeker. Er zal ook zeker rekening moeten worden gehouden met mogelijke feedback mechanismen, die momenteel nog niet volledig begrepen of beschreven zijn, waardoor voorspellingen maken moeilijk blijft.

Bibliografie

Bacon, M.A.,2004. Water use efficiency in plant biology, p.17-18, p.27-31, p.37-40, p.50-51 Ballantyne, A.P., Alden, C.B., Miller, J.B., Tans, P.P. & White, J.W.C. (2012). Increase in observed net carbon dioxide uptake by land and oceans during the past 50 years. Nature 488: 70-72.Bernacchi, C.J., Portis, A.R., Nakano, H., von Caemmerer, S. & Long, S.P. (2002). Temperature Response of Mesophyll Conductance. Implications for the Determination of Rubisco EnzymeKinetics and for Limitations to Photosynthesis in Vivo.Betts, R., Cox, P., Collins, M., Harris, P., Huntingford, C. & Jones, C. (2004). The role of ecosystem–atmosphere interactions in simulated Amazonian precipitation decrease and forest dieback under global climate warming. Theor Appl Clim 78:157–175.Brienen, R.J., Wanek, W. & Hietz, P. (2010). Stable carbon isotopes in tree rings indicate improved water use efficiency and drought responses of a tropical dry forest tree species., Trees (2011) 25: 103-113.Brüggemann, N., Gessler, A., Kayler, Z., Keel, S.G., Badeck, F., Barthel, M., Boeckx, P., Buchmann, N., Brugnoli, E., Esperschütz, J., Gavrichkova, O., Ghashgaie, J., Gomez-Casanovas, N., Keitel, C., Knohl, A., Kuptz, D., Palacio, S., Salmon, Y., Uchida, Y. & Bahn, M. (2011). Carbon allocation and carbon isotope fluxes in the plant-soil-atmosphere continuum: a review. Biogeosciences, 8, 3457-3489, 2011.Bunce, J.A. (2001). Direct and acclimatory responses of stomatal conductance to elevated carbon dioxide in four herbaceous crop species in the field. Glob. Change Biol. 7, 323–331.(Kaminski P.K et al.,2013).Canny, M.J. (1994). A new theory for the ascent of sap—cohesion supported by tissue pressure.Cernusak, L., Marshall, J., Comstock, J. & Balster, N. (2001). Carbon isotope discrimination in photosynthetic bark. Oecologia 128, 24–35.Cernusak, L.A., Ubierna, N., Winter, K., Holtum, J.A.M., Marshall, J.D. & Farquhar, G.D. (2013). Environmental and physiological determinants of carbon isotope discrimination in terrestrial plants. New Phytologist (2013) 200: 950–965.Clark, D.A. (2004). Sources or sinks? The responses of tropical forests to current and future climate and atmospheric composition.Comstock ,J.P. (1999). Why Canny's theory doesn't hold water.Denman, K.L. & Solomon, S. (2007). Climate Change 2007: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change.Cullen, L.E. & Grierson, P.F. (2005). Is cellulose extraction necessary for developing stable carbon and oxygen isotopes chronologies from Callitris glaucophylla? Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology 236 (2006) 206–216.Cullen, L.E., Adams, M.A., Anderson, M.J., Grierson, P.F. (2008). Analyses of delta C-13 and delta O-18 in tree rings of Callitris columellaris provide evidence of change in stomatal control of photosynthesis in response to regional changes in climate. Tree fysiol 28: 1525-1533De Schepper, V., De Swaef, T., Bauweraerts I. & Steppe K. (2013). Phloem transport: a review of mechanisms and controls. Journal of Experimental Botany, 64, 4839 - 4850.Ebey, J., Lokombe, J. & Ponette, Q. (2011) Allometric equation for predicting aboveground biomass of three species. J. Trop. For. Sci. 23, 125-132.Ehleringer, J.R., Field, C.B., Lin, Z.F.& Kuo, C.Y. (1986). Leaf carbon isotope and mineral composition in subtropical plants along an irradiance cline. ecologia 70: 520–526.Farquhar, G. D. & Cernusak, L.A. (2012). Ternary effects on the gas exchange of isotopologuesof carbon dioxide. Plant, Cell and Environment (2012) 35, 1221–1231.2484 1 231Farquhar, G.D, Ehleringer, J. & Hubick, K. (1989). Carbon isotope discrimination and photosynthesis. Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol 40:503–537.Farquhar, G.D. & Lloyd, J. (1993). Carbon and oxygen isotope effects in the exchange of carbon dioxide between terrestrial plants and the atmosphere. In: Stable Isotopes and Plant Carbon-Water Relations. Academic Press, San Diego, CA, 47-70Farquhar, G.D., O’Leary, M.H. & Berry, J.A. (1982). On the relationship between carbon isotope discrimination and the intercellular carbon dioxide concentration in leaves. Australian Journal of Plant Physiology 9: 121–137.Farquhar, G.D. & Sharkey, T.D. (1982). Stomatal conductance and photosynthesis. Annual Review of Plant Physiology 33: 317–345.Ferrio, J.P. & Voltas, J. (2004). Carbon and oxygen isotope ratios in wood constituents of Pinus halepensis as indicators of precipitation, temperature and vapour pressure deficit. Tellus (2005), 57B, 164–17.Francey, R. & Farquhar, G. (1982). An explanation of C-13/C-12 variations in tree rings. Nature 297:28–31.Fritts, H. (1976). Tree rings and climate. Academic Press, London.Galmes, J., Aranjuelo, I., Medrano, H. & Flexas, J. (2013). Variation in Rubisco content and activity under variable climatic factors. Photosynth Res., 117, 73–90.Gilson, P., Van Wambeke, A. & Gutzweiler, R. (1956). Notice Expliative de la Carte des Sols et de la Végétation, N° 6: Yangambi, planchette 2: Yangambi (INEAC).Gleixner, G., Danier, H., Werner, R.A. & Schmidt, H. (1993). Correlations between the 13CContent of Primary and Secondary Plant Products in Different Cell Compartments and That in Decomposing Basidiomycetes. Plant Physiol. (1 993) 102: 1287-1 290.Gori, Y., Wehrens, R., Greule, M., Keppler, F., Ziller, L., La Porta, N. & Camin, F. (2012). Carbon, hydrogen and oxygen stable isotope ratios ofwhole wood, cellulose and lignin methoxyl groups of Picea abies as climate proxies. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2013, 27, 265–275.Groenendijk, P., Sass-Klaassen, U., Bongers, F. & Zuidema, P.A. (2014). Potential of tree-ring analysis in a wet tropical forest: A case study on 22 commercial tree species in Central Africa. Forest Ecology and Management 323, 65-78Harper, J.L. (1989). The value of a leaf. Oecologia 80, 53–58. (De Schepper et al. (2013). Phloem transport: a review of mechanisms and controls. Journal of Experimental Botany, 64, 4839 - 4850.).Harvey, R.B. (2013).The Theory of the Rise of Sap in Trees: Some Historical and Conceptual Remarks.Hawthorne, W.D. (1995). Ecological profiles of Ghanaian forest trees. Tropical Forestry Papers 29. Oxford Forestry Institute, Oxford.Idso S.B., Kimball B.A., Akin DE, Kridler J. (1993). A general relationship between CO2-induced reductions in stomatal conductance and concomitant increases in foliage temperature. Environ Exp Bot 33:443–446.Kaminski P.K., Kørup K., Nielsen K.L., Liu F., Topbjerg H.B., Kirk H.G. & Andersen M.N. (2013). Gas-exchange, water use efficiency and yield responses of elite potato (Solanum tuberosum L.) cultivars to changes in atmospheric carbon dioxide concentration, temperature and relative humidity.Kearsley, E., (2011). Characterizing spatial variability of tropical rainforest structure using hemispherical photography, in the reserves of Yangambi and Yoko (Democratic Repubic of Congo), Scriptie, Universiteit Gent, 117p.Kearsley, E., Haulleville, T., Hufkens, K., Kidimbu, A., Toirambe, B., Baert, G., Huygens, D., Kebede, Y., Defourny, P., Bogaert, J., Beeckman, H., Steppe, K., Boeckx, P. & Verbeeck, H. (2013). Conventional tree height-diameter relationships significantly overestimate aboveground carbon stocks in the Central Congo Basin., Nature Communications, 1-8.Keeling, R.F., Piper, S.C., Bollenbacher, A.F. & Walker, J.S. (2009). Atmospheric Carbon Dioxide Record from Mauna Loa, Carbon Dioxide Information Analysis Center (CDIAC), Oak ridge National Laboratory, U.S. Department of Energy, Oak Ridge, TN, USA.Keenan, T.F., Hollinger, D.Y., Bohrer, G., Dragoni, D., Munger, J.W., Schmid, H.P., Richardson, A.D. (2013). Increase in forest water-use efficiency as atmospheric carbon dioxide concentrations rise., Nature, Vol.499: 324-327.Koch, G.W., Sillett, S.C., Jennings, G.M. & Davis, S.D. (2004). The limits to tree height.Lebrun, J. & Gilbert, G. (1954). Une classification écologique des forêts du Congo. Publ. Inst. Natl. Etude Agron. Congo Belge, Ser. Sci., 38: 89pp.Lemoine, R., La Camera, S., Atanassova, R., Dédaldéchamps, F., Allario, T., Pourtau, N., Bonnemain, J.L., Laloi, M., Coutos-Thévenot, P., Maurousset, L., Faucher, M., Girousse, C., Lemonnier, P., Parrilla, J. & Durand, M. (2013). Source-to-sink transport of sugar and regulation by environmental factors. Front. Plant Sci., 4, 272.Lewis, S.L. (2006). Tropical forests and the changing earth system.Lewis, S.L., Lopez-Gonzalez, G., Sonké, B, Affum-Baffoe, K., Baker, T.R., Ojo, L.O., Phillips, O.L., Reitsma, J.M., White, L., Comiskey J.A., Djuikouo, K.M.N., Ewango, C.E., Feldpausch, T.R., Hamilton, A.C., Gloor, M., Hart, T., Hladik, A., Lloyd, J., Lovett, J.C., Makana, J.R., Malhi, Y., Mbago, F.M., Ndangalasi, H.J., Peacock, J., Peh, K.S., Sheil, D., Sunderland, T., Swaine, M.D., Taplin, J., Taylo,r D., Thomas, S.C., Votere, R. & Wöll, H. (2009). Increasing carbon storage in intact African tropical forests., Nature.Lewis, S., Lloyd, J., Sitch, S., Mitchard, E., & Laurance, W. (2009). Changing ecology of tropical forests: evidence and drivers. Annu Rev Ecol Syst 40:529–549.Lewis, S.L., Sonke, B., Sunderland, T., Begne, S.K., Lopez-Gonzalez, G., van der Heijden, G.M.F., Phillips, O.L., Affum-Baffoe, K., Baker, T.R., Banin, L., Bastin, J.F., Beeckman, H., Boeckx, P., Bogaert, J., De Cannière, C., Chezeaux, E., Clark, C.J., Collins, M., Djagbletey, G., Noël, M., Djuikouo, K., Droissart, V., Doucet, J.L., Ewango, C.E.N., Fauset, S., Feldpausch, T.R., Foli, E.G., Gillet, J.F., Hamilton, A.C., Harris, D.J., Hart, T.B., Haulleville, T., Hladik, A., Hufkens, K., Huygens, D., Jeanmart, P., Jeffery, K.J., Kearsley, E., Leal, M.E., Lloyd, J., Lovett, J.C., Makana, J.R., Malhi, Y., Marshall, A.R., Ojo, L., Peh, K.S.H., Pickavance, G., Poulsen, J.R., Reitsma, J.M., Sheil, D., Simo, M., Steppe, K., Taedoumg, H.E., Talbot, J., Taplin, J.R.D, Taylor, D., Thomas, S.C., Toirambe, B., Verbeeck, H., Vleminckx, J., White, L.J.T., Willcock, S., Woell, H. & Zemagho, M. (2013). Above-ground biomass and structure of 260 African tropical forests. Phil Trans R Soc B 368: 20120295.Le Quére, C., Rödenbeck, C., Buitenhuis, E.T., Conway, T.J., Langenfelds, R., Gomez, A., Labuschagne, C., Ramonet, M., Nakazawa, T., Metz, N., Gillett, N. & Heimann, M. (2007). Saturation of the southern OceanCO2 sink due to recent climate change., Science 316: 1735-1738.Lloyd, J., & Farquhar, G.D. (2008). Effects of rising temperatures and [CO2] on the physiology of tropical forest trees.Loader, N.J., Robertson, I. & McCarroll, D. (2003). Comparison of stable carbon isotope ratios inthe whole wood, cellulose and lignin of oak tree-rings. Palaeogeography, Palaeoclimatology,Palaeoecology 196 (2003) 395^407.Ludewig , F. & Flügge, U.I. (2013). Role of metabolite transporters in source–sink carbon allocation. Front Plant Science, 4, 231.Madigan, M., Martinko, J., Stahl, D. & Clark, D. Biology of Mircoorganisms. San Francisco, 2012, Thirteenth Edition, Pearson Education, Inc., publishing as Benjamin Cummings, p. 134.Makino, A., Sakashita, H., Hidema, J., Mae, T., Ojima, K. & Osmond, B. (1992). Distinctive response of ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase and carbonic anhydrase in wheat leaves to nitrogen nutrition and their possible relationships to carbon dioxide transfer resistance. Plant Physiol 100: 1737–1743.Marshall, J.D. & Waring, R.H. (1984). Conifers and broadleaf species- stomatal sensitivity differs in western Oregon. Canadian Journal of Forest Research 14: 905–908.McCarroll, D., & Loader, N.J. (2004). Stable isotopes in tree rings., Quaternary Science Reviews 23 (2004):771-801.McDowell, N., Phillips, N., Lunch, C., Bond, B. & Ryan, M. (2002). An investigation of hydraulic limitation and compensation in large, old Douglas-fir trees. Tree Physiology 22, 763–774.McKinley, G.A., Fay, A.R., Takahashi, T. & Metzl, N. (2011). Convergence of atmospheric North Atlantic carbon dioxide trends on multidecadal timescales., Nature Geosci 4: 606-610.Meinzer, F.C., Clearwater, M.J., Goldstein, G. (2000). Water transport in trees: current perspectives, new insights and some controversies.Metz, B., Davidson, O., Bosch, P., Dave, R. & Meyer, L. (2007). IPCC Climate Change 2007: Mitigation of Climate Change.Morison, J.I.L.(1998). Stomatal response to increased CO2 concentration. Journal of Experimental Botany, 49, 443±542.Nemani, R.R., Keeling, C.D., Hashimoto, H., Jolly, W.M., Piper, S.C., Tucker, C.J., Myneni, R.B. & Running, S.W. (2003) Climate-driven increases in global terrestrial net primary production from 1982 to 1999. Science 300: 1560-1563.Niinemets, U., Flexas, J. & Peñuelas, J. (2011). Evergreens favoured by higher responsiveness to increased CO2. TrendsEcol. Evol.26: 136-142.Norby, R., Wullschleger, S., Gunderson, C., Johnson, D. & Ceulemans, R. (1999). Tree responses to rising CO2 in field experiments: implications for the future forest. Plant Cell Environ 22:683–714.Peel, M.C., Finlayson, B.L. & Mcmahon, T.A. (2007). Updated world map of the Köppen-Geiger climate classification. Hydrol. Earth Syst. Sci. Discuss. 4: 439-473.Piao, H., Ciais, P., Friedlingstein, P., Peylin, P., Reichstein, M., Luyssaert, S., Margolis, H. Fang, J., Barr, A., Chen, A., Grelle, A., Hollinger, D.Y., Laurila, T., Lindroth, A., Richardson, A.D. & Vesala, T. (2008). Net carbon dioxide losses of northern ecosystem in response to autumn warming., Nature 451: 49-52.Price, G.D., von Caemmerer, S., Evans, J.E., Yu, J., Lloyd, L., Oja, V., Kell, P., Harrison, K., Gallagher, A. & Badger, M.R. (1994). Specific reduction of chloroplast carbonic anhydrase activity by antisense RNA in transgenic tobacco plants has a minor effect on photosynthetic CO2 assimilation. Planta 193: 331–340.Saurer, M., Siegwolf, R. & Schweingruber, F. (2004). Carbon isotope discrimination indicates improving water-use efficiency of trees in northern Eurasia over the last 100 years. Glob Change Biol 10:2109–2120.Sabine, C.L., Field, C.B. & Raupach, M.R. (2004). The Global Carbon Cycle: Integrating Humans, Climate, and the Natural World.Schleser, G., & Jayasekera, R. (1985). Delta C-13-variations of leaves in forests as an indication of reassimilated CO2 from the soil. Oecologia 65:536–542.Schleser, G.H., Frielingsdorf, J. & Blair, A. (1999). Carbon isotope behaviour in wood and cellulose during artificial aging. Chemical Geology 158, 121–130.Schuster, U. & Watson, A.J. (2007). A variable and decreasing sink for atmospheric CO2 in the North Atlantic., J. Geophys. Res. 112, C11006.Spiker, E.C. & Hatcher, P.G. (1987). The effects of early diagenesis on the chemical and stable carbon isotopic composition of wood. Geochimica et Cosmochimica Acta 51, 1385–1391.Suberkropp, K. & Klug, M.J. (1976). Fungi and bacteria associated with leaves during processing in a woodland stream. Ecology 57, 707–719.Switsur, V.R., Waterhouse, J.S., Field, E.M., Carter, A.H.C. & Loader, N.J. (1995). Stable isotope studies in tree rings from oak techniques and some preliminary results. Pal.aoklimaforschung 15, 129–140.Reheul, D. (2005). Plantenkunde 2: Fysiologie, W.1-W.14, ST.18-ST.21, FL.Roderick, M.L. & Berry, S.L. (2001). Linking wood density with tree growth and environment: a theoretical analysis based on the motion of water. New Phytologist (2001) 149 : 473–485.Ryan, M., & Yoder, B. (1997). Hydraulic limits to tree height and tree growth. Bioscience 47:235–242.Staddon P.L. (2004). Carbon isotopes in functional soil ecology. TRENDS in Ecology and Evolution , Vol. 19 No.3, 148-154.Tension Theory of Sap Ascent., van https://www.boundless.com/biology/plant-form-and-physiology/transport-o…, L. & Zeiger, E. (2006). Plant Physiology, fourth edition. Sinauer Associates, Inc., Publischers. 764pp. (Reheul, D. (2005). Plantenkunde 2: Fysiologie).Taiz, L. & Zeiger, E. (2002). Plant Physiology. Sunderland: Sinauer Associates. ( Den Ouden, J., Muys, B., Mohren, F. & Verheyen, K. (2010). Bosecologie en Bosbeheer).Turgeon R. (2010b). The role of phloem loading reconsidered. Plant Physiology 152, 1817–1823. (De Schepper et al. (2013). Phloem transport: a review of mechanisms and controls. Journal of Experimental Botany, 64, 4839 - 4850).Tsuzuki, M., Miyachi, S. & Edwards, G.E. (1985). Localization of carbonic anhydrase in mesophyll cells of terrestrial 3-carbon pathway photosynthesis plants in relation to carbon dioxide assimilation.Plant Cell Physiol 26: 881–892.van der Ent, R.J., Savenije, H.H.G., Schaefli, B. & Steele-Dunne, S.C. (2010). Origin and fate of atmospheric moisture over continents. Water resources research, 46, W09525.Van der Merwe, N. & Medina, E. (1991). The canopy effect, carbon isotope ratios and food webs in Amazonia. Journal of Archaeological Science 18, 249–259.Van Ranst., E., Baert, G., Ngongo, M. & Mafuka, P. (2010). Carte pédologique de Yangambi, planchette 2: Yangambi, échelle 1:50.000. Pubished by UGent, Hogent, UNILU, UNIKIN, ISBN: 9789491114969Volokita, M., Kaplan, A. & Reinhold, L. (1981). Evidence for mediated bicarbonate transport in isolated pea (Pisum sativum cultivar Dan) mesophyll protoplasts. Plant Physiol 67: 1119–1123.Volokita, M., Kaplan, A. & Reinhold, L. (1983). Nature of the rate-limiting step in the supply of inorganic carbon for photosynthesis is isolated Asparagus sprengeri mesophyll cells. Plant Physiol 72: 886–890.Wassenaar, L.I. en Koehler, G. (1999). An on-line technique for the determination of the δ18O and δ17O of gaseous and dissolved oxygen. National Water Research Institute, Environment Canada, Anal. Chem. 1999, 71, 4965-4978.Waterhouse, J., Switsur, V., Barker, A., Carter, A., Hemming, D., Loader, N., Robertson, I. (2004). Northern European trees show a progressively diminishing response to increasing atmospheric carbon dioxide concentrations. Quat Sci Rev 23:803–810.Worbes, M. (1995). How to measure growth dynamics in tropical trees – a review.Wright, S. J. (2005). Tropical forests in a changing environment. Trends Ecol. Evol. 20, 553–560.Yakir, D. (1992). Variations in the natural abundance of O-18 and deuterium in plant carbohydrates, Plant Cell Environ, 15, 1005-1020Yamori, W., Noguchi, K., Hanba, Y.T. & Terashima, I. (2006). Effects of Internal Conductance on the Temperature Dependence of the Photosynthetic Rate in Spinach Leaves from Contrasting Growth Temperatures. Plant Cell Physiol. 47(8): 1069–1080 (2006).