Het geTAALenteerd kinderbrein
- SienStroo
Voor veel wetenschappers blijft de taalontwikkeling een van de grootste mysteries van de 21e eeuw. Hoe stelt het brein kinderen in staat om in relatief korte tijd moeiteloos een complexe vaardigheid als taal te verwerven? Waarom loopt dit proces soms spaak? Wat is het verband met de hersenontwikkeling? Met onze studie proberen wij meer inzicht te krijgen in het taalnetwerk in het brein van schoolgaande kinderen met en zonder taalontwikkelingsstoornissen.
Bouwstenen van het brein
Het brein kan beschouwd worden als een netwerk van zenuwcellen (figuur 1). Deze cellen bestaan uit twee bestanddelen, namelijk grijze en witte stof. De belangrijkste component van de grijze stof is het cellichaam, dat instaat voor de verwerking van informatie. Een goede informatieverwerking vereist een vlotte communicatie tussen verschillende hersengebieden. Hiervoor heeft elke zenuwcel een axon, een lange uitloper die voor een verbinding met andere zenuwcellen zorgt. Axonen zijn in bundels georganiseerd, zogenaamde fasciculi. Deze bundels hebben een kenmerkende witte kleur en worden daarom ook wittestofbundels genoemd. De kleur is te wijten aan een vetachtige substantie, myeline, die de axonen omhult. Hoe beter de myeline ontwikkeld is, hoe sneller de informatieoverdracht tussen verschillende hersengebieden.
Geavanceerde MRI-technieken kunnen wittestofbundels in beeld brengen. Een veel gebruikte methode is DTI (diffusie tensor imaging). Deze beeldvormingstechniek baseert zich op willekeurige bewegingen van watermoleculen in het brein. Dit fenomeen heet diffusie. Grijze stof beperkt de diffusie nauwelijks. De witte stof daarentegen vormt een barrière voor de beweging van watermoleculen. De moleculen worden gedwongen om langsheen de wittestofbanen te bewegen. Door dit verschil kan DTI grijze stof van witte stof onderscheiden. Aan de hand van de opgemeten diffusie, kan DTI ook wittestofbanen reconstrueren en wittestofeigenschappen schatten.
Het taalnetwerk bij volwassenen
In het brein bevinden zich gespecialiseerde netwerken van grijzestof-gebieden en wittestofbundels die specifieke functies uitvoeren zoals taal, motoriek, geheugen... Zo is het netwerk dat instaat voor taalverwerking reeds uitvoerig bestudeerd bij volwassenen. Aanvankelijk dachten wetenschappers dat dit netwerk enkel in de linkerhersenhelft lag. Recent onderzoek toont echter aan dat ook de rechterhersenhelft tussenkomt bij taalverwerking, zij het in mindere mate. Bovendien vertonen sommige personen een omgekeerd patroon, waarbij de rechterhemisfeer dominant is. Er blijkt een verband tussen de handvoorkeur en deze taaldominantie. Zo tonen bijna alle rechtshandige volwassenen (96%) een linkerhemisferische taaldominantie. Bij linkshandigen daarentegen ziet het patroon er anders uit: slechts drie op vier linkshandigen vertoont een linker taaldominantie.
…en bij kinderen?
Onze onderzoeksgroep vroeg zich af hoe de taalgerelateerde wittestofbundels bij kinderen georganiseerd zijn. Daarom hebben we DTI-scans afgenomen bij 62 typisch ontwikkelende kinderen en 15 kinderen met taalontwikkelingsstoornissen tussen 7 en 14 jaar. Jonge kinderen scannen is niet evident: enerzijds moeten zij 45 minuten lang stilliggen, anderzijds kan de MRI-scanner angstaanjagend overkomen. Om hieraan tegemoet te komen ontwikkelden wij het Cosmo-protocol. Het doel hiervan is om kinderen stap voor stap en op een positieve manier kennis te laten maken met het scan-gebeuren. Het kind wordt meegenomen in een verhaal waarin het als astronaut een ritje gaat maken in een raket (MRI-toestel). Tijdens deze ‘astronautentraining’ voert het kind opdrachtjes uit die hem of haar voorbereiden op de scan.
Op basis van de verkregen DTI-beelden, reconstrueren we vijf wittestofbundels in beide hemisferen (figuur 2): de SLF, MdLF, ILF, EC/FFOI en UF. Al deze bundels werden reeds bij volwassenen met taal geassocieerd. Van elke 'taalbaan' onderzoeken we twee soorten wittestofeigenschappen. Het eerste type betreft macrostructurele kenmerken, met name het volume van, de lengte van en het aantal axonen in de wittestofbundel. De tweede soort heeft te maken met de microstructuur. Het gaat hier onder meer om de mate van myelinisatie.
In het eerste onderdeel van onze studie, zoeken we naar verbanden tussen wittestofeigenschappen en resultaten op taalvaardigheidstesten. Omdat bij volwassenen een associatie tussen handvoorkeur en taaldominantie is aangetoond, vergelijken we linkshandige (aantal: 26) en rechtshandige (aantal: 36) kinderen met elkaar. Tabel 1 geeft de significante verbanden weer. In beide groepen hangen eigenschappen van linker- en rechterhemisferische banen samen met taalvaardigheid. Dit komt overeen met de hedendaagse opvatting dat beide hersenhelften samenwerken om taal te verwerken. Bovendien stellen we een aantal opvallende verschillen vast tussen links- en rechtshandigen. In de linkshandige proefgroep vinden we relatief meer verbanden terug in de rechterhersenhelft. Deze bevinding kan erop wijzen dat linkshandige kinderen meer beroep doen op de rechterhemisfeer om taal te verwerken.
Het tweede deel van onze studie gaat na of de linker en rechter taalbanen van elkaar verschillen m.b.t. het volume en de microstructurele ontwikkeling. Opnieuw vergelijken we links- en rechtshandige kinderen. Ongeacht de handvoorkeur, vertoont de SLF een betere microstructurele organisatie in de linkerhemisfeer. In de rechtshandige proefgroep treffen wij bovendien ook links-rechtsverschillen aan in de overige taalbanen. De linker MdLF en ILF kenmerken zich door een betere microstructurele ontwikkeling. Daarenboven heeft de ILF, alsook de EC/FFOI, een groter volume in de linker hersenhelft. De UF, daarentegen, blijkt net in de rechterhemisfeer meer uitgebreid te zijn. Verrassend genoeg, blijkt bij de linkshandigen een compleet ander patroon. Op de microstructuur van de SLF na, vertoont geen enkele wittestofbundel een links-rechtsverschil in deze groep. Hiermee tonen wij ook bij kinderen een associatie aan tussen handvoorkeur en structuurkenmerken van het taalnetwerk.
Tot slot hebben we rechtshandige typisch ontwikkelende kinderen vergeleken met rechtshandige kinderen met specifieke taalstoornissen. De taalstoornis zou immers kunnen samenhangen met afwijkende eigenschappen van de onderzochte taalbundels. De linker SLF en ILF blijken onderontwikkeld in de taalgestoorde groep. Verrassend genoeg hebben taalgestoorde kinderen een toegenomen volume en aantal axonen in de rechter SLF en linker UF. Mogelijks gaat het om een compensatiemechanisme.
Samenvattend stellen we vast dat kinderen een uitgebreid taalnetwerk in beide hersenhelften gebruiken om taal te verwerken. Er blijkt bovendien een verband tussen structuurkenmerken van de wittestofbanen van dit netwerk en de handvoorkeur. Rechtshandigen hebben overwegend een linkerhemisferische structurele dominantie. Bij linkshandigen ontbreekt een dergelijk patroon. Tot slot vinden we verschillen in wittestofstructuur tussen kinderen met en zonder specifieke taalstoornissen. De relatie tussen taalontwikkeling en hersenen is nog niet helemaal uitgeklaard, maar met deze studie hopen we al een tipje van de sluier te hebben opgelicht.
Bibliografie
Abel, S., Huber, W., Weiller, C., Amunts, K. E., & S, H. (2011). The influence of handedness on hemispheric interaction during word production: insights from effective connectivity analysis. Brain Connectivity(1(3)), 219-231.
Agosta, F., Galantucci, S., Canu, E., Cappa, S. F., Magnani, G., Frenceschi, M., . . . Filippi, M. (2013). Disruption of structural connectivity along the dorsal and ventral language pathways in patients with nonfluent and semantic variant primary progressive aphasia: A DT MRI study and a literature review. Brain & Language(127), 157-166.
Aksoy, M., Forman, C., Straka, M., Skare, S., Holdsworth, S., Hornegger, J., & Bammer, R. (2011). Real-time optical motion correction for difussion tensor imaging. Magnetic Resonance in Medicine(66(2)), 366-378.
Arbib, M. A. (2003). Part 1: Background. In The Handbook of Brain Theory and Neural Networks (p. 4). England: The MIT Press.
Beaulieu, C. (2002). The basis of anisotropic water diffusion in the nervous system - a technical review. NMR IN BIOMEDICINE(15), 435-455.
Benjamini, Y., & Hochberg, Y. (1995). Controlling the false discovery rate: a practical and powerful approach to multiple testing. Journal of the Royal Statistical Society(57(1)), 289-300.
Berenson, M. L., Levine, D. M., & Krehbiel, T. C. (2009). Chi-Square Tests and Nonparametric Tests. In M. L. Berenson, D. M. Levine, & T. C. Krehbiel, Basic Business Statistics, 11/E (pp. 462-475). Pearson.
Berger, A. (2002). Magnetic resonance imaging. British Medical Journal( 324(7328)), 35.
Berl, M., Mayo, J., Parks, E. N., Rosenberger, L., VanMeter, J., Ratner, N., . . . Gaillard, W. D. (2014). Regional Differences in the Developmental Trajectory of Lateralization of the Language Network. Human Brain Mapping(35), 270-280.
Bernal, B., & Ardila, A. (2009). The role of the arcuate fasciculus in conduction aphasia. Brain(132), 2309-2316.
Bernal, B., Rey, G., Dunoyer, C., Shanbhag, H., & Altman, N. (2010). Agenesis of the Arcuate Fasciculi in Congenital Bilateral Perisylvian Syndrome. Archives of Neurology(67), 501-505.
Bishop, D. V., & Leonard, L. B. (2000). Speech and language impairments in children: causes, characteristics, intervention and outcome. Hove, UK: Psychology Press.
Bonekamp, D., Nagae, L. M., Degaonkar, M., Matson, M., Abdalla, W. M., Barker, P. B., . . . Horskáa, A. (2007). Diffusion tensor imaging in children and adolescents: Reproducibility, hemispheric, and age-related differences. Neuroimage(34), 733-742.
Borghesani, P. R., Madhyastha, T. M., Aylward, E. H., Reiter M, A., Swarny, B. R., Schaie, K. W., & Willis, S. L. (2013). The association between higher order abilities, processing speed and age are variably mediated by white matter integrity during typical aging. Neuropsychologia(51), 1435-1444.
Brauer, J., Anwander, A., & Friederici, A. D. (2011). Neuroanatomical Prerequisites for Language Functions in the Maturing Brain. Cerebral Cortex(21), 459-466.
Brauer, J., Anwander, A., Perani, D., & Friederici, A. D. (2013). Dorsal and ventral pathways in language development. Brain & Language(127).
Brown, E. C., Jeong, J.-W., Muzik, O., Rothermel, R., Matsuzaki, N., Juhász, C., . . . Asano, E. (2014). Evaluating the Arcuate Fasciculus With Combined Diffusion-Weighted MRI Tractography and Electrocorticography. Human Brain Mapping(35(5)), 2333-2347.
Casey, B. J., Giedd, J. N., & Thomas, K. M. (2000). Structural and functional brain development and its relation to cognitive development. Biological psychology(54), 241-257.
Casey, B. J., Tottenham, N., Liston, C., & Durston, S. (2005). Imaging the developing brain: what have we learned about cognitive development? Trends in cognitive science(9(3)), 104-110.
Catani, M., & de Schotten, M. S. (2012). Atlas of human brain connections. New York: Oxford University Press.
Catani, M., & Mesulam, M. (2008). The arcuate fasciculus and the disconnection theme in language and aphasia: History and current state. Cortex, 44, 953-961.
Catani, M., & Thiebaut de Schotten, M. T. (2008). A diffusion tensor imaging tractography atlas for virtual in vivo dissections. Cortex(44), 1105-1132.
Catani, M., Allin, M. P., Husain, M., Pugliese, L., Mesulam, M. M., Murray, R. M., & Jones, D. K. (2007). Symmetries in human brain language pathways correlate with verbal recall. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America(104(43)), 17163-17168.
Catani, M., Jones, D. K., & Ffytche, D. H. (2005). Perisylvian Language Networks of the Human Brain. Annals of Neurology(57), 8-16.
Catani, M., Jones, D. K., Donato, R., & Ffytche, D. H. (2003). Occipito‐temporal connections in the human brain. Brain(126), 2039-2107.
Cercignani, M. (2010). Strategies for Patient-Control Comparison of Diffusion MR Data. In K. J. Derek, Diffusion MRI: Theory, Methods, and Applications (p. 486). New York: Oxford.
Chanraud, S., Zahr, N., Sullivan, E. V., & Pfefferbaum, A. (2010). MR Diffusion Tensor Imaging: A Window into White Matter Integrity of the Working Brain. Neuropsychology Review(20), 209-225.
Ciccarelli, O., Catani, M., Johansen-Berg, H., Clark, C., & Thompson, A. (2008). Diffusion-based tractography in neurological disorders: concepts, applications, and future developments. The Lancet Neurology(7), 715–727.
Cicchetti, D. (1994). Guidelines, criteria, and rules of thumb for evaluating normed and standardized assessment instruments in psychology. Psychological Assessment(6(4)), 284-290.
Currie, S., Hoggard, N., Craven, I. J., Hadjivassiliou, M., & Wilkinson, I. D. (2013). Understanding MRI: basic MR physics for physicians. Postgraduate Medical Journal (89), 209-223.
de Champfleur, N. M., Maldonado, I. L., Moritz-Gasser, S., Machi, P., Le Bars, E., Bonafé, A., & Duffau, H. (2013). Middle longitudinal fasciculus delineation within language pathways: A diffusion tensor imaging study in human. European Journal of Radiology(82), 151-157.
de Guibert, C. M., Jannin, P., Ferré, J. C., Tréguier, C., Barillot, C., Le Rumeur, E., . . . Biraben, A. (2011). Abnormal function lateralization and activity of language brain areas in typical specific language impairment (developmental dysphasia). Brain(134), 3304-3058.
De Smet, H. J., Paquier, P., Verhoeven, J., & Mariën, P. (2013). The cerebellum: Its role in language and related cognitive and affective functions. Brain and Language(127(3)), 334-342.
De Witt Hamer, P. C., Moritz-Gasser, S. M., Gatignol, P., & Duffau, H. (2011). Is the Human Left Middle Longitudinal Fascicle Essential for Language? A Brain Electrostimulation Study. Human Brain Mapping(32), 962-973.
Déjèrine, J. J., & Dejerine-Klumpke, A. (1895). Anatomie des centres nerveux . Paris: Rueff.
Devlin, J. T. (2008). Current Perspectives on Imaging Language. In E. Kraft, B. Gulyás, & E. Pöppel, Neural Correlates of Thinking (pp. 121-137 ). Berlin Heidelberg: Springer.
Dick, A., Bernal, B., & Tremblay, P. (2014). The Language Connectome: New Pathways, New Concepts. The Neuroscientist(20(5)), 453-467.
Dronkers, N. (2000). The Pursuit of Brain–Language Relationships. Braind and Language(71), 59-61.
Duffau, H. (2008). The anatomo-functional connectivity of language revisited: New insights provided by electrostimulation and tractography. Neuropsychologia(46(4)), 927-934.
Duffau, H., Cepelle, L., Sichez, N., Denvi, D., Lopes, M., Schiez, J. P., & Bitar, A. :. (2002). Intraoperative mapping of the subcortical language pathways using direct stimulations. An anatomo-functional study. Brain(125), 199-214.
Duffau, H., Gatignol, P., Mandonnet, E., Peruzzi, P., Tzourio-Mazoyer, N., & Capelle, L. (2005). New insights into the anatomo-functional connectivity of the semantic system: a study using cortico-subcortical electrostimulations. Brain(128), 797-810.
Duffau, H., Gatignol, P., Moritz-Gasser, S., & Mandonnet, E. (2009). Is the left uncinate fasciculus essential for language? A cerebral stimulation study. Journal of Neurology(256), 382-389.
Duffau, H., Moritz-Gasser, S., & Mandonnet, E. (2014). A re-examination of neural basis of language processing: Proposal of a dynamic hodotopical model from data provided by brain stimulation mapping during picture naming. Brain & Language(131), 1-10.
Everts, R., Lidzba, K., Wilke, M., Kiefer, C., Mordasini, M., Schroth, G., . . . Steinlin, M. (2009). Strengthening of laterality of verbal and visuospatial functions during childhood and adolescence. Human Brain Mapping(30), 473-483.
Fernández-Miranda, J. C., Wang, Y., Pathak, S., Stefaneau, L., Verstynen, T., & Yeh, F. C. (2014). Asymmetry, connectivity, and segmentation of the arcuate fascicle in the human brain. Brain Structure and Function.
Friederici, A. D., & Gierhan, S. M. (2013). The language network. Current Opinion in Neurobiology(23), 250-254.
Friederici, A. D., Bahlmann, J., Heim, S., Schubotz, R., & Anwander, A. (2006). The brain differentiates human and non-human grammars: Functional localization and structural connectivity. (103), 2458-2463.
Friederici, A. D., Brauer, J., & Lohmann, G. (2011). Maturation of the language network - From inter to intrahemisferic connectivities. PLoS One(6(6)).
Friederici, A., von Cramon, D. Y., & Kotz, S. A. (2007). Role of the Corpus Callosum in Speech Comprehension: Interfacing Syntax and Prosody. Neuron(53), 135-145.
Gaillard, W. D., Hertz-Pannier, L., Mott, S. H., Barnett, A. S., LeBihan, D., & Theodore, W. H. (2000). Functional anatomy of cognitive development fMRI of verbal fluency in children and adults. Neurology(54), 180-185.
Geschwind, n. (1965). Disconnexion syndromes in animals and man. Brain(88), 585-644.
Gil-Robles, S., Carvallo, S. T., del Mar Jimenez, M., Caicoya, A. G., Martinez, R., Ruiz-Ocaña, C., & Duffau, H. (2013). Double Dissociation Between Visual Recognition and Picture Naming: A Study of the Visual Language Connectivity Using Tractography and Brain Stimulation. Neurosurgery(72), 678-686.
Glasser, M., & Rilling, J. (2008). DTI tractography of the human brain's language pathways. Cerebral Cortex(18(11)), 2471-2482.
Gong, G., Jianga, T., Zhua, C., Zanga, Y., Hea, Y., Xieb, S., & Xiaob, J. (2005). Side and handedness effects on the cingulum from diffusion tensor imaging. NeuroReport(16), 1701-1705.
Graves, R. E. (1997). The Legacy of the Wernicke-Lichtheim Model. Journal of the History of the Neurosciences(6), 3-20.
Griffiths, J. D., Marslen-Wilson, W. D., Stamatakis, E. A., & Tyler, L. K. (2012). Functional Organization of the Neural Language System: Dorsal and Ventral Pathways. (23), 139-147.
Hagmann, P., Jonasson, L., Maeder, P., Thiran, J. P., Weden, V. J., & Meuli, R. (2006). Understanding Diffusion MR Imaging Techniques: From Scalar Diffusion-weighted Imaging to Diffusion Tensor Imaging and Beyond. RadioGraphics(26), 205 -223.
Hallgren, K. (2012). Computing Inter-Rater Reliability for Observational Data: An Overview and Tutorial. The Quantitative Methods for Psychology, 23-34.
Hasan, K., Kamali, A., Abid, H., Kramer, L., Fletcher, J., & Ewing-Cobbs, L. (2010). uantification of the spatiotemporal microstructural organization of the human brain association, projection and commissural pathways across the lifespan using diffusion tensor tractography. Brain Structure and Function(214), 361-373.
Hickok, G., & Poeppel, D. (2000). Towards a functional neuroanatomy of speech perception. Trends in Cognitive Sciences(4(4)), 131-138.
Hickok, G., & Poeppel, D. (2007). The cortical organization of speech processing. Nature Reviews Neuroscience(8), 393-402.
Hildebrand, C., Remahl, S., Persson, H., & Bjartmar, C. (1993). Myelinated nerve fibres in the CNS. Progress in Neurobiology(40), 319-384.
Holland, S. K., Plante, E., W, B. A., Strawsburg, R. H., Schmithorst, V. J., & Ball, W. S. (2001). Normal fMRI Brain Activation Patterns in Children Performing a Verb Generation Task. NeuroImage(14), 837-843.
Holland, S. K., Vannest, J., Mecoli, M., Jacola, L. M., Tillema, J. M., Karunanayaka, P. R., . . . Byars, A. W. (2007). Functional MRI of Language Lateralization During Development in Children. International Journal of Audiology(46(9)), 533-551.
Huisman, T. A. (2010). Diffusion-weighted and diffusion tensor imaging of the brain, made easy. Cancer Imaging(10(1A)), S163–S171.
Kümmerer, D., Hartwigsen, G., Kellmeyer, P., Glauche, V., Mader, I., Klöppel, S., . . . Saur, D. (2013). Damage to ventral and dorsal language pathways in acute aphasia. Brain(136), 619-629.
Lebel, C., & Beaulieu, C. (2009). Lateralization of the Arcuate Fasciculus from Childhood to Adulthood and its Relation to Cognitive Abilities in Children. Human Brain Mapping(30), 3563-3573.
Lebel, C., Gee, M., Camicioli, R., Wieler, M., Martin, W., & Beaulieu, C. (2012). Diffusion tensor imaging of white matter tract evolution over the lifespan. NeuroImage(60), 340-352.
Leclercq, D., Duffau, H., Delmaire, C., Capelle, L., Gatignol, P., Ducros, M., . . . Lehéricy, S. (2010). Comparison of diffusion tensor imaging tractography of language tracts and intraoperative subcortical stimulations. Journal of Neuroscience(112), 503-511.
Leemans A, J. B. (2009). ExploreDTI: a graphical toolbox for processing, analyzing, and visualizing diffusion MR data. 17th Annual Meeting of Intl Soc Mag Reson Med, (p. 3537). Hawaii, USA.
Lenroot, R. K., & Gied, J. N. (2006). Brain development in children and adolescents: Insights from anatomical magnetic resonance imaging. Neuroscience and Biobehavioral Reviews(30), 719-729.
Levelt, W. J. (1999). Models of word production. Trens in Cognitive Sciences(3(6)), 223-232.
Liégeois, F. J., Mahony, K., Connelly, A., Pidgon, L., Tournier, J. D., & Morgan, A. T. (2013). Pediatric traumatic brain injury: Language outcomes and their relationship to the arcuate fasciculus. Brain and Languag(127), 388-398.
Lopez-Barroso, D., de Diego-Balaguer, R., Cunillera, T., Camara, E., Münte, T. F., & Rodriguez-Fornells, A. (2011). Language learning under working memory constraints correlates with microstructural differences in the ventral language pathway. Cerebral Cortex(21), 2742-2750.
Makris, N., & Pandya, D. N. (2009). The extreme capsule in humans and rethinking of the language circuitry. Brain Structure and Function(213(3)), 343-358.
Makris, N., Kennedy, D., McInerney, S., Sorensen, A., Wang, R., Caviness, V., & Pandya, D. N. (2005). Segmentation of Subcomponents within the Superior Longitudinal Fascicle in Humans: A Quantitative, In Vivo, DT-MRI Study. Cerebral Cortex, 854-869.
Makris, N., Preti, M. G., Asami, T., Pelavin, P., Campbell, B., Papadimitriou, G. M., . . . Kubicki, M. (2013). Human middle longitudinal fascicle: variations in patterns of anatomical connections. Brain Structure and Function(218), 951-968.
Makris, N., Preti, M. G., Wassermann, D., Rathi, Y., M, P. G., Yergatian, C., . . . Kubicki, M. (2013). Human middle longitudinal fascicle: segregation and behavioral-clinical implications of two distinct fiber connections linking temporal pole and superior temporal gyrus with the angular gyrus or superior parietal lobule using multi-tensor tractography. Brain Imaging and Behavior(7(3)), 335-352.
Maldonado, I. L., de Champfleur, N. M., Velut, S., Destrieux, C., Zemmoura, I., & Duffau, H. (2013). Evidence of a middle longitudinal fasciculus in the human brain from fiber dissection. Journal of Anatomy(223), 38-45.
Maldonado, I. L., Moritz-Gasser, S., & Duffau, H. (2011). Does the left superior longitudinal fascicle subserve language semantics? A brain electrostimulation study. Brain Structure and Function(216), 263-274.
Mandonnet, E., Nouet, A., Gatignol, P., Capelle, L., & Dufau, H. (2007). Does the left inferior longitudinal fasciculus play a role in language? A brain stimulation study. Brain(130), 623-629.
Martino, J., & De Lucas, E. M. (2014). Subcortical Anatomy of the Lateral Association Fascicles of the Brain: A Review. Clinical Anatomy(27), 563-569.
McDonald, J. H. (2014). Multiple Testing. In J. H. McDonald, Handbook of Biological Statistics (pp. 259-260). Baltimore, Maryland: Sparky House Publishing.
Mills, B. D., Lai, J. .., Erhart, M., Halgren, E., Reilly, J., Appelbaum, M., & Moses, P. (2013). Gray matter structure and morphosyntax within a spoken narrative in typically developing children and children with high functioning autism. Developmental neuropsychology(38(7)), 461-480.
Mori, S., & Zhang, J. (2006). Principles of Diffusion Tensor Imaging and Its Applications to Basic Neuroscience Research. Neuron(51), 527–539.
Mukherjee, P., & McKinstry, R. C. (2006). Diffusion Tensor Imaging and Tractography of Human Brain Development. Neuroimaging Clinics of North-America(16), 19-43.
O’Muircheartaigh, J., Dean III, D. C., Dirks, H., Waskiewicz, N., Lehman, K., & Jerskey, B. A. (2013). Interactions between White Matter Asymmetry and Language during Neurodevelopment. The Journal of Neuroscience(33), 16170-16177.
Ocklenburg, S., & Güntürkün, O. (2012). Hemispheric asymmetries: the comparative view. Frontiers in Psychology, 3, 3-9.
Ocklenburg, S., Hugdahl, K., & Westerhausen, R. (2013). Structural white matter asymmetries in relation to functional asymmetries during speech perception and production. NeuroImage(83), 1088-1097.
Ocklenburg, S., Schlaffke, L., Hugdahl, K., & Westerhausen, R. (2014). From structure to function in the lateralized brain: How structural properties of the arcuate and uncinate fasciculus are associated with dichotic listening performance. Neuroscience Letters(85), 32-36.
Papagno, C. (2011). Naming and the role of the uncinate fasciculus in language function. Current Neurology and Neuroscience Reports(11), 553-559.
Papagno, C., Miracapillo, C., Casarotti, A., Romero Lauro, L. J., Castellano, A., Falini, A., . . . Bello, L. (2011). What is the role of the uncinate fasciculus? Surgical removal and proper name retrieval. Brain, 405-414.
Perlaki, G., Horvath, R., Orsi, G., Aradi, M., Auer, T., Varga, E., . . . Janszky, J. (2013). White-matter microstructure and language lateralization in left-handers: a whole-brain MRI analysis. Brain and Cognition(82), 319-328.
Peters, B. D., Szeszko, P. R., Radua, J., Ikuta, T., Gruner, P., DeRosse, P., . . . Malhotra, A. K. (2012). White matter development in adolescence: diffusion tensor imaging and meta-analytic results. Schizophrenia Bulletin(38(6)), 1308-1317.
Petrides, M., & Pandya, D. (1984). Projections to the frontal cortex from the posterior parietal region in the rhesus monkey. Journal of Comparative Neurology(228(1)), 105-116.
Powell, H. W., Parker, G. J., Alexander, D. C., Symms, M. R., Boulby, P. A., Wheemer-Kingshott, C. A., . . . Duncan, J. S. (2006). Hemispheric asymmetries in language-related pathways: a combined functional MRI and tractography study. NeuroImage(32), 388-399.
Powell, J. L., Kemp, G. J., & García-Finaña, M. (2011). Association between language and spatial laterality and cognitive ability: an fMRI study. NeuroImage(59), 1818-1829.
Powell, J. L., Pakres, L., Kemp, G. J., Sluming, V., Barrick, T. R., & García-Fiñana, M. (2012). The effect of sex and handedness on white matter anisotropy: a diffusion tensor magnetic resonance imaging study. Neuroscience(207), 227–242.
Propper, R. E., O'Donnell, L. J., Whalen, S., Tie, Y., Norton, I. H., Suarez, R., . . . Golby, A. J. (2010). A combined fMRI and DTI examination of functional language lateralization and arcuate fasciculus structure: Effects of degree versus direction of hand preference. Brain and Cognition(73), 85-92.
Pujol, J., Deus, J., Losilla, J. M., & Capdevila, A. (1999). Cerebral lateralization of language in normal left-handed people studied by functional MRI. Neurology(52(2)), 1038-1043.
Pujol, J., Soriano-Mas, C., Ortiz, H., Sebastia 'n-Galle, N., Losilla, J. M., & Deus, J. (2006). Myelination of language-related areas in the developing brain. Neurology(66), 339-343.
Ressel, V., Wilke, M., Lidzba, K., Lutzenberger, W., & Krägeloh-Mann, I. (2008). Increases in language lateralization in normal children as observed using magnetoencephalography. Brain & Language(106), 167-176.
Robert, E., Colle, H., Catani, M., & Duffau, H. (2013). Een hodotopische kijk op taal & hersenen. In E. Robert, E. Visch-Brink, & A.-S. Beeckman, Het (voor)beeldige brein - Taal en interventionele geneeskunde. Antwerpen - Appeldoorn: Garant.
Roberts, T. P., Heiken, K., Zarnow, D., Dell, J., Nagae, L., Blaskey, C. S., . . . Edgar, J. C. (2014). Left Hemisphere Diffusivity of the Arcuate Fasciculus: Influences of Autism Spectrum Disorder and Language Impairment. American Journal of Neuroradiology(35), 587-592.
Rodrigo, S., Naggara, O., Oppenheim, C., Golestani, N., Poupon, C., Cointepas, Y., . . . Meder, J. F. (2007). Human subinsular asymmetry studied by diffusion tensor imaging and fiber tracking. American Journal of Neuroradiology(28), 1526-1531.
Ruxton, G. D. (2006). The unequal variance t-test is an underused alternative to Student's t-test and the Mann–Whitney U test. Behavioral Ecology(17), 688-690.
Sarubbo, S., De Benedictis, A., Maldonado, I. L., Bassa, G., & Duffau, H. (2013). Frontal terminations for the inferior fronto-occipital fascicle: anatomical dissection, DTI study and functional considerations on a multi-component bundle. Brain Structure and Function(218), 21-37.
Sasson, E., Doniger, G. M., Pasternak, O., & Assaf, Y. (2010). Structural correlates of memory performance with diffusion tensor imaging. NeuroImage(50), 1231-1242.
Saur, D., Kreher, B. W., Schnell, S., Kümmerer, D., Kellmeyer, P., Vrya, M. S., . . . Weillera, C. (2008). Ventral and dorsal pathways for language. Proceedings of the National Academy of Sciences(105), 18035-18040.
Schild, H. H. (1990). MRI made easy. Berlijn/Bergkampen: Druckhaus Berlin.
Schlichting, L. (2005). Peabody picture Vocabulary Test-III-NL. Amsterdam: Harcourt.
Schmahmann, J., Smith, E. E., Eichler, F. S., & Filleyd, C. M. (2008). Cerebral White Matter: Neuroanatomy, Clinical Neurology, and Neurobehavioral Correlates. Annals of the New York Academy of Sciences(1142), 266–309.
Semel, E., Wilg, E. H., & Secord, W. A. (2010). CELF-4-NL: handleiding. Amsterdam: Pearson.
Sener, R. N. (2001). Diffusion MRI: apparent diffusion coefficient (ADC) values in the normal brain and a classification of brain disorders based on ADC values. Computerized Medical Imaging and Graphics(25(4)), 299-326.
Simmonds, D., Hallquist, M. N., Asato, M., & Luna, B. (2014 ). Developmental stages and sex differences of whitematter and behavioral development through adolescence: A longitudinal diffusion tensor imaging (DTI) study. NeuroImage(92), 356-368.
Szaflarski, J. P., Holland, S. K., J, S. V., & W, B. A. (2006). fMRI Study of Language Lateralization in Children and Adults. Human Brain Mapping(27), 202-212.
Szaflarski, J. P., Rajagopal, A., Altaye, M., Byars, A. W., Jacola, L., Schmithorst, V. J., . . . Holland, S. K. (2012). Left-handedness and language lateralization in children. Brain Research(1433), 85-97.
Takao, H., Hayaski, N., & Othomo, K. (2011). White matter asymmetry in healthy individuals: a diffusion tensor imaging study using tract-based spatial statistics. Neuroscience(193), 291-299.
Thiebaut de Schotten, M., Ffytche, D., Bizzi, A., Dell'Acqua, F., Allin, M., Walshe, M., . . . Catani, M. (2011). Atlasing location, asymmetry and inter-subject variability of white matter tracts in the human brain with MR diffusion tractography. NeuroImage(54), 49-59.
Tomblin, J. B., Records, N. L., Buckwalter, P., X, Z., Smith, E., & O'Brien, M. (1997). Prevalence of specific language impairment in kindergarten children. Journal of speach, language and hearing research(40(6)), 1245-1260.
Turken, A. U., & Dronkers, N. F. (2011). The neural architecture of the language comprehension network: converging evidence from lesion and connectivity analyses. Frontiers in systems neuroscience(5), 1-20.
Vandermosten, M., Poelmans, H., Sunaert, S., Ghesquière, P., & Wouters, J. (2013). White matter lateralization and interhemispheric coherence to auditory modulations in normal reading and dyslexic adults. Neurpsychologia(51(11)), 2087-2099.
Vandewalle, E., Boets, B., Ghesquière, P., & Zink, I. (2014). Fonologische ontwikkeling bij kinderen met ontwikkelingsdysfasie: een longitudinale studie. Signaal: Significant voor de professionele zorgverlener(23), 32-59.
Verhoeven, J. S., Rommel, N., Prodi, E., Leemans, A., Zink, I., Vandewalle, E., . . . Sunaert, S. (2012). Is There a Common Neuroanatomical Substrate of Language Deficit between Autism Spectrum Disorder and Specific Language Impairment? Cerebral Cortex(22(10)), 2263-2271.
Vernooij, M. W., Smits, M., Wielopolski, P. A., Houston, G. C., Krestin, G. P., & van der Lugta, A. (2007). Fiber density asymmetry of the arcuate fasciculus in relation to functional hemispheric language lateralization in both right- and left-handed healthy subjects: A combined fMRI and DTI study. NeuroImage(35), 1064-1076.
Von Der Heide, R. J., Skipper, L. M., Klobusicky, E., & Olson, I. R. (2013). Dissecting the uncinate fasciculus: disorders, controversies and a hypothesis. Brain(136), 1692-1707.
Wakana, S., Panzenboeck, M., Fallon, J., M, P., Gollub, R., K, H., . . . S, M. (2007). Reproducibility of quantitative tractography methods applied to cerebral white matter. Neuroimage(36(3)), 630-644.
Wasserman, L. H. (2007). The Correlation Between Brain Development, Language Acquisition, and Cognition. Early Childhood Education Journal(34), 415-418.
Weems, S. A., & Reggia, J. A. (2006). Simulating single word processing in the classic aphasia syndromes based on the Wernicke-Lichtheim-Geschwind theory. Brain and language(98(3)), 291-309.
Wernicke, C. (1874). Der Aphasische Symptomencomplex: Eine psychologische Studie auf anatomischer Basis. Breslau: Max Cohn & Weigert.
Wernicke, C. (1897). Photographischer atlas de gehirns. Schniktte durch das menschliche gehirn in photographischen originalen. Breslau: Schletter’schen Buchhandlung (Franck & Weigert).
Westerhausen, R., Kreuder, F., Dos Santos Sequeira, S., Walter, C., Woerner, W., Wittling, R. A., . . . Wittling, W. (2004). Effects of handedness and gender on macro- and microstructure of the corpus callosum and its subregions: a combined high-resolution and diffusion-tensor MRI study. Cognitive Brain Research(21(3)), 418-426.
Wheeler-Kingshot, C. A., & Cercignani, M. (2009). About "Axial" and "Radial" Diffusivities. Magnetic Resonance in Medicine(61), 1255-1260.
Williams, D. L., Vladimir, L. C., Mason, R. A., Kellar, T. A., Minshew, N. J., & Just, M. A. (2013). Brain Function Differences in Language Processing in Children and Adults with Autism. Autism Research(6(4)), 1-15.
Wilson, S. M., Galantucci, S., Tartaglia, M. C., Rising, K., Patterson, D. K., Henry, M. L., . . . Gorno-Tempini, M. L. (2011). Syntactic processing depends on dorsal language tracts. Neuron(72(2)), 397-403.
Zhang, J., Evans, A., Hermoye, L., Lee, S.-K., Wakana, S., Zhang, W., . . . Mori, S. (2007). Evidence of Slow Maturation of the Superior Longitudinal Fasciculus in Early Childhood by Diffusion Tensor Imaging. Neuroimage(38), 239-247.
