De ziekte van Parkinson: waarom de bijnaam ‘beefziekte’ onterecht is en evenwichtsproblemen meer aandacht verdienen
Wist je dat er in België zo’n 35.000 mensen met de ziekte van Parkinson leven en dat het aantal gevallen wereldwijd blijft toenemen? De ziekte van Parkinson is ’s werelds meest voorkomende bewegingsstoornis en is, naast de ziekte van Alzheimer, de meest voorkomende neurodegeneratieve stoornis (een neurodegeneratieve stoornis wordt gekenmerkt door de afbraak van zenuwcellen in de hersenen). Wie nog nooit met Parkinson in aanraking kwamen, denkt doorgaans dat het een ouderdomsziekte is die mensen doet beven. Dit is niet geheel terecht. Zo treft de ziekte ook jonge dertigers en veertigers en is beven lang niet het enige mogelijke symptoom. Sommige patiënten zouden hier zelfs nooit last van hebben. Hoewel de ziekte en zijn symptomen al meer dan tweehonderd jaar geleden omschreven werden door de Britse arts James Parkinson (1817), zijn er nog veel zwarte gaten in onze kennis over de ziekte. Met mijn audiologische masterproef probeerde ik één van die gaten uit te klaren door de invloed van de ziekte van Parkinson op de werking van het evenwichtssysteem onder de loep te nemen.
Audiologie: wat is dat?
Audiologie is een paramedische wetenschap – net zoals logopedie, kinesitherapie en ergotherapie – die zich bezighoudt met het onderzoeken en behandelen van gehoor- en evenwichtsstoornissen. Audiologen worden voornamelijk gelinkt aan het afnemen van gehoortesten en hoortoestelaanpassingen bij slechthorenden, maar wat niet veel mensen weten is dat ze tegenwoordig meer en meer betrokken worden bij de diagnosestelling en behandeling van een evenwichtsstoornis, zoals de ziekte van Ménière en BPPV. In de volksmond wordt naar laatstgenoemde ook wel naar verwezen als de ‘ziekte van de loszittende kristalletjes’.
Het evenwichtssysteem in een notendop
Het evenwichts- of vestibulair orgaan is een minder bekend, maar heel belangrijk sensorisch orgaan dat lichaamsbewegingen, hoofdbewegingen en hoofdposities ten opzichte van de zwaartekracht detecteert. Een goedwerkend evenwichtssysteem reageert op deze bewegingen en hoofdposities met verschillende reflexbanen die onder andere voor een correcte lichaamshouding en stabiele blik zorgen. Dankzij dit mechanisme moeten we geen moeite doen om ons te verplaatsen zonder te vallen en kunnen we punten in de omgeving fixeren zonder dat onze ogen meebewegen met iedere stap die we zetten. Voor mensen met een evenwichtsstoornis zijn de zonet genoemde automatismen helaas niet zo vanzelfsprekend. Een evenwichtsstoornis kan gediagnosticeerd worden met behulp van verschillende testen die deel uitmaken van het takenpakket van een audioloog.
De link tussen evenwicht en de ziekte van Parkinson
Het idee voor evenwichtsonderzoek bij parkinsonpatiënten ontstond voornamelijk uit eerdere studies waarin onderzoekers de subjectieve symptomen van patiënten met Parkinson bevroegen. Uit de studies bleek dat de participanten zich vaak onstabiel of duizelig voelden en zich erg moesten focussen om bepaalde activiteiten uit te voeren zonder te vallen. Dit zijn symptomen die aan een evenwichtsstoornis doen denken. Ook andere onderzoekers lieten patiënten verschillende evenwichtsonderzoeken ondergaan en publiceerden hier een paper over. De vermoedelijke oorzaak van evenwichtsproblemen bij parkinsonpatiënten zou niet zo vergezocht zijn. Bij Parkinson is er namelijk aantasting van heel wat zenuwcellen in de hersenen en hersenstam, waarbij mogelijks ook zenuwcellen die instaan voor een goede werking van het evenwichtssysteem beschadigd worden.
Testopzet masterproef
Voor mijn masterproef werden tien parkinsonpatiënten en tien volgens leeftijd en geslacht ‘gematchte’ gezonde controlepersonen onderzocht. Het eigenlijke doel van de studie was om na te gaan of de parkinsonpatiënten afwijkende resultaten vertoonden op verschillende evenwichtsonderzoeken in vergelijking met de gezonde groep. Uiteraard mogen we uit het vergelijken van twee groepen bestaande uit slechts tien personen geen al te sterke conclusies trekken, maar de masterproef had het format van een pilootstudie; dit is een klein ‘proefonderzoek’ dat gebruikt wordt om een eerste indruk te krijgen van de doelpopulatie. De participanten in beide groepen waren gemiddeld 67 à 68 jaar oud en de parkinsonpatiënten bevonden zich allemaal in het middelste ziektestadium. Het testprotocol bestond uit maar liefst zes evenwichtsonderzoeken, waaronder één subjectieve vragenlijst. Een uitgebreid testprotocol was belangrijk om alle delen van het evenwichtsorgaan van de deelnemers zo goed mogelijk in kaart te brengen.
Resultaten masterproef
De resultaten op de evenwichtsonderzoeken werden vaker afwijkend bevonden bij de parkinsonpatiënten ten opzichte van de gezonde controlepersonen. Het grootste statistische effect kwam voort uit de resultaten op de subjectieve vragenlijst die de evenwichtsklachten van de participanten bevroeg. Daarnaast werden statistisch significante verschillen tussen beide groepen gevonden bij objectieve ‘vestibular evoked myogenic potential’ of vestibulaire spierpotentiaalmetingen die de responsiviteit van de evenwichtsblaasjes (utriculus en sacculus) en verschillende takken van de evenwichtszenuw nagaan. Dit betekent dat in mijn masterproef de utriculus, sacculus en evenwichtszenuw beduidend minder goed bleken te reageren bij parkinsonpatiënten in vergelijking met de gezonde deelnemers, wat de slechtere score van de patiënten op de vragenlijst zou kunnen verklaren.
Belang van deze masterproef en verder onderzoek
Kunnen we door evenwichtsstudies de ziekte van Parkinson genezen? Nee. Maar kunnen we door evenwichtsstudies de levenskwaliteit van deze patiënten verhogen? Absoluut. Door evenwichtsproblemen van personen met Parkinson in kaart te brengen en te behandelen – denk aan: bewegingsopvoeding, het voorzien van stevig schoeisel, oefeningen voor blikstabiliteit en aangepaste medicatie – kunnen valincidenten vermeden worden en blijven patiënten gestimuleerd om deel te nemen aan sociale activiteiten. De helaas vaak gerapporteerde, maar onderschatte aantasting van het evenwichtssysteem hoeft geen belemmering te zijn wanneer er patiëntspecifiek naar een oplossing voor dit probleem gezocht wordt.
Take home messages:
- Parkinson staat niet (enkel) gelijk aan beven
- Evenwichtsstoornissen bij de ziekte van Parkinson zijn problematisch aangezien deze tot valincidenten kunnen leiden
- Evenwichtsproblemen worden onderschat bij parkinsonpatiënten, maar kunnen gelukkig behandeld worden op verschillende mogelijke manieren
Bibliografie
ADDIN EN.REFLIST Abbruzzese, G., & Berardelli, A. (2003). Sensorimotor integration in movement disorders. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society, 18(3), 231-240. https://doi.org/10.1002/mds.10327
Agrawal, Y., Van de Berg, R., Wuyts, F., Walther, L., Magnusson, M., Oh, E., Sharpe, M., & Strupp, M. (2019). Presbyvestibulopathy: Diagnostic criteria Consensus document of the classification committee of the Bárány Society. Journal of vestibular research : equilibrium & orientation, 29(4), 161-170. https://doi.org/10.3233/ves-190672
Anderson, T. J., & MacAskill, M. R. (2013). Eye movements in patients with neurodegenerative disorders. Nature reviews. Neurology, 9(2), 74-85. https://doi.org/10.1038/nrneurol.2012.273
Balestrino, R., & Schapira, A. H. V. (2020). Parkinson disease. European journal of neurology, 27(1), 27-42. https://doi.org/10.1111/ene.14108
Barnett-Cowan, M., Dyde, R. T., Fox, S. H., Moro, E., Hutchison, W. D., & Harris, L. R. (2010). Multisensory determinants of orientation perception in Parkinson's disease. Neuroscience, 167(4), 1138-1150. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2010.02.065
Barone, P., Santangelo, G., Amboni, M., Pellecchia, M. T., & Vitale, C. (2016). Pisa syndrome in Parkinson's disease and parkinsonism: clinical features, pathophysiology, and treatment. The Lancet. Neurology, 15(10), 1063-1074. https://doi.org/10.1016/s1474-4422(16)30173-9
Becker-Bense, S., Wittmann, C., van Wensen, E., van Leeuwen, R. B., Bloem, B., & Dieterich, M. (2017). Prevalence of Parkinson symptoms in patients with different peripheral vestibular disorders. Journal of neurology, 264(6), 1287-1289. https://doi.org/10.1007/s00415-017-8470-7
Berliner, J. M., Kluger, B. M., Corcos, D. M., Pelak, V. S., Gisbert, R., McRae, C., Atkinson, C. C., & Schenkman, M. (2020). Patient perceptions of visual, vestibular, and oculomotor deficits in people with Parkinson's disease. Physiotherapy theory and practice, 36(6), 701-708. https://doi.org/10.1080/09593985.2018.1492055
Berridge, M. J. (2017). Vitamin D deficiency accelerates ageing and age-related diseases: a novel hypothesis. The Journal of physiology, 595(22), 6825-6836. https://doi.org/10.1113/jp274887
Bertolini, G., Wicki, A., Baumann, C. R., Straumann, D., & Palla, A. (2015). Impaired tilt perception in Parkinson's disease: a central vestibular integration failure. PloS one, 10(4), e0124253. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0124253
Beylergil, S. B., Ozinga, S., Walker, M. F., McIntyre, C. C., & Shaikh, A. G. (2019). Vestibular heading perception in Parkinson's disease. Progress in brain research, 249, 307-319. https://doi.org/10.1016/bs.pbr.2019.03.034
Beylergil, S. B., Petersen, M., Gupta, P., Elkasaby, M., Kilbane, C., & Shaikh, A. G. (2020). Severity-Dependent Effects of Parkinson's Disease on Perception of Visual and Vestibular Heading. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society. https://doi.org/10.1002/mds.28352
BIAP. (1996). Recommendation 02/1: Audiometric Classification of Hearing Impairments.
Braak, H., Del Tredici, K., Rüb, U., de Vos, R. A., Jansen Steur, E. N., & Braak, E. (2003). Staging of brain pathology related to sporadic Parkinson's disease. Neurobiology of aging, 24(2), 197-211. https://doi.org/10.1016/s0197-4580(02)00065-9
Cullen, K. E. (2016). Physiology of central pathways. Handbook of clinical neurology, 137, 17-40. https://doi.org/10.1016/b978-0-444-63437-5.00002-9
de Natale, E. R., Ginatempo, F., Paulus, K. S., Manca, A., Mercante, B., Pes, G. M., Agnetti, V., Tolu, E., & Deriu, F. (2015). Paired neurophysiological and clinical study of the brainstem at different stages of Parkinson's Disease. Clinical neurophysiology : official journal of the International Federation of Clinical Neurophysiology, 126(10), 1871-1878. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2014.12.017
de Natale, E. R., Ginatempo, F., Paulus, K. S., Pes, G. M., Manca, A., Tolu, E., Agnetti, V., & Deriu, F. (2015). Abnormalities of vestibular-evoked myogenic potentials in idiopathic Parkinson's disease are associated with clinical evidence of brainstem involvement. Neurological sciences : official journal of the Italian Neurological Society and of the Italian Society of Clinical Neurophysiology, 36(6), 995-1001. https://doi.org/10.1007/s10072-014-2054-4
de Rijk, M. C., Rocca, W. A., Anderson, D. W., Melcon, M. O., Breteler, M. M., & Maraganore, D. M. (1997). A population perspective on diagnostic criteria for Parkinson's disease. Neurology, 48(5), 1277-1281. https://doi.org/10.1212/wnl.48.5.1277
Del Tredici, K., & Braak, H. (2016). Review: Sporadic Parkinson's disease: development and distribution of α-synuclein pathology. Neuropathology and applied neurobiology, 42(1), 33-50. https://doi.org/10.1111/nan.12298
DeLong, M. R., & Wichmann, T. (2007). Circuits and circuit disorders of the basal ganglia. Archives of neurology, 64(1), 20-24. https://doi.org/10.1001/archneur.64.1.20
Deriu, F., Tolu, E., & Rothwell, J. C. (2003). A short latency vestibulomasseteric reflex evoked by electrical stimulation over the mastoid in healthy humans. The Journal of physiology, 553(Pt 1), 267-279. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2003.047274
Finsterer, J. (2003). Ptosis: causes, presentation, and management. Aesthetic plastic surgery, 27(3), 193-204. https://doi.org/10.1007/s00266-003-0127-5
Frei, K. (2021). Abnormalities of smooth pursuit in Parkinson's disease: A systematic review. Clinical parkinsonism & related disorders, 4, 100085. https://doi.org/10.1016/j.prdoa.2020.100085
Gandor, F., Basta, D., Gruber, D., Poewe, W., & Ebersbach, G. (2016). Subjective Visual Vertical in PD Patients with Lateral Trunk Flexion. Parkinson's disease, 2016, 7489105. https://doi.org/10.1155/2016/7489105
Gimmon, Y., & Schubert, M. C. (2019). Vestibular Testing-Rotary Chair and Dynamic Visual Acuity Tests. Advances in oto-rhino-laryngology, 82, 39-46. https://doi.org/10.1159/000490270
Goetz, C. G., Poewe, W., Rascol, O., Sampaio, C., Stebbins, G. T., Counsell, C., Giladi, N., Holloway, R. G., Moore, C. G., Wenning, G. K., Yahr, M. D., & Seidl, L. (2004). Movement Disorder Society Task Force report on the Hoehn and Yahr staging scale: status and recommendations. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society, 19(9), 1020-1028. https://doi.org/10.1002/mds.20213
Hanakawa, T., Fukuyama, H., Katsumi, Y., Honda, M., & Shibasaki, H. (1999). Enhanced lateral premotor activity during paradoxical gait in Parkinson's disease. Annals of neurology, 45(3), 329-336. https://doi.org/10.1002/1531-8249(199903)45:3<329::aid-ana8>3.0.co;2-s
Hood, J. D. (1960). The principles and practice of bone conduction audiometry: A review of the present position. The Laryngoscope, 70(9), 1211-1228. https://doi.org/https://doi.org/10.1288/00005537-196009000-00001
Hughson, W., & Westlake, H. (1944). Manual for program outline for rehabilitation of aural casualties both military and civilian. Trans Amer Acad Ophthal Otolaryng Suppl, 48, 1-15.
Jacobson, G. P., & Newman, C. W. (1990). The development of the Dizziness Handicap Inventory. Archives of otolaryngology--head & neck surgery, 116(4), 424-427. https://doi.org/10.1001/archotol.1990.01870040046011
Jeong, S. H., Kim, J. S., Shin, J. W., Kim, S., Lee, H., Lee, A. Y., Kim, J. M., Jo, H., Song, J., & Ghim, Y. (2013). Decreased serum vitamin D in idiopathic benign paroxysmal positional vertigo. Journal of neurology, 260(3), 832-838. https://doi.org/10.1007/s00415-012-6712-2
Johansson, H., Franzén, E., Skavberg Roaldsen, K., Hagströmer, M., & Leavy, B. (2019). Controlling the Uncontrollable: Perceptions of Balance in People With Parkinson Disease. Physical therapy, 99(11), 1501-1510. https://doi.org/10.1093/ptj/pzz117
Jongkees, L. B. W. (1948). Value of the caloric test of the labyrinth. Archives of Otolaryngology, 48(4), 402-417. https://doi.org/10.1001/archotol.1948.00690040414003
José Luvizutto, G., Souza Silva Brito, T., de Moura Neto, E., & Aparecida Pascucci Sande de Souza, L. (2020). Altered Visual and Proprioceptive Spatial Perception in Individuals with Parkinson's Disease. Perceptual and motor skills, 127(1), 98-112. https://doi.org/10.1177/0031512519880421
Joyal, C. C., Strazielle, C., & Lalonde, R. (2001). Effects of dentate nucleus lesions on spatial and postural sensorimotor learning in rats. Behavioural brain research, 122(2), 131-137. https://doi.org/10.1016/s0166-4328(00)00390-9
Koohi, N., Bancroft, M. J., Patel, J., Castro, P., Akram, H., Warner, T. T., & Kaski, D. (2021). Saccadic Bradykinesia in Parkinson's Disease: Preliminary Observations. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society, 36(7), 1729-1731. https://doi.org/10.1002/mds.28609
Kwon, K. Y., Park, S., Lee, E. J., Lee, M., & Ju, H. (2022). Impact of subjective dizziness on motor and non-motor symptoms in patients with early stages of Parkinson's disease. Journal of integrative neuroscience, 21(1), 3. https://doi.org/10.31083/j.jin2101003
Lee, S., Liu, A., Wang, Z. J., & McKeown, M. J. (2019). Abnormal Phase Coupling in Parkinson's Disease and Normalization Effects of Subthreshold Vestibular Stimulation. Frontiers in human neuroscience, 13, 118. https://doi.org/10.3389/fnhum.2019.00118
Lithgow, B. J., & Shoushtarian, M. (2015). Parkinson's disease: disturbed vestibular function and levodopa. Journal of the neurological sciences, 353(1-2), 49-58. https://doi.org/10.1016/j.jns.2015.03.050
Little, S., & Brown, P. (2014). The functional role of beta oscillations in Parkinson's disease. Parkinsonism & related disorders, 20 Suppl 1, S44-48. https://doi.org/10.1016/s1353-8020(13)70013-0
Lohnes, C. A., & Earhart, G. M. (2011). Saccadic eye movements are related to turning performance in Parkinson disease. Journal of Parkinson's disease, 1(1), 109-118. https://doi.org/10.3233/jpd-2011-11019
Lv, W., Guan, Q., Hu, X., Chen, J., Jiang, H., Zhang, L., & Fan, W. (2017). Vestibulo-ocular reflex abnormality in Parkinson's disease detected by video head impulse test. Neuroscience letters, 657, 211-214. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2017.08.021
Maes, L., Dhooge, I., D'Haenens, W., Bockstael, A., Keppler, H., Philips, B., Swinnen, F., & Vinck, B. M. (2010). The effect of age on the sinusoidal harmonic acceleration test, pseudorandom rotation test, velocity step test, caloric test, and vestibular-evoked myogenic potential test. Ear and hearing, 31(1), 84-94. https://doi.org/10.1097/AUD.0b013e3181b9640e
Meng, H., Blázquez, P. M., Dickman, J. D., & Angelaki, D. E. (2014). Diversity of vestibular nuclei neurons targeted by cerebellar nodulus inhibition. The Journal of physiology, 592(1), 171-188. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2013.259614
Mpandzou, G., Aït Ben Haddou, E., Regragui, W., Benomar, A., & Yahyaoui, M. (2016). Vitamin D deficiency and its role in neurological conditions: A review. Revue neurologique, 172(2), 109-122. https://doi.org/10.1016/j.neurol.2015.11.005
Müller, M. L., & Bohnen, N. I. (2013). Cholinergic dysfunction in Parkinson's disease. Current neurology and neuroscience reports, 13(9), 377. https://doi.org/10.1007/s11910-013-0377-9
Oghalai, J. S., Manolidis, S., Barth, J. L., Stewart, M. G., & Jenkins, H. A. (2000). Unrecognized benign paroxysmal positional vertigo in elderly patients. Otolaryngology--head and neck surgery : official journal of American Academy of Otolaryngology-Head and Neck Surgery, 122(5), 630-634. https://doi.org/10.1067/mhn.2000.105415
Parkinson, J. (2002). An essay on the shaking palsy. 1817. The Journal of neuropsychiatry and clinical neurosciences, 14(2), 223-236; discussion 222. https://doi.org/10.1176/jnp.14.2.223
Pinkhardt, E. H., Kassubek, J., Süssmuth, S., Ludolph, A. C., Becker, W., & Jürgens, R. (2009). Comparison of smooth pursuit eye movement deficits in multiple system atrophy and Parkinson's disease. Journal of neurology, 256(9), 1438-1446. https://doi.org/10.1007/s00415-009-5131-5
Pollak, L., Prohorov, T., Kushnir, M., & Rabey, M. (2009). Vestibulocervical reflexes in idiopathic Parkinson disease. Neurophysiologie clinique = Clinical neurophysiology, 39(4-5), 235-240. https://doi.org/10.1016/j.neucli.2009.07.001
Pötter-Nerger, M., Govender, S., Deuschl, G., Volkmann, J., & Colebatch, J. G. (2015). Selective changes of ocular vestibular myogenic potentials in Parkinson's disease. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society, 30(4), 584-589. https://doi.org/10.1002/mds.26114
Pötter-Nerger, M., Reich, M. M., Colebatch, J. G., Deuschl, G., & Volkmann, J. (2012). Differential effect of dopa and subthalamic stimulation on vestibular activity in Parkinson's disease. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society, 27(10), 1268-1275. https://doi.org/10.1002/mds.25061
Putcha, D., Ross, R. S., Rosen, M. L., Norton, D. J., Cronin-Golomb, A., Somers, D. C., & Stern, C. E. (2014). Functional correlates of optic flow motion processing in Parkinson's disease. Frontiers in integrative neuroscience, 8, 57. https://doi.org/10.3389/fnint.2014.00057
Reich, S. G., & Savitt, J. M. (2019). Parkinson's Disease. The Medical clinics of North America, 103(2), 337-350. https://doi.org/10.1016/j.mcna.2018.10.014
Rossi-Izquierdo, M., Basta, D., Rubio-Rodríguez, J. P., Santos-Pérez, S., Ernst, A., Sesar-Ignacio, Á., Alberte-Woodward, M., Guijarro-Del Amo, M., Estany-Gestal, A., San Román-Rodríguez, E., Faraldo-García, A., Zubizarreta-Gutiérrez, A., & Soto-Varela, A. (2014). Is posturography able to identify fallers in patients with Parkinson's disease? Gait & posture, 40(1), 53-57. https://doi.org/10.1016/j.gaitpost.2014.02.003
Scocco, D. H., Wagner, J. N., Racosta, J., Chade, A., & Gershanik, O. S. (2014). Subjective visual vertical in Pisa syndrome. Parkinsonism & related disorders, 20(8), 878-883. https://doi.org/10.1016/j.parkreldis.2014.04.030
Seidel, K., Mahlke, J., Siswanto, S., Krüger, R., Heinsen, H., Auburger, G., Bouzrou, M., Grinberg, L. T., Wicht, H., Korf, H. W., den Dunnen, W., & Rüb, U. (2015). The brainstem pathologies of Parkinson's disease and dementia with Lewy bodies. Brain pathology (Zurich, Switzerland), 25(2), 121-135. https://doi.org/10.1111/bpa.12168
Shalash, A. S., Hassan, D. M., Elrassas, H. H., Salama, M. M., Méndez-Hernández, E., Salas-Pacheco, J. M., & Arias-Carrión, O. (2017). Auditory- and Vestibular-Evoked Potentials Correlate with Motor and Non-Motor Features of Parkinson's Disease. Frontiers in neurology, 8, 55. https://doi.org/10.3389/fneur.2017.00055
Sharpe, J. A., & Sylvester, T. O. (1978). Effect of aging on horizontal smooth pursuit. Investigative ophthalmology & visual science, 17(5), 465-468.
Takakusaki, K. (2017). Functional Neuroanatomy for Posture and Gait Control. Journal of movement disorders, 10(1), 1-17. https://doi.org/10.14802/jmd.16062
Tang, H., Chen, Y., Cen, Z., Ouyang, Z., Lou, D., Tan, Y., & Luo, W. (2020). The link between lateral trunk flexion in Parkinson's disease and vestibular dysfunction: a clinical study. The International journal of neuroscience, 1-6. https://doi.org/10.1080/00207454.2020.1825419
Tysnes, O. B., & Storstein, A. (2017). Epidemiology of Parkinson's disease. Journal of neural transmission (Vienna, Austria : 1996), 124(8), 901-905. https://doi.org/10.1007/s00702-017-1686-y
Van Den Eeden, S. K., Tanner, C. M., Bernstein, A. L., Fross, R. D., Leimpeter, A., Bloch, D. A., & Nelson, L. M. (2003). Incidence of Parkinson's disease: variation by age, gender, and race/ethnicity. American journal of epidemiology, 157(11), 1015-1022. https://doi.org/10.1093/aje/kwg068
van Wensen, E., van Leeuwen, R. B., van der Zaag-Loonen, H. J., Masius-Olthof, S., & Bloem, B. R. (2013). Benign paroxysmal positional vertigo in Parkinson's disease. Parkinsonism & related disorders, 19(12), 1110-1112. https://doi.org/10.1016/j.parkreldis.2013.07.024
Venhovens, J., Meulstee, J., Bloem, B. R., & Verhagen, W. I. (2016). Neurovestibular analysis and falls in Parkinson's disease and atypical parkinsonism. The European journal of neuroscience, 43(12), 1636-1646. https://doi.org/10.1111/ejn.13253
Venhovens, J., Meulstee, J., & Verhagen, W. I. M. (2016). Vestibular evoked myogenic potentials (VEMPs) in central neurological disorders. Clinical neurophysiology : official journal of the International Federation of Clinical Neurophysiology, 127(1), 40-49. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2014.12.021
Visser, J. E., & Bloem, B. R. (2005). Role of the basal ganglia in balance control. Neural plasticity, 12(2-3), 161-174; discussion 263-172. https://doi.org/10.1155/np.2005.161
Vitale, C., Marcelli, V., Furia, T., Santangelo, G., Cozzolino, A., Longo, K., Allocca, R., Amboni, M., Marciano, E., & Barone, P. (2011). Vestibular impairment and adaptive postural imbalance in parkinsonian patients with lateral trunk flexion. Movement disorders : official journal of the Movement Disorder Society, 26(8), 1458-1463. https://doi.org/10.1002/mds.23657
Wellings, T. P., Brichta, A. M., & Lim, R. (2017). Altered neurofilament protein expression in the lateral vestibular nucleus in Parkinson's disease. Experimental brain research, 235(12), 3695-3708. https://doi.org/10.1007/s00221-017-5092-3
Wu, C. C., Cao, B., Dali, V., Gagliardi, C., Barthelemy, O. J., Salazar, R. D., Pomplun, M., Cronin-Golomb, A., & Yazdanbakhsh, A. (2018). Eye movement control during visual pursuit in Parkinson's disease. PeerJ, 6, e5442. https://doi.org/10.7717/peerj.5442
Yakubovich, S., Israeli-Korn, S., Halperin, O., Yahalom, G., Hassin-Baer, S., & Zaidel, A. (2020). Visual self-motion cues are impaired yet overweighted during visual-vestibular integration in Parkinson's disease. Brain communications, 2(1), fcaa035. https://doi.org/10.1093/braincomms/fcaa035
Yang, B., Lu, Y., Xing, D., Zhong, W., Tang, Q., Liu, J., & Yang, X. (2020). Association between serum vitamin D levels and benign paroxysmal positional vertigo: a systematic review and meta-analysis of observational studies. European archives of oto-rhino-laryngology : official journal of the European Federation of Oto-Rhino-Laryngological Societies (EUFOS) : affiliated with the German Society for Oto-Rhino-Laryngology - Head and Neck Surgery, 277(1), 169-177. https://doi.org/10.1007/s00405-019-05694-0
Zhang, J., Zhang, B., Ren, Q., Zhong, Q., Li, Y., Liu, G., Ma, X., & Zhao, C. (2021). Eye movement especially vertical oculomotor impairment as an aid to assess Parkinson's disease. Neurological sciences : official journal of the Italian Neurological Society and of the Italian Society of Clinical Neurophysiology, 42(6), 2337-2345. https://doi.org/10.1007/s10072-020-04796-6
Zhou, H., Wang, X., Ma, D., Jiang, Y., Li, F., Sun, Y., Chen, J., Sun, W., Pinkhardt, E. H., Landwehrmeyer, B., Ludolph, A., Zhang, L., Zhao, G., & Wang, Z. (2021). The differential diagnostic value of a battery of oculomotor evaluation in Parkinson's Disease and Multiple System Atrophy. Brain and behavior, 11(7), e02184. https://doi.org/10.1002/brb3.2184
