Een nieuwe kijk op de bodem?
Planten, dieren en bacteriën stoten specifieke gassen uit om met elkaar te communiceren of als gevolg van stress, genaamd “vluchtige organische stoffen”. De rol van deze gassen is goed onderzocht in bovengrondse ecosystemen, maar niet in de bodem. In deze studie werd er geprobeerd om dit te veranderen, zodat we de bodem beter kunnen onderzoeken.
Wanneer u eens uw gazon maait merkt u zeer snel op dat het gemaaide gras een zeer aangename geur afgeeft. Deze geur is misschien aangenaam voor u en mij, maar het is niet echt het geval voor het gras. Dit is omdat het gras deze geur afgeeft als gevolg van de ‘verwondingen’ veroorzaakt door de grasmaaier. Dit is een zeer goed voorbeeld van een “vluchtige organische stof”, een gas die geproduceerd wordt door planten, bacteriën en dieren als gevolg van stress of voor andere taken zoals communicatie. De uitstoot van deze gassen is al zeer goed bekend in bovengrondse ecosystemen, waarbij veel studies zich richten op hun uitstoot door bloemen om bijen aan te trekken en door bladeren als gevolg van verwonding veroorzaakt door planteneters (figuur 1).
Figuur 1: In bovengrondse ecosystemen kunnen planten vluchtige organische stoffen produceren in deze twee situaties: 1) bloemen stoten vluchtige organische stoffen uit om bestuivende insecten zoals bijen aan te trekken (links) en 2) bladeren produceren vluchtige organische stoffen uit als reactie op de verwondingen aangebracht door planteneters, zoals rupsen (rechts).
De rol van deze gassen is minder goed onderzocht in de bodem, ondanks dat ze een belangrijke rol kunnen spelen bij de communicatie tussen planten, bacteriën en schimmels. Met als voorbeeld de relatie tussen planten en mycorrhiza, een groep schimmels die planten van nutriënten zoals stikstof en fosfor voorzien in ruil voor suikers. Waar vluchtige organische stoffen ook van pas kunnen komen, is bij het onderzoeken van de soortendiversiteit van de bacteriële en schimmel gemeenschappen in de bodem, zonder een uitgebreid genetisch onderzoek uit te voeren.
De belangrijkste reden waarom de uitstoot van vluchtige organische stoffen nog niet zo goed onderzocht is in de bodem, is omdat er tot nu toe nog geen goede methode gevonden is om ze te meten. In deze studie werd er daarom geprobeerd om een methode te ontwikkelen om deze stoffen direct uit de bodem te meten.
Hoe werd dit getest?
Om een methode te vinden om vluchtige organische stoffen te meten werden er twee experimenten uitgevoerd. Het eerste experiment testte of we een verschil konden vinden in de uitstoot van deze gassen in de bodem tussen maïs gegroeid met en zonder mycorrhiza. In het tweede experiment daarentegen werd er getest hoe de uitstoot van vluchtige organische stoffen in de bodem verschilde tussen maïs geplant in verschillende bodembewerkingsmethoden, met vier types: 1) ploegen, 2) ploegen met compost, 3) niet-kerende bodembewerking en 4) niet-kerende bodembewerking met compost. Alle maïsplanten werden gekweekt in een houten groeikamer (figuur 2).
Figuur 2: De groeikamer waar de maïsplanten in werden gekweekt.
Wat we verwachtten in het eerste experiment is dat de maïsplanten die gekweekt werden met mycorrhiza meer vluchtige organische stoffen zouden uitstoten, wegens een grote uitstoot van deze gassen door de schimmel. In het tweede experiment daarentegen werd er verwacht dat we verschillen kunnen meten in de uitstoot van de vluchtige organische stoffen in de bodem tussen de verschillende bodembewerkingsmethoden, door de verschillen in de bacteriële en schimmel gemeenschappen.
Om de vluchtige organische stoffen in de bodem te meten, werd een aangepaste trechter in de bodem begraven, om een “luchtbel” te creëren waar de lucht uit de bodem in verzameld kon worden. Uit deze “luchtbel” werd er dan een luchtstaal genomen met een spuit. Na het nemen van het staal, werd het staal toegediend in een machine die de concentratie van de vluchtige organische stoffen kan meten, namelijk de “Proton Transfer Reaction – Time Of Flight – Mass Spectrometer” (PTR-TOF-MS). Na het meten kunnen de concentraties van de vluchtige organische stoffen vergeleken worden tussen de verschillende behandelingen in beide experimenten. Daarnaast werd er getest of er een verband was tussen de bacteriële en schimmel gemeenschappen en de vluchtige organische stoffen die er uitgestoten werden.
Wat werd er ontdekt?
In het eerste experiment hebben we ontdekt dat er een hogere uitstoot van bepaalde vluchtige organische stoffen was in de maïs planten die gekweekt werden zonder mycorrhiza. Terwijl er geen enkele vluchtige organische stof een hogere uitstoot had in de maïsplanten die gekweekt werden zonder mycorrhiza. Dit is niet wat we hadden verwacht. We vonden daarnaast ook dat er een verband was tussen de bacteriële gemeenschap en de uitstoot van de vluchtige organische stoffen, wat het idee kan geven dat de uitstoot van deze gassen vooral gebeurt door bacteriën. Wanneer we kijken naar de gemeten gassen, hebben we de volgende vier stoffen gemeten: propeen, aceton, azijnzuur en hexenal. Deze stoffen zijn volgens voorgaande onderzoeken geassocieerd met de afbraak van organisch materiaal. Wat er mogelijk op wijst dat ze geproduceerd worden door bacteriën tijdens de afbraak van organisch materiaal, gestimuleerd door de plant gekweekt zonder mycorrhiza. We denken hierbij dat planten zonder mycorrhiza moeten waarschijnlijk meer organisch materiaal afbreken dan planten met mycorrhiza, omdat ze geen nutriënten ontvangen van de schimmel.
In het tweede experiment werd er geen verband gevonden tussen de bacteriële en schimmel gemeenschappen en de uitstoot van vluchtige organische stoffen in de bodem. Maar dit hoeft niet te betekenen dat er geen verschil is tussen de bodembewerkingsmethoden, want het verschil kon in dit experiment jammer genoeg niet gemeten worden door een slecht verluchte bodem. Iets wat niet het geval was in het eerste experiment.
Hoe kunnen we verder?
In deze studie is het ons gelukt om vluchtige organische stoffen in de bodem te meten, met als belangrijke voorwaarde dat de bodem goed verlucht is. Toch zijn er nog werkpunten die in de toekomst opgelost moeten worden. Het eerste is dat we eigenlijk niet zeker kunnen zeggen welke bodemorganismen deze stoffen uitgestoten hadden, ondanks dat we door bepaalde testen een link met specifieke bacteriën konden vinden. Een ander probleem is dat we in deze studie vluchtige organische stoffen uit de bovenste bodemlagen hebben gemeten, maar er zijn gassen in de bodem die niet tot de bovenste laag kunnen doordringen. Met als gevolg dat ze niet gemeten werden. Het oplossen van deze overblijvende problemen is cruciaal om de rol van deze gassen in de toekomst verder te onderzoeken.
Bibliografie
Ahmed, E., Szulejko, J. E., Adelodun, A. A., Bhattacharya, S. S., Jeon, B. H., Kumar, S. and Kim, K.-H. (2018). Sorptive process and breakthrough behavior of odorous volatile compounds on inert surfaces. Scientific Reports 8.
Alapieti, T., Castagnoli, E., Salo, L., Mikkola, R., Pasanen, P. and Salonen, H. (2021). The effects of paints and moisture content on the indoor air emissions from pinewood ( Pinus sylvestris ) boards. Indoor Air 31, 1563-1576.
Auguste, D. and Miller, S. L. (2020). Volatile Organic Compound Emissions From Heated Synthetic Hair: A Pilot Study. Environmental Health Insights 14, 117863021989087.
Baekelmans, E. (2022). Unravelling the effects of mycorrhizal fungi and the legacy effects of agricultural management on maize (Zea mays L.) growth and soil microbial communities. In Faculty of Science: Department of Biology, pp. 76. Antwerp, Belgium: University of Antwerp.
Barea, J.-M., Pozo, M. J., Azcón, R. and Azcón-Aguilar, C. (2005). Microbial co-operation in the rhizosphere. Journal of Experimental Botany 56, 1761-1778.
Barickman, T. C., Simpson, C. R. and Sams, C. E. (2019). Waterlogging Causes Early Modification in the Physiological Performance, Carotenoids, Chlorophylls, Proline, and Soluble Sugars of Cucumber Plants. Plants 8, 160.
Begum, N., Qin, C., Ahanger, M. A., Raza, S., Khan, M. I., Ashraf, M., Ahmed, N. and Zhang, L. (2019). Role of Arbuscular Mycorrhizal Fungi in Plant Growth Regulation: Implications in Abiotic Stress Tolerance. Frontiers in Plant Science 10.
Bengtson, P., Barker, J. and Grayston, S. J. (2012). Evidence of a strong coupling between root exudation, C and N availability, and stimulated SOM decomposition caused by rhizosphere priming effects. Ecology and Evolution 2, 1843-1852.
Birami, B., Bamberger, I., Ghirardo, A., Grote, R., Arneth, A., Gaona-Colmán, E., Nadal-Sala, D. and Ruehr, N. K. (2021). Heatwave frequency and seedling death alter stress-specific emissions of volatile organic compounds in Aleppo pine. Oecologia 197, 939-956.
Boamfa, E. I., Veres, A. H., Ram, P. C., Jackson, M. B., Reuss, J. and Harren, F. J. M. (2005). Kinetics of Ethanol and Acetaldehyde Release Suggest a Role for Acetaldehyde Production in Tolerance of Rice Seedlings to Micro-aerobic Conditions. Annals of Botany 96, 727-736.
Bonfante, P. and Venice, F. (2020). Mucoromycota: going to the roots of plant-interacting fungi. Fungal Biology Reviews 34, 100-113.
Bouwmeester, H., Schuurink, R. C., Bleeker, P. M. and Schiestl, F. (2019). The role of volatiles in plant communication. The Plant Journal 100, 892-907.
Bowles, T. M., Jackson, L. E., Loeher, M. and Cavagnaro, T. R. (2017). Ecological intensification and arbuscular mycorrhizas: a meta‐analysis of tillage and cover crop effects. Journal of Applied Ecology 54, 1785-1793.
Brilli, F., Ruuskanen, T. M., Schnitzhofer, R., Müller, M., Breitenlechner, M., Bittner, V., Wohlfahrt, G., Loreto, F. and Hansel, A. (2011). Detection of Plant Volatiles after Leaf Wounding and Darkening by Proton Transfer Reaction “Time-of-Flight” Mass Spectrometry (PTR-TOF). PLOS ONE 6, e20419.
Brundrett, M. C. and Tedersoo, L. (2018). Evolutionary history of mycorrhizal symbioses and global host plant diversity. New Phytologist 220, 1108-1115.
Catola, S., Marino, G., Emiliani, G., Huseynova, T., Musayev, M., Akparov, Z. and Maserti, B. E. (2016). Physiological and metabolomic analysis of Punica granatum (L.) under drought stress. Planta 243, 441-449.
Chen, Q., Wu, W. W., Qi, S. S., Cheng, H., Li, Q., Ran, Q., Dai, Z. C., Du, D. L., Egan, S. and Thomas, T. (2021). Arbuscular mycorrhizal fungi improve the growth and disease resistance of the invasive plant Wedelia trilobata. Journal of Applied Microbiology 130, 582-591.
Cooper, J., Baranski, M., Stewart, G., Nobel-De Lange, M., Bàrberi, P., Fließbach, A., Peigné, J., Berner, A., Brock, C., Casagrande, M. et al. (2016). Shallow non-inversion tillage in organic farming maintains crop yields and increases soil C stocks: a meta-analysis. Agronomy for Sustainable Development 36.
Curran, K. and Strlič, M. (2015). Polymers and volatiles: Using VOC analysis for the conservation of plastic and rubber objects. Studies in Conservation 60, 1-14.
D’Hose, T., Ruysschaert, G., Viaene, N., Debode, J., Vanden Nest, T., Van Vaerenbergh, J., Cornelis, W., Willekens, K. and Vandecasteele, B. (2016). Farm compost amendment and non-inversion tillage improve soil quality without increasing the risk for N and P leaching. Agriculture, Ecosystems & Environment 225, 126-139.
Dakora, F. D. and Phillips, D. A. (2002). Root exudates as mediators of mineral acquisition in low-nutrient environments. In Food Security in Nutrient-Stressed Environments: Exploiting Plants’ Genetic Capabilities, (ed. J. J. Adu-Gyamfi), pp. 201-213. Dordrecht: Springer Netherlands.
Dani, K. G. S. and Loreto, F. (2022). Plant volatiles as regulators of hormone homeostasis. New Phytologist 234, 804-812.
Delaney, K. J., Breza-Boruta, B., Lemańczyk, G., Bocianowski, J., Wrzesińska, D., Kalka, I. and Piesik, D. (2015). Maize Voc Induction after Infection by the Bacterial Pathogen, Pantoea ananatis, Alters Neighbouring Plant Voc Emissions. Journal of Plant Diseases and Protection 122, 125-132.
Dietrich, P., Cesarz, S., Eisenhauer, N. and Roscher, C. (2020). Effects of steam sterilization on soil abiotic and biotic properties. SOIL ORGANISMS 92, 99–108.
Dreher, D., Baldermann, S., Schreiner, M. and Hause, B. (2019). An arbuscular mycorrhizal fungus and a root pathogen induce different volatiles emitted by Medicago truncatula roots. Journal of Advanced Research 19, 85-90.
Dudareva, N., Klempien, A., Muhlemann, J. K. and Kaplan, I. (2013). Biosynthesis, function and metabolic engineering of plant volatile organic compounds. New Phytologist 198, 16-32.
Edlinger, A., Garland, G., Hartman, K., Banerjee, S., Degrune, F., García-Palacios, P., Hallin, S., Valzano-Held, A., Herzog, C., Jansa, J. et al. (2022). Agricultural management and pesticide use reduce the functioning of beneficial plant symbionts. Nature Ecology & Evolution.
El-Hamalawi, Z. A. (2008). Acquisition, retention and dispersal of soilborne plant pathogenic fungi by fungus gnats and moth flies. Annals of Applied Biology 153, 195-203.
Fall, R., Karl, T., Hansel, A., Jordan, A. and Lindinger, W. (1999). Volatile organic compounds emitted after leaf wounding: On-line analysis by proton-transfer-reaction mass spectrometry. Journal of Geophysical Research: Atmospheres 104, 15963-15974.
Fasbender, L., Yáñez-Serrano, A. M., Kreuzwieser, J., Dubbert, D. and Werner, C. (2018). Real-time carbon allocation into biogenic volatile organic compounds (BVOCs) and respiratory carbon dioxide (CO2) traced by PTR-TOF-MS, 13CO2 laser spectroscopy and 13C-pyruvate labelling. PLOS ONE 13, e0204398.
Fernández, I., Cosme, M., Stringlis, I. A., Yu, K., Jonge, R., Van Wees, S. M., Pozo, M. J., Pieterse, C. M. J. and Van Der Heijden, M. G. A. (2019). Molecular dialogue between arbuscular mycorrhizal fungi and the nonhost plant Arabidopsis thaliana switches from initial detection to antagonism. New Phytologist 223, 867-881.
García-Plazaola, J. I., Portillo-Estrada, M., Fernández-Marín, B., Kännaste, A. and Niinemets, Ü. (2017). Emissions of carotenoid cleavage products upon heat shock and mechanical wounding from a foliose lichen. Environmental and Experimental Botany 133, 87-97.
Genre, A., Lanfranco, L., Perotto, S. and Bonfante, P. (2020). Unique and common traits in mycorrhizal symbioses. Nature Reviews Microbiology 18, 649-660.
Ghirardo, A., Gutknecht, J., Zimmer, I., Brüggemann, N. and Schnitzler, J.-P. (2011). Biogenic Volatile Organic Compound and Respiratory CO2 Emissions after 13C-Labeling: Online Tracing of C Translocation Dynamics in Poplar Plants. PLOS ONE 6, e17393.
Grote, R., Sharma, M., Ghirardo, A. and Schnitzler, J.-P. (2019). A New Modeling Approach for Estimating Abiotic and Biotic Stress-Induced de novo Emissions of Biogenic Volatile Organic Compounds From Plants. Frontiers in Forests and Global Change 2.
Hage‐Ahmed, K., Moyses, A., Voglgruber, A., Hadacek, F. and Steinkellner, S. (2013). Alterations in Root Exudation of Intercropped Tomato Mediated by the Arbuscular Mycorrhizal Fungus Glomus mosseae and the Soilborne Pathogen Fusarium oxysporum f.sp. lycopersici. Journal of Phytopathology 161, 763-773.
Holopainen, J. K. (2004). Multiple functions of inducible plant volatiles. Trends in Plant Science 9, 529-533.
Holopainen, J. K. and Gershenzon, J. (2010). Multiple stress factors and the emission of plant VOCs. Trends in Plant Science 15, 176-184.
Holopainen, J. K., Heijari, J., Oksanen, E. and Alessio, G. A. (2010). Leaf Volatile Emissions of Betula pendula during Autumn Coloration and Leaf Fall. Journal of Chemical Ecology 36, 1068-1075.
Hu, J., Lin, X., Wang, J., Dai, J., Cui, X., Chen, R. and Zhang, J. (2009). Arbuscular mycorrhizal fungus enhances crop yield and P-uptake of maize (Zea mays L.): A field case study on a sandy loam soil as affected by long-term P-deficiency fertilization. Soil Biology and Biochemistry 41, 2460-2465.
Hussain, H. A., Qingwen, Z., Hussain, S., Hongbo, L., Waqqas, A. and Li, Z. (2021). Effects of Arbuscular Mycorrhizal Fungi on Maize Growth, Root Colonization, and Root Exudates Varied with Inoculum and Application Method. Journal of soil science and plant nutrition 21, 1577-1590.
Insam, H. and Seewald, M. S. A. (2010). Volatile organic compounds (VOCs) in soils. Biology and Fertility of Soils 46, 199-213.
Jardine, K., Wegener, F., Abrell, L., Van Haren, J. and Werner, C. (2014). Phytogenic biosynthesis and emission of methyl acetate. Plant, Cell & Environment 37, 414-424.
Jardine, K., Yañez-Serrano, A. M., Williams, J., Kunert, N., Jardine, A., Taylor, T., Abrell, L., Artaxo, P., Guenther, A., Hewitt, C. N. et al. (2015). Dimethyl sulfide in the Amazon rain forest. Global Biogeochemical Cycles 29, 19-32.
Jerbi, M., Labidi, S., Laruelle, F., Tisserant, B., Ben Jeddi, F. and Lounès-Hadj Sahraoui, A. (2022). Mycorrhizal biofertilization improves grain yield and quality of hulless Barley (Hordeum vulgare ssp. nudum L.) under water stress conditions. Journal of Cereal Science 104, 103436.
Jordan, A., Haidacher, S., Hanel, G., Hartungen, E., Märk, L., Seehauser, H., Schottkowsky, R., Sulzer, P. and Märk, T. D. (2009). A high resolution and high sensitivity proton-transfer-reaction time-of-flight mass spectrometer (PTR-TOF-MS). International Journal of Mass Spectrometry 286, 122-128.
Jürgens, A. and Bischoff, M. (2017). Changing odour landscapes: the effect of anthropogenic volatile pollutants on plant–pollinator olfactory communication. Functional Ecology 31, 56-64.
Kai, M., Effmert, U. and Piechulla, B. (2016). Bacterial-Plant-Interactions: Approaches to Unravel the Biological Function of Bacterial Volatiles in the Rhizosphere. Frontiers in Microbiology 7.
Kamal, M. S., Razzak, S. A. and Hossain, M. M. (2016). Catalytic oxidation of volatile organic compounds (VOCs) – A review. Atmospheric Environment 140, 117-134.
Kari, E., Miettinen, P., Yli-Pirilä, P., Virtanen, A. and Faiola, C. L. (2018). PTR-ToF-MS product ion distributions and humidity-dependence of biogenic volatile organic compounds. International Journal of Mass Spectrometry 430, 87-97.
Kesselmeier, J., Guenther, A., Hoffmann, T., Piedade, M. T. and Warnke, J. (2009). Natural volatile organic compound emissions from plants and their roles in oxidant balance and particle formation, pp. 183-206: American Geophysical Union.
Khashi U Rahman, M., Zhou, X. and Wu, F. (2019). The role of root exudates, CMNs, and VOCs in plant–plant interaction. Journal of Plant Interactions 14, 630-636.
Kobayashi, K., Ohnishi, A., Sasaki, D., Fujii, S., Iwase, A., Sugimoto, K., Masuda, T. and Wada, H. (2017). Shoot Removal Induces Chloroplast Development in Roots via Cytokinin Signaling. Plant Physiology 173, 2340-2355.
Kolb, S. (2009). Aerobic methanol-oxidizing Bacteria in soil. FEMS Microbiology Letters 300, 1-10.
Kreuzwieser, J. and Rennenberg, H. (2014). Molecular and physiological responses of trees to waterlogging stress. Plant, Cell & Environment 37, 2245-2259.
Kuzma, J., Nemecek-Marshall, M., Pollock, W. H. and Fall, R. (1995). Bacteria produce the volatile hydrocarbon isoprene. Current Microbiology 30, 97-103.
Larsen, J., Jaramillo-López, P., Nájera-Rincon, M. and González-Esquivel, C. (2015). Biotic interactions in the rhizosphere in relation to plant and soil nutrient dynamics. Journal of soil science and plant nutrition, 0-0.
Lee, K. and Seo, P. J. (2014). Airborne signals from salt-stressed Arabidopsis plants trigger salinity tolerance in neighboring plants. Plant Signaling & Behavior 9, e28392.
Lee, S., Yap, M., Behringer, G., Hung, R. and Bennett, J. W. (2016). Volatile organic compounds emitted by Trichoderma species mediate plant growth. Fungal Biology and Biotechnology 3.
Lomonaco, T., Manco, E., Corti, A., La Nasa, J., Ghimenti, S., Biagini, D., Di Francesco, F., Modugno, F., Ceccarini, A., Fuoco, R. et al. (2020). Release of harmful volatile organic compounds (VOCs) from photo-degraded plastic debris: A neglected source of environmental pollution. Journal of Hazardous Materials 394, 122596.
Loreto, F., Barta, C., Brilli, F. and Nogues, I. (2006). On the induction of volatile organic compound emissions by plants as consequence of wounding or fluctuations of light and temperature. Plant, Cell and Environment 29, 1820-1828.
Mäki, M., Aaltonen, H., Heinonsalo, J., Hellén, H., Pumpanen, J. and Bäck, J. (2019). Boreal forest soil is a significant and diverse source of volatile organic compounds. Plant and Soil 441, 89-110.
Martínez-Ballesta, M. D. C., Egea-Gilabert, C., Conesa, E., Ochoa, J., Vicente, M. J., Franco, J. A., Bañon, S., Martínez, J. J. and Fernández, J. A. (2020). The Importance of Ion Homeostasis and Nutrient Status in Seed Development and Germination. Agronomy 10, 504.
McBride, S. G., Choudoir, M., Fierer, N. and Strickland, M. S. (2020). Volatile organic compounds from leaf litter decomposition alter soil microbial communities and carbon dynamics. Ecology 101.
Meier, A. R. and Hunter, M. D. (2019). Mycorrhizae Alter Constitutive and Herbivore-Induced Volatile Emissions by Milkweeds. Journal of Chemical Ecology 45, 610-625.
Misztal, P. K., Hewitt, C. N., Wildt, J., Blande, J. D., Eller, A. S. D., Fares, S., Gentner, D. R., Gilman, J. B., Graus, M., Greenberg, J. et al. (2015). Atmospheric benzenoid emissions from plants rival those from fossil fuels. Scientific Reports 5, 12064.
Moisan, K., Raaijmakers, J. M., Dicke, M., Lucas‐Barbosa, D. and Cordovez, V. (2021). Volatiles from soil‐borne fungi affect directional growth of roots. Plant, Cell & Environment 44, 339-345.
Monther, M. T. and Kamaruzaman, S. (2012). Arbuscular mycorrhizal fungi and plant root exudates bio-communications in the rhizosphere. African Journal of Microbiology Research 6, 7295-7301.
Morris, N. L., Miller, P. C. H., J.H.Orson and Froud-Williams, R. J. (2010). The adoption of non-inversion tillage systems in the United Kingdom and the agronomic impact on soil, crops and the environment—A review. Soil and Tillage Research 108, 1-15.
Mozaffar, A., Schoon, N., Bachy, A., Digrado, A., Heinesch, B., Aubinet, M., Fauconnier, M. L., Delaplace, P., du Jardin, P. and Amelynck, C. (2018). Biogenic volatile organic compound emissions from senescent maize leaves and a comparison with other leaf developmental stages. Atmospheric Environment 176, 71-81.
Niederbacher, B., Winkler, J. B. and Schnitzler, J. P. (2015). Volatile organic compounds as non-invasive markers for plant phenotyping. Journal of Experimental Botany 66, 5403-5416.
Niinemets, Ü., Fares, S., Harley, P. and Jardine, K. J. (2014). Bidirectional exchange of biogenic volatiles with vegetation: emission sources, reactions, breakdown and deposition. Plant, Cell & Environment 37, 1790-1809.
Ortega, H., Torres-Mendoza, D., Caballero E, Z. and Cubilla-Rios, L. (2021). Structurally Uncommon Secondary Metabolites Derived from Endophytic Fungi. Journal of Fungi 7, 570.
Pandey Bipin, K., Huang, G., Bhosale, R., Hartman, S., Sturrock Craig, J., Jose, L., Martin Olivier, C., Karady, M., Voesenek Laurentius, A. C. J., Ljung, K. et al. (2021). Plant roots sense soil compaction through restricted ethylene diffusion. Science 371, 276-280.
Peñuelas, J., Asensio, D., Tholl, D., Wenke, K., Rosenkranz, M., Piechulla, B. and Schnitzler, J. P. (2014). Biogenic volatile emissions from the soil. Plant, Cell & Environment 37, 1866-1891.
Pepper, I. L. and Brusseau, M. L. (2019). Physical-Chemical Characteristics of Soils and the Subsurface, pp. 9-22: Elsevier.
Peralta, G., Alvarez, C. R. and Taboada, M. Á. (2021). Soil compaction alleviation by deep non-inversion tillage and crop yield responses in no tilled soils of the Pampas region of Argentina. A meta-analysis. Soil and Tillage Research 211, 105022.
Philippot, L., Raaijmakers, J. M., Lemanceau, P. and van der Putten, W. H. (2013). Going back to the roots: the microbial ecology of the rhizosphere. Nature Reviews Microbiology 11, 789-799.
Portillo-Estrada, M., Ariza-Carricondo, C. and Ceulemans, R. (2020). Outburst of senescence-related VOC emissions from a bioenergy poplar plantation. Plant Physiology and Biochemistry 148, 324-332.
Portillo-Estrada, M., Kazantsev, T., Talts, E., Tosens, T. and Niinemets, Ü. (2015). Emission Timetable and Quantitative Patterns of Wound-Induced Volatiles Across Different Leaf Damage Treatments in Aspen (Populus Tremula). Journal of Chemical Ecology 41, 1105-1117.
Portillo-Estrada, M., Okereke, C. N., Jiang, Y., Talts, E., Kaurilind, E. and Niinemets, Ü. (2021). Wounding-Induced VOC Emissions in Five Tropical Agricultural Species. Molecules 26, 2602.
Portillo-Estrada, M., Zenone, T., Arriga, N. and Ceulemans, R. (2018). Contribution of volatile organic compound fluxes to the ecosystem carbon budget of a poplar short-rotation plantation. GCB Bioenergy 10, 405-414.
Portillo‐Estrada, M., Van Moorleghem, C., Janssenswillen, S., Cooper, R. J., Birkemeyer, C., Roelants, K. and Van Damme, R. (2021). Proton‐transfer‐reaction time‐of‐flight mass spectrometry (PTR‐TOF‐MS) as a tool for studying animal volatile organic compound (VOC) emissions. Methods in Ecology and Evolution 12, 748-766.
R Core Team. (2022). R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing.
Rhew, R. C., Deventer, M. J., Turnipseed, A. A., Warneke, C., Ortega, J., Shen, S., Martinez, L., Koss, A., Lerner, B. M., Gilman, J. B. et al. (2017). Ethene, propene, butene and isoprene emissions from a ponderosa pine forest measured by relaxed eddy accumulation. Atmospheric Chemistry and Physics 17, 13417-13438.
Rinnan, R. and Albers, C. N. (2020). Soil Uptake of Volatile Organic Compounds: Ubiquitous and Underestimated? Journal of Geophysical Research: Biogeosciences 125.
Ryan, M. H. and Graham, J. H. (2002). Is there a role for arbuscular mycorrhizal fungi in production agriculture? Plant and Soil 244, 263-271.
Ryan, M. H., Tibbett, M., Edmonds-Tibbett, T., Suriyagoda, L. D. B., Lambers, H., Cawthray, G. R. and Pang, J. (2012). Carbon trading for phosphorus gain: the balance between rhizosphere carboxylates and arbuscular mycorrhizal symbiosis in plant phosphorus acquisition. Plant, Cell & Environment 35, 2170-2180.
Scarlett, K., Tesoriero, L., Daniel, R. and Guest, D. (2014). Sciarid and shore flies as aerial vectors of Fusarium oxysporum f. sp. cucumerinum in greenhouse cucumbers. Journal of Applied Entomology 138, 368-377.
Schenkel, D., Maciá-Vicente, J. G., Bissell, A. and Splivallo, R. (2018). Fungi Indirectly Affect Plant Root Architecture by Modulating Soil Volatile Organic Compounds. Frontiers in Microbiology 9.
Schmidt, R., Ulanova, D., Wick, L. Y., Bode, H. B. and Garbeva, P. (2019). Microbe-driven chemical ecology: past, present and future. The ISME Journal 13, 2656-2663.
Schulz-Bohm, K., Gerards, S., Hundscheid, M., Melenhorst, J., De Boer, W. and Garbeva, P. (2018). Calling from distance: attraction of soil bacteria by plant root volatiles. The ISME Journal 12, 1252-1262.
Seco, R., Peñuelas, J. and Filella, I. (2007). Short-chain oxygenated VOCs: Emission and uptake by plants and atmospheric sources, sinks, and concentrations. Atmospheric Environment 41, 2477-2499.
Singh, J., Singh, P., Vaishnav, A., Ray, S., Rajput, R. S., Singh, S. M. and Singh, H. B. (2021). Belowground fungal volatiles perception in okra (Abelmoschus esculentus) facilitates plant growth under biotic stress. Microbiological Research 246, 126721.
Sivy, T. L., Shirk, M. C. and Fall, R. (2002). Isoprene synthase activity parallels fluctuations of isoprene release during growth of Bacillus subtilis. Biochemical and Biophysical Research Communications 294, 71-75.
Soso, S. B. and Koziel, J. A. (2017). Characterizing the scent and chemical composition of Panthera leo marking fluid using solid-phase microextraction and multidimensional gas chromatography–mass spectrometry-olfactometry. Scientific Reports 7.
Stroud, C. A., Roberts, J. M., Goldan, P. D., Kuster, W. C., Murphy, P. C., Williams, E. J., Hereid, D., Parrish, D., Sueper, D., Trainer, M. et al. (2001). Isoprene and its oxidation products, methacrolein and methylvinyl ketone, at an urban forested site during the 1999 Southern Oxidants Study. Journal of Geophysical Research: Atmospheres 106, 8035-8046.
Sun, X.-G. and Tang, M. (2013). Effect of arbuscular mycorrhizal fungi inoculation on root traits and root volatile organic compound emissions of Sorghum bicolor. South African Journal of Botany 88, 373-379.
Tang, B., Xu, S.-z., Zou, X.-l., Zheng, Y.-l. and Qiu, F.-z. (2010). Changes of Antioxidative Enzymes and Lipid Peroxidation in Leaves and Roots of Waterlogging-Tolerant and Waterlogging-Sensitive Maize Genotypes at Seedling Stage. Agricultural Sciences in China 9, 651-661.
Tani, A., Muramatsu, K. and Mochizuki, T. (2020). Emission of Methyl Ethyl Ketone and 2-Butanol Converted from Methyl Vinyl Ketone in Plant Leaves. Atmosphere 11, 793.
Tedersoo, L., Bahram, M. and Zobel, M. (2020). How mycorrhizal associations drive plant population and community biology. Science 367, eaba1223.
Tkacz, A. and Poole, P. (2021). The plant microbiome: The dark and dirty secrets of plant growth. PLANTS, PEOPLE, PLANET 3, 124-129.
Treesubsuntorn, C. and Thiravetyan, P. (2018). Botanical biofilter for indoor toluene removal and reduction of carbon dioxide emission under low light intensity by using mixed C3 and CAM plants. Journal of Cleaner Production 194, 94-100.
Tyc, O., Song, C., Dickschat, J. S., Vos, M. and Garbeva, P. (2017). The Ecological Role of Volatile and Soluble Secondary Metabolites Produced by Soil Bacteria. Trends in Microbiology 25, 280-292.
van Agtmaal, M., van Os, G., Hol, G., Hundscheid, M., Runia, W., Hordijk, C. and De Boer, W. (2015). Legacy effects of anaerobic soil disinfestation on soil bacterial community composition and production of pathogen-suppressing volatiles. Frontiers in Microbiology 6.
Van den Putte, A., Govers, G., Diels, J., Gillijns, K. and Demuzere, M. (2010). Assessing the effect of soil tillage on crop growth: A meta-regression analysis on European crop yields under conservation agriculture. European Journal of Agronomy 33, 231-241.
van der Heijden, M. G. A., Martin, F. M., Selosse, M. A. and Sanders, I. R. (2015). Mycorrhizal ecology and evolution: the past, the present, and the future. New Phytologist 205, 1406-1423.
Van Loenen, M. C. A., Turbett, Y., Mullins, C. E., Feilden, N. E. H., Wilson, M. J., Leifert, C. and Seel, W. E. (2003). Low Temperature–Short Duration Steaming of Soil Kills Soil-Borne Pathogens, Nematode Pests and Weeds. European Journal of Plant Pathology 109, 993-1002.
Velásquez, A., Valenzuela, M., Carvajal, M., Fiaschi, G., Avio, L., Giovannetti, M., D'Onofrio, C. and Seeger, M. (2020). The arbuscular mycorrhizal fungus Funneliformis mosseae induces changes and increases the concentration of volatile organic compounds in Vitis vinifera cv. Sangiovese leaf tissue. Plant Physiology and Biochemistry 155, 437-443.
Velikova, V. B. (2008). Isoprene as a tool for plant protection against abiotic stresses. Journal of Plant Interactions 3, 1-15.
Ven, A., Verlinden, M. S., Verbruggen, E. and Vicca, S. (2019). Experimental evidence that phosphorus fertilization and arbuscular mycorrhizal symbiosis can reduce the carbon cost of phosphorus uptake. Functional Ecology 33, 2215-2225.
Venturi, V. and Keel, C. (2016). Signaling in the Rhizosphere. Trends in Plant Science 21, 187-198.
Verbruggen, E., Heijden, M. G. A., Rillig, M. C. and Kiers, E. T. (2013). Mycorrhizal fungal establishment in agricultural soils: factors determining inoculation success. New Phytologist 197, 1104-1109.
Weisskopf, L., Schulz, S. and Garbeva, P. (2021). Microbial volatile organic compounds in intra-kingdom and inter-kingdom interactions. Nature Reviews Microbiology 19, 391-404.
Wen, Z., White, P. J., Shen, J. and Lambers, H. (2022). Linking root exudation to belowground economic traits for resource acquisition. New Phytologist 233, 1620-1635.
Werner, C., Fasbender, L., Romek, K. M., Yáñez-Serrano, A. M. and Kreuzwieser, J. (2020). Heat Waves Change Plant Carbon Allocation Among Primary and Secondary Metabolism Altering CO2 Assimilation, Respiration, and VOC Emissions. Frontiers in Plant Science 11.
Wietse, Li, X., Meisner, A. and Garbeva, P. (2019). Pathogen suppression by microbial volatile organic compounds in soils. FEMS Microbiology Ecology 95.
Willekens, K., Vandecasteele, B., Buchan, D. and De Neve, S. (2014). Soil quality is positively affected by reduced tillage and compost in an intensive vegetable cropping system. Applied Soil Ecology 82, 61-71.
Yandeau-Nelson, M. (2010). Protocol to sterilize and charcoal-germinate seeds. The Schnable Laboratory (Iowa State University).
Yasmin, H., Rashid, U., Hassan, M. N., Nosheen, A., Naz, R., Ilyas, N., Sajjad, M., Azmat, A. and Alyemeni, M. N. (2021). Volatile organic compounds produced by Pseudomonas pseudoalcaligenes alleviated drought stress by modulating defense system in maize ( Zea mays L.). Physiologia Plantarum 172, 896-911.
Yolcu, S., Alavilli, H., Ganesh, P., Asif, M., Kumar, M. and Song, K. (2021). An Insight into the Abiotic Stress Responses of Cultivated Beets (Beta vulgaris L.). Plants 11, 12.
Zhao, M., Zhao, J., Yuan, J., Hale, L., Wen, T., Huang, Q., Vivanco, J. M., Zhou, J., Kowalchuk, G. A. and Shen, Q. (2021). Root exudates drive soil‐microbe‐nutrient feedbacks in response to plant growth. Plant, Cell & Environment 44, 613-628.
Zhou, J., Zang, H., Loeppmann, S., Gube, M., Kuzyakov, Y. and Pausch, J. (2020). Arbuscular mycorrhiza enhances rhizodeposition and reduces the rhizosphere priming effect on the decomposition of soil organic matter. Soil Biology and Biochemistry 140, 107641.
Zhu, B., Gutknecht, J. L. M., Herman, D. J., Keck, D. C., Firestone, M. K. and Cheng, W. (2014). Rhizosphere priming effects on soil carbon and nitrogen mineralization. Soil Biology and Biochemistry 76, 183-192.
Zhu, W., Koziel, J. A., Cai, L., Wright, D. and Kuhrt, F. (2015). Testing odorants recovery from a novel metallized fluorinated ethylene propylene gas sampling bag. Journal of the Air & Waste Management Association 65, 1434-1445.
