Lianen: een onderbelicht element in de klimaatverandering

simon
dequeker

Een man slingert door het oerwoud, op zoek naar zijn hartendief. De man heet Tarzan, de hartendief Jane. Voor ik aan mijn thesis begon, kwam ik niet veel verder dan dit beeld wanneer ik aan lianen dacht. Onterecht, zou ik ontdekken, want lianen spelen een belangrijke rol in misschien wel de grootste uitdaging van de 21e eeuw: de klimaatverandering. Desondanks is de kennis over de hydraulische eigenschappen – het watertransport –  van lianen beperkt. Een beter begrip van deze hydraulische eigenschappen van lianen is essentieel om klimaatverandering nauwkeuriger te voorspellen.  Lees dit verslag als een oproep tot meer onderzoek naar de wereld van lianen.

Een flashforward

We schrijven het jaar 2100. De gemiddelde temperatuur is gestegen met 3.5°C. In het nieuws geen dagelijkse corona-update, maar wel orkanen,  overstromingen, hittegolven en bosbranden. Miljoenen mensen zijn op de vlucht. Hoewel dit zeker niet zou misstaan in een dystopische sciencefictionfilm, duiden de meest realistische klimaatmodellen voornamelijk op bittere (toekomstige) werkelijkheid. Deze klimaatmodellen houden echter geen rekening met de aanwezigheid van lianen in tropische bossen.

Wat zijn lianen?

Lianen zijn dunstammige, gewortelde planten die de stam van bomen als steun gebruiken om de top van het bladerdak te bereiken. Ze groeien voornamelijk in tropische bossen en hun aanwezigheid heeft grote gevolgen voor bomen. Lianen oefenen grote mechanische stress uit op bomen en zijn bovendien sterke concurrenten voor de opname van grondstoffen zoals water, nutriënten en licht. Dit heeft als gevolg dat lianen de groei van bomen sterk verlagen (tot 84%)  en de mortaliteit verhogen (verdubbeling tot verdriedubbeling).

image 490

Versnelling van de klimaatverandering

De ingrijpende inwerking van lianen op de bosdynamiek heeft gevolgen voor de klimaatverandering. Tropische bossen onttrekken CO2 aan de atmosfeer en spelen dus een cruciale rol in het vertragen van de klimaatverandering. De negatieve invloed van lianen op de groei en mortaliteit van bomen vertaalt zich in een sterke afname van de koolstofopname en –opslag in tropische bossen. Lianen dragen dus bij aan een versnelde klimaatverandering.

Lianen en modellen

Door een gebrek aan onderzoek en kennis werden lianen lange tijd genegeerd. In 2019 ontwikkelden wetenschappers een eerste vegetatiemodel waarbij lianen werden geïntegreerd. In dit model was de accumulatie van biomassa (equivalent aan de koolstofopslag) in het tropisch bos na 70 jaar 19% lager dan in een simulatie zonder lianen. Integratie van lianen in vegetatiemodellen is dan ook cruciaal om de koolstofcyclus in tropische bossen (en dus de klimaatverandering) op een realistische wijze te kunnen voorspellen.

Dit model behandelt lianen echter als een homogene groep, zonder verdere onderverdeling (snel of traag groeiend/ groot of klein/ al dan niet gevoelig aan droogte…). Ook wordt er nog geen rekening gehouden met de hydraulische eigenschappen van lianen. Deze eigenschappen karakteriseren het watertransport in de plant en dus hoe lianen zich gedragen onder droogte. Door klimaatverandering krijgen we in de toekomst meer talrijke en langere periodes van droogte. Kunnen lianen hiermee overweg?  Zal de lianenpopulatie onder deze omstandigheden toenemen of afnemen, en zo de klimaatverandering versnellen of juist afremmen? Op deze cruciale vragen moet de wetenschappelijke wereld vooralsnog het antwoord schuldig blijven.  Dit thesisonderzoek probeert om het antwoord een stukje dichterbij te brengen.

Lianen en droogte: hydraulisch falen

Veel planten sterven onder droogte door een mechanisme dat hydraulisch falen heet. Om dit te kunnen snappen, dient even te worden ingezoomd op het opwaarts (van wortel naar blad) watertransport in de plant. Laten we ter vereenvoudiging het water in de plant voorstellen door een waterketting, die reikt van de wortels, doorheen de stam, tot aan de bladeren. Elke schakel van deze ketting, d.i. elke watermolecule, is stevig verbonden met de volgende door middel van waterstofbruggen. In droge omstandigheden trekt de atmosfeer ter hoogte van de bladeren aan de waterketting, verdampt het water (de transpiratie van de plant) en wordt de ketting integraal omhoog getrokken. 

Bij langdurige droogte trekt de atmosfeer echter heel hard aan de waterketting, waardoor deze kan breken. Dit wordt hydraulisch falen genoemd en leidt tot de dood van de plant, aangezien de plant dan geen water meer kan transporteren en dus uitdroogt. De vraag die dus centraal staat is: hoe gevoelig zijn lianen aan hydraulisch falen? Met andere woorden: onder welke trekspanning breekt de waterketting? Vijf lianensoorten uit een tropisch bos uit Costa-Rica werden hiertoe onderzocht.

Klassiek worden lianen zeer vatbaar geacht voor hydraulisch falen. Deze veronderstelling is echter gefundeerd op relatief weinig onderzoek. Bovendien is het in tegenspraak met het frequent voorkomen van lianen in droge tropische bossen.

Maar wat vertellen de lianen uit Costa-Rica ons?

Enkele resultaten uit het thesisonderzoek:

  • Grote verschillen werden waargenomen tussen de onderzochte lianen. Zowel een hoge (1 liaansoort), middelmatige (1 liaansoort) als lage vatbaarheid (3 liaansoorten) voor hydraulisch falen werd vastgesteld.

 

  • De liaan met een hoge vatbaarheid voor hydraulisch falen beschikt over mechanismen (bv. de aanwezigheid van slijmstoffen) om het water in zijn stam vast te houden en hierdoor de trekspanning op de waterketting zeer laag te houden. Zo wordt vroegtijdig hydraulisch falen toch vermeden. Lianen blijken dus een spectrum aan overlevingsmechanismen te hanteren.

 

  • Vier van de vijf onderzochte lianensoorten blijken goed bestand te zijn tegen droogte.

 

Lianen worden vaak beschouwd als een homogene plantengroep. Ze zouden vatbaar zijn voor hydraulisch falen en dus kwetsbaar zijn voor droogte. De resultaten uit dit onderzoek spreken dit echter tegen.  De onderzochte  lianen zijn voornamelijk goed bestand tegen droogte, waarbij ze gebruik maakten van een scala aan overlevingsstrategieën.

De toekomst?

Lianen, die de laatste decennia reeds toenamen in neotropische bossen, lijken dus ook in de toekomst klimaatverandering (nog meer) te gaan versterken. Deze thesis roept daarom op tot meer onderzoek naar (de heterogeniteit van) lianen, zodat lianen niet enkel een volwaardige plaats krijgen in de wereld van Disney en Tarzan, maar ook in deze van de klimaatmodellen.

Voorspellen van klimaatverandering, gedefinieerd door de prachtige wetten van verbondenheid en oorzaak en gevolg, is een aartsmoeilijke opdracht. Klimaatvoorspellingen vinden hun waarde in de bewustwording en inschatting van het klimaatprobleem, in activering en finaal in het afstemmen van beleid. Laten we dit voorspellen daarom zo nauwkeurig mogelijk doen!

Bibliografie

J. L. Andrade, F. C. Meinzer, G. Goldstein en S. A. Schnitzer (2005). Water uptake and transport in lianas and co-occurring trees of a seasonally dry tropical forest. Trees, 19(3):282–289. G. Angeles en C. Leon-Gomez (1997). Bark anatomy of four tropical vitaceae from veracruz, mexico. IAWA journal, 18(3):215–228. V. Angyalossy, G. Angeles, M. R. Pace, A. C. Lima, C. L. Dias-Leme, L. G. Lohmann en C. Madero-Vega (2012). An overview of the anatomy, development and evolution of the vascular system of lianas. Plant Ecology & Diversity, 5(2):167–182. G. P. Asner en R. E. Martin (2012). Contrasting leaf chemical traits in tropical lianas and trees: implications for future forest composition. Ecology Letters, 15(9):1001–1007. A. Augusto, J. Tabanez en V. M. Viana (2000). Patch structure within brazilian atlantic forest fragments and implications for conservation 1. Biotropica, 32(4b):925–933. M. Barker en D. Pérez-Salicrup (2000). Effect of liana cutting on water potential and growth of adult senna multijuga (caesalpinioideae) trees in a bolivian tropical forest. Oecologia, 124(4):469–475. F.-W. Bentrup (2017). Water ascent in trees and lianas: the cohesion-tension theory revisited in the wake of otto renner. Protoplasma, 254(2):627–633. F. Bongers, C. E. Ewango, M. T. Van Der Sande en L. Poorter (2020). Liana species decline in congo basin contrasts with global patterns. Ecology. C. Brodersen en A. McElrone (2013). Maintenance of xylem network transport capacity: a review of embolism repair in vascular plants. Frontiers in plant science, 4:108. C. R. Brodersen, A. J. McElrone, B. Choat, M. A. Matthews en K. A. Shackel (2010). The dynamics of embolism repair in xylem: in vivo visualizations using high-resolution computed tomography. Plant physiology, 154(3):1088–1095. T. Brodribb en T. Feild (2000). Stem hydraulic supply is linked to leaf photosynthetic capacity: evidence from new caledonian and tasmanian rainforests. Plant, Cell & Environment, 23(12):1381–1388. T. J. Brodribb, T. S. Feild en G. J. Jordan (2007). Leaf maximum photosynthetic rate and venation are linked by hydraulics. Plant physiology, 144(4):1890–1898. T. J. Brodribb en N. M. Holbrook (2003). Stomatal closure during leaf dehydration, correlation with other leaf physiological traits. Plant Physiology, 132(4):2166–2173. T. J. Brodribb, R. P. Skelton, S. A. McAdam, D. Bienaimé, C. J. Lucani en P. Marmottant (2016). Visual quantification of embolism reveals leaf vulnerability to hydraulic failure. New Phytologist, 209(4):1403–1409. S. J. Bucci, G. Goldstein, F. G. Scholz en F. C. Meinzer (2016). Physiological significance of hydraulic segmentation, nocturnal transpiration and capacitance in tropical trees: Paradigms revisited. In Tropical tree physiology, pp. 205–225. Springer. J. Cai en M. T. Tyree (2010). The impact of vessel size on vulnerability curves: data and models for within-species variability in saplings of aspen, populus tremuloides michx. Plant, Cell & Environment, 33(7):1059–1069. Z.-Q. Cai, S. A. Schnitzer en F. Bongers (2009). Seasonal differences in leaf-level physiology give lianas a competitive advantage over trees in a tropical seasonal forest. Oecologia, 161(1):25–33. P. I. Campanello, E. Manzané, M. Villagra, Y.-J. Zhang, A. M. Panizza, D. di Francescantonio, S. A. Rodriguez, Y.-J. Chen, L. S. Santiago en G. Goldstein (2016). Carbon allocation and water relations of lianas versus trees. In Tropical tree physiology, pp. 103–124. Springer. S. Carlquist (1984). Vessel grouping in dicotyledon wood. Aliso: A Journal of Systematic and Evolutionary Botany, 10(4):505–525. S. Carlquist (2009). Xylem heterochrony: an unappreciated key to angiosperm origin and diversifications. Botanical Journal of the Linnean Society, 161(1):26–65. E. C. D. Carvalho, F. R. Martins, A. A. Soares, R. S. Oliveira, C. R. Muniz en F. S. Araújo (2015). Hydraulic architecture of lianas in a semiarid climate: efficiency or safety? Acta Botanica Brasilica, 29(2):198–206. G. Charrier, J. M. Torres-Ruiz, E. Badel, R. Burlett, B. Choat, H. Cochard, C. E. Delmas, J.-C. Domec, S. Jansen, A. King et al. (2016). Evidence for hydraulic vulnerability segmentation and lack of xylem refilling under tension. Plant Physiology, 172(3):1657–1668. Y.-J. Chen, F. Bongers, K. Tomlinson, Z.-X. Fan, H. Lin, S.-B. Zhang, Y.-L. Zheng, Y.-P. Li, K.-F. Cao en J.-L. Zhang (2016). Time lags between crown and basal sap flows in tropical lianas and co-occurring trees. Tree physiology, 36(6):736–747. Y.-J. Chen, K.-F. Cao, S. A. Schnitzer, Z.-X. Fan, J.-L. Zhang en F. Bongers (2015). Water-use advantage for lianas over trees in tropical seasonal forests. New Phytologist, 205(1):128–136.  Y.-J. Chen, S. A. Schnitzer, Y.-J. Zhang, Z.-X. Fan, G. Goldstein, K. W. Tomlinson, H. Lin, J.-L. Zhang en K.-F. Cao (2017). Physiological regulation and efficient xylem water transport regulate diurnal water and carbon balances of tropical lianas. Functional Ecology, 31(2):306–317. W. Chitarra, R. Balestrini, M. Vitali, C. Pagliarani, I. Perrone, A. Schubert en C. Lovisolo (2014). Gene expression in vessel-associated cells upon xylem embolism repair in vitis vinifera l. petioles. Planta, 239(4):887–899. B. Choat, M. C. Ball, J. G. Luly en J. A. Holtum (2005). Hydraulic architecture of deciduous and evergreen dry rainforest tree species from north-eastern australia. Trees, 19(3):305–311. B. Choat, A. R. Cobb en S. Jansen (2008). Structure and function of bordered pits: new discoveries and impacts on whole-plant hydraulic function. New phytologist, 177(3):608–626. B. Choat, D. Creek, M. Gullo, A. Nardini, E. Oddo, F. Raimondo, J. M. Torres-Ruiz, P. Trifilo en A. Vilagrosa (2015). Prometheuswiki - quantification of vulnerability to xylem embolism - bench dehydration. PrometheusWiki. B. Choat, S. Jansen, T. J. Brodribb, H. Cochard, S. Delzon, R. Bhaskar, S. J. Bucci, T. S. Feild, S. M. Gleason, U. G. Hacke et al. (2012). Global convergence in the vulnerability of forests to drought. Nature, 491(7426):752–755. H. Cochard (2006). Cavitation in trees. Comptes Rendus Physique, 7(9-10):1018–1026. H. Cochard, E. Badel, S. Herbette, S. Delzon, B. Choat en S. Jansen (2013). Methods for measuring plant vulnerability to cavitation: a critical review. Journal of Experimental Botany, 64(15):4779–4791. H. Cochard, P. Cruiziat en M. T. Tyree (1992). Use of positive pressures to establish vulnerability curves: further support for the air-seeding hypothesis and implications for pressure-volume analysis. Plant Physiology, 100(1):205–209. H. Cochard en S. Delzon (2013). Hydraulic failure and repair are not routine in trees. Annals of Forest Science, 70(7):659–661. N. De Baerdemaeker (2018). From hydraulics to acoustics in drought-induced cavitation in plants. Ph.D. thesis, Ghent University. N. J. De Baerdemaeker, K. N. R. Arachchige, J. Zinkernagel, J. Van den Bulcke, J. Van Acker, H. J. Schenk en K. Steppe (2019). The stability enigma of hydraulic vulnerability curves: addressing the link between hydraulic conductivity and drought-induced embolism. Tree physiology, 39(10):1646–1664. H. De Deurwaerder, P. Hervé-Fernández, C. Stahl, B. Burban, P. Petronelli, B. Hoffman, D. Bonal, P. Boeckx en H. Verbeeck (2018). Liana and tree below-ground water competition—evidence for water resource partitioning during the dry season. Tree physiology, 38(7):1071–1083.  M. E. De Guzman, L. S. Santiago, S. A. Schnitzer en L. Álvarez-Cansino (2017). Trade-offs between water transport capacity and drought resistance in neotropical canopy liana and tree species. Tree Physiology, 37(10):1404–1414. S. J. DeWalt, S. A. Schnitzer, J. Chave, F. Bongers, R. J. Burnham, Z. Cai, G. Chuyong, D. B. Clark, C. E. Ewango, J. J. Gerwing et al. (2010). Annual rainfall and seasonality predict pantropical patterns of liana density and basal area. Biotropica, 42(3):309–317. M. Di Porcia E Brugnera, F. Meunier, M. Longo, S. M. Krishna Moorthy, H. De Deurwaerder, S. A. Schnitzer, D. Bonal, B. Faybishenko en H. Verbeeck (2019). Modeling the impact of liana infestation on the demography and carbon cycle of tropical forests. Global change biology, 25(11):3767–3780. A. S. Dias, R. S. Oliveira, F. R. Martins, F. Bongers, N. P. Anten en F. Sterck (2019). How do lianas and trees change their vascular strategy in seasonal versus rain forest? Perspectives in plant ecology, evolution and systematics, 40:125465. H. H. Dixon en J. Joly (1895). Xii. on the ascent of sap. Philosophical Transactions of the Royal Society of London.(B.), (186):563–576. L. Donovan, D. Grise, J. West, R. Pappert, N. Alder en J. Richards (1999). Predawn disequilibrium between plant and soil water potentials in two cold-desert shrubs. Oecologia, 120(2):209–217. J. Epila, N. J. De Baerdemaeker, L. L. Vergeynst, W. H. Maes, H. Beeckman en K. Steppe (2017). Capacitive water release and internal leaf water relocation delay drought-induced cavitation in african maesopsis eminii. Tree physiology, 37(4):481–490. F. W. Ewers, H. Cochard en M. T. Tyree (1997). A survey of root pressures in vines of a tropical lowland forest. Oecologia, 110(2):191–196. F. W. Ewers, J. A. Rosell en M. E. Olson (2015). Lianas as structural parasites. In Functional and ecological xylem anatomy, pp. 163–188. Springer. J. B. Fisher, A. Guillermo Angeles, F. W. Ewers en J. Lopez-Portillo (1997). Survey of root pressure in tropical vines and woody species. International journal of plant sciences, 158(1):44– 50. A. Ganthaler, K. Marx, B. Beikircher en S. Mayr (2019). Are hydraulic patterns of lianas different from trees? new insights from hedera helix. Journal of experimental botany, 70(10):2811–2822. A. H. Gentry en R. Vasquez (1993). A field guide to the families and genera of woody plants of northwest south america (colombia, ecuador, peru): with supplementary notes on herbaceous taxa. J. J. Gerwing en D. L. Farias (2000). Integrating liana abundance and forest stature into an estimate of total aboveground biomass for an eastern amazonian forest. Journal of tropical ecology, 16(3):327–335.  C. Gimenez, M. Gallardo en R. Thompson (2013). Plant–water relations. S. M. Gleason, D. W. Butler, K. Zieminska, P. Waryszak en M. Westoby (2012). Stem xylem ´ conductivity is key to plant water balance across australian angiosperm species. Functional Ecology, 26(2):343–352. S. M. Gleason, M. Westoby, S. Jansen, B. Choat, U. G. Hacke, R. B. Pratt, R. Bhaskar, T. J. Brodribb, S. J. Bucci, K.-F. Cao et al. (2016). Weak tradeoff between xylem safety and xylem-specific hydraulic efficiency across the world’s woody plant species. New Phytologist, 209(1):123–136. U. G. Hacke, J. S. Sperry, J. K. Wheeler en L. Castro (2006). Scaling of angiosperm xylem structure with safety and efficiency. Tree physiology, 26(6):689–701. K. Hargrave, K. Kolb, F. Ewers en S. Davis (1994). Conduit diameter and drought-induced embolism in salvia mellifera greene (labiatae). New Phytologist, 126(4):695–705. S. Herbette en H. Cochard (2010). Calcium is a major determinant of xylem vulnerability to cavitation. Plant Physiology, 153(4):1932–1939. N. Holbrook (1995). Stem water storage. plant stems: physiology and functional morphology. Ed. BL Gartner, pp. 151–174. T. Hölttä, H. Cochard, E. Nikinmaa en M. Mencuccini (2009). Capacitive effect of cavitation in xylem conduits: results from a dynamic model. Plant, Cell & Environment, 32(1):10–21. T. Hölttä, E. Juurola, L. Lindfors en A. Porcar-Castell (2012). Cavitation induced by a surfactant leads to a transient release of water stress and subsequent ‘run away’embolism in scots pine (pinus sylvestris) seedlings. Journal of experimental botany, 63(2):1057–1067. L. L. Ingwell, S. Joseph Wright, K. K. Becklund, S. P. Hubbell en S. A. Schnitzer (2010). The impact of lianas on 10 years of tree growth and mortality on barro colorado island, panama. Journal of Ecology, 98(4):879–887. A. Jacobsen (2011a). Flushing plant samples in order to determine maximum hydraulic conductivity. A. Jacobsen (2011b). Measuring the hydraulic conductivity of plant samples. A. L. Jacobsen en R. B. Pratt (2012). No evidence for an open vessel effect in centrifuge-based vulnerability curves of a long-vesselled liana (vitis vinifera). New Phytologist, 194(4):982–990. A. L. Jacobsen, R. B. Pratt, M. F. Tobin, U. G. Hacke en F. W. Ewers (2012). A global analysis of xylem vessel length in woody plants. American journal of botany, 99(10):1583–1591. S. Jansen, B. Choat en A. Pletsers (2009). Morphological variation of intervessel pit membranes and implications to xylem function in angiosperms. American journal of botany, 96(2):409–419. S. Jansen en H. J. Schenk (2015). On the ascent of sap in the presence of bubbles. American Journal of Botany, 102(10):1561–1563. S. Jansen, B. Schuldt en B. Choat (2015). Current controversies and challenges in applying plant hydraulic techniques. New Phytologist, 205(3):961–964. M. Jiménez-Castillo en C. H. Lusk (2013). Vascular performance of woody plants in a temperate rain forest: lianas suffer higher levels of freeze–thaw embolism than associated trees. Functional Ecology, 27(2):403–412. D. M. Johnson, J.-C. Domec, D. R. Woodruff, K. A. McCulloh en F. C. Meinzer (2013). Contrasting hydraulic strategies in two tropical lianas and their host trees. American journal of botany, 100(2):374–383. S. Kikuta, M. Lo Gullo, A. Nardini, H. Richter en S. Salleo (1997). Ultrasound acoustic emissions from dehydrating leaves of deciduous and evergreen trees. Plant, Cell & Environment, 20(11):1381–1390. S. Kikuta en H. Richter (2003). Ultrasound acoustic emissions from freezing xylem. Plant, Cell & Environment, 26(3):383–388. T. Klein, M. J. Zeppel, W. R. Anderegg, J. Bloemen, M. G. De Kauwe, P. Hudson, N. K. Ruehr, T. L. Powell, G. von Arx en A. Nardini (2018). Xylem embolism refilling and resilience against drought-induced mortality in woody plants: processes and trade-offs. Ecological research, 33(5):839–855. M. Klepsch, Y. Zhang, M. M. Kotowska, L. J. Lamarque, M. Nolf, B. Schuldt, J. M. TorresRuiz, D.-W. Qin, B. Choat, S. Delzon et al. (2018). Is xylem of angiosperm leaves less resistant to embolism than branches? insights from microct, hydraulics, and anatomy. Journal of Experimental Botany, 69(22):5611–5623. T. Kozlowski en P. Kramer (1991). Pallardy, the physiological ecology of woody plants. H. Lambers, F. S. Chapin III en T. L. Pons (2008). Plant physiological ecology. Springer Science & Business Media. F. Lens, J. S. Sperry, M. A. Christman, B. Choat, D. Rabaey en S. Jansen (2011). Testing hypotheses that link wood anatomy to cavitation resistance and hydraulic conductivity in the genus acer. New phytologist, 190(3):709–723. X. Li, S. Delzon, J. Torres-Ruiz, E. Badel, R. Burlett, H. Cochard, S. Jansen, A. King, L. Lamarque, N. Lenoir et al. (2020). Lack of vulnerability segmentation in four angiosperm tree species: evidence from direct x-ray microtomography observation. Annals of Forest Science, 77(2):1–12. 77  L. Loepfe, J. Martinez-Vilalta, J. Pinol en M. Mencuccini (2007). The relevance of xylem network structure for plant hydraulic efficiency and safety. Journal of Theoretical Biology, 247(4):788– 803. K. A. McCulloh en J. S. Sperry (2005). Patterns in hydraulic architecture and their implications for transport efficiency. Tree Physiology, 25(3):257–267. N. McDowell, W. T. Pockman, C. D. Allen, D. D. Breshears, N. Cobb, T. Kolb, J. Plaut, J. Sperry, A. West, D. G. Williams et al. (2008). Mechanisms of plant survival and mortality during drought: why do some plants survive while others succumb to drought? New phytologist, 178(4):719–739. F. C. Meinzer, M. J. Clearwater en G. Goldstein (2001). Water transport in trees: current perspectives, new insights and some controversies. Environmental and Experimental Botany, 45(3):239–262. P. J. Melcher, N. Michele Holbrook, M. J. Burns, M. A. Zwieniecki, A. R. Cobb, T. J. Brodribb, B. Choat en L. Sack (2012). Measurements of stem xylem hydraulic conductivity in the laboratory and field. Methods in Ecology and Evolution, 3(4):685–694. F. Meunier, S. M. Krishna Moorthy, H. De Deurwaerder, R. Kreus, J. Van den Bulcke, R. Lehnebach en H. Verbeeck (2020). Within-site variability of liana wood anatomical traits: A case study in laussat, french guiana. Forests, 11(5):523. J. Nabe-Nielsen, J. Kollmann en M. Peña-Claros (2009). Effects of liana load, tree diameter and distances between conspecifics on seed production in tropical timber trees. Forest Ecology and Management, 257(3):987–993. A. Nardini, M. A. L. Gullo en S. Salleo (2011). Refilling embolized xylem conduits: is it a matter of phloem unloading? Plant Science, 180(4):604–611. M. Nolf, B. Beikircher, S. Rosner, A. Nolf en S. Mayr (2015a). Xylem cavitation resistance can be estimated based on time-dependent rate of acoustic emissions. New Phytologist, 208(2):625– 632. M. Nolf, D. Creek, R. Duursma, J. Holtum, S. Mayr en B. Choat (2015b). Stem and leaf hydraulic properties are finely coordinated in three tropical rain forest tree species. Plant, Cell & Environment, 38(12):2652–2661. M. E. Olson, T. Anfodillo, J. A. Rosell, G. Petit, A. Crivellaro, S. Isnard, C. León-Gómez, L. O. Alvarado-Cárdenas en M. Castorena (2014). Universal hydraulics of the flowering plants: vessel diameter scales with stem length across angiosperm lineages, habits and climates. Ecology Letters, 17(8):988–997. D. Or en M. Tuller (2002). Cavitation during desaturation of porous media under tension. Water Resources Research, 38(5):19–1.  G. S. Paul en J. B. Yavitt (2011). Tropical vine growth and the effects on forest succession: a review of the ecology and management of tropical climbing plants. The Botanical Review, 77(1):11–30. G. J. Peirce (1936). Are living cells involved in the ascent of sap? American Journal of Botany, pp. 159–162. O. L. Phillips, R. V. Martínez, L. Arroyo, T. R. Baker, T. Killeen, S. L. Lewis, Y. Malhi, A. M. Mendoza, D. Neill, P. N. Vargas et al. (2002). Increasing dominance of large lianas in amazonian forests. Nature, 418(6899):770–774. O. L. Phillips, R. Vásquez Martínez, A. Monteagudo Mendoza, T. R. Baker en P. Núñez Vargas (2005). Large lianas as hyperdynamic elements of the tropical forest canopy. Ecology, 86(5):1250–1258. J. S. Powers, G. Vargas G, T. J. Brodribb, N. B. Schwartz, D. Pérez-Aviles, C. M. Smith-Martin, J. M. Becknell, F. Aureli, R. Blanco, E. Calderón-Morales et al. (2020). A catastrophic tropical drought kills hydraulically vulnerable tree species. Global change biology, 26(5):3122–3133. P. B. Reich (2014). The world-wide ‘fast–slow’plant economics spectrum: a traits manifesto. Journal of Ecology, 102(2):275–301. J. Reid, S. Schnitzer en J. Powers (2015). Soil moisture variation after liana removal in a seasonally moist, lowland tropical forest. PLoS ONE, 10:e0141891. T. G. Restom en D. C. Nepstad (2004). Seedling growth dynamics of a deeply rooting liana in a secondary forest in eastern amazonia. Forest Ecology and Management, 190(1):109–118. F. E. Rockwell, J. K. Wheeler en N. M. Holbrook (2014). Cavitation and its discontents: opportunities for resolving current controversies. Plant physiology, 164(4):1649–1660. M. E. Rodríguez-Ronderos, G. Bohrer, A. Sanchez-Azofeifa, J. S. Powers en S. A. Schnitzer (2016). Contribution of lianas to plant area index and canopy structure in a panamanian forest. Ecology, 97(12):3271–3277. L. Sack en N. M. Holbrook (2006). Leaf hydraulics. Annu. Rev. Plant Biol., 57:361–381. S. Salleo, A. Nardini, F. Pitt en M. A. L. Gullo (2000). Xylem cavitation and hydraulic control of stomatal conductance in laurel (laurus nobilis l.). Plant, Cell & Environment, 23(1):71–79. L. S. Santiago, G. Goldstein, F. C. Meinzer, J. B. Fisher, K. Machado, D. Woodruff en T. Jones (2004). Leaf photosynthetic traits scale with hydraulic conductivity and wood density in panamanian forest canopy trees. Oecologia, 140(4):543–550. L. S. Santiago en S. J. Wright (2007). Leaf functional traits of tropical forest plants in relation to growth form. Functional Ecology, 21(1):19–27.  H. J. Schenk, S. Espino, D. M. Romo, N. Nima, A. Y. Do, J. M. Michaud, B. PapahadjopoulosSternberg, J. Yang, Y. Y. Zuo, K. Steppe et al. (2017). Xylem surfactants introduce a new element to the cohesion-tension theory. Plant Physiology, 173(2):1177–1196. H. J. Schenk, K. Steppe en S. Jansen (2015). Nanobubbles: a new paradigm for air-seeding in xylem. Trends in plant science, 20(4):199–205. F. Schnitzer, Stefan A en Bongers (2002). The ecology of lianas and their role in forests. Trends in Ecology & Evolution, 17(5):223–230. S. A. Schnitzer (2005). A mechanistic explanation for global patterns of liana abundance and distribution. The American Naturalist, 166(2):262–276. S. A. Schnitzer (2018). Testing ecological theory with lianas. New Phytologist, 220(2):366–380. S. A. Schnitzer en F. Bongers (2011). Increasing liana abundance and biomass in tropical forests: emerging patterns and putative mechanisms. Ecology letters, 14(4):397–406. S. A. Schnitzer en G. M. Van Der Heijden (2019). Lianas have a seasonal growth advantage over co-occurring trees. Ecology, 100(5):e02655. W. P. Schnitzer, Stefan A en Carson (2001). Treefall gaps and the maintenance of species diversity in a tropical forest. Ecology, 82(4):913–919. P. F. Scholander, E. D. Bradstreet, E. Hemmingsen en H. Hammel (1965). Sap pressure in vascular plants: negative hydrostatic pressure can be measured in plants. Science, 148(3668):339–346. C. Scoffoni, A. D. McKown, M. Rawls en L. Sack (2012). Dynamics of leaf hydraulic conductance with water status: quantification and analysis of species differences under steady state. Journal of Experimental Botany, 63(2):643–658. F. Secchi, C. Pagliarani en M. A. Zwieniecki (2017). The functional role of xylem parenchyma cells and aquaporins during recovery from severe water stress. Plant, cell & environment, 40(6):858–871. F. Secchi en M. A. Zwieniecki (2011). Sensing embolism in xylem vessels: the role of sucrose as a trigger for refilling. Plant, cell & environment, 34(3):514–524. R. Skelton en J. Diaz (2020). Quantifying losses of plant hydraulic function: seeing the forest, the trees and the xylem. Tree Physiology, 40(3):285–289. R. P. Skelton, T. E. Dawson, S. E. Thompson, Y. Shen, A. P. Weitz en D. Ackerly (2018). Low vulnerability to xylem embolism in leaves and stems of north american oaks. Plant physiology, 177(3):1066–1077. A. M. Smith (1994). Xylem transport and the negative pressures sustainable by water. Annals of Botany, 74(6):647–651.  C. M. Smith-Martin, C. L. Bastos, O. R. Lopez, J. S. Powers en S. A. Schnitzer (2019a). Effects of dry-season irrigation on leaf physiology and biomass allocation in tropical lianas and trees. Ecology, 100(11):e02827. C. M. Smith-Martin, R. P. Skelton, K. M. Johnson, C. Lucani en T. J. Brodribb (2020). Lack of vulnerability segmentation among woody species in a diverse dry sclerophyll woodland community. Functional Ecology. C. M. Smith-Martin, X. Xu, D. Medvigy, S. A. Schnitzer en J. S. Powers (2019b). Allometric scaling laws linking biomass and rooting depth vary across ontogeny and functional groups in tropical dry forest lianas and trees. New Phytologist. J. Sperry, J. Donnelly en M. Tyree (1988). A method for measuring hydraulic conductivity and embolism in xylem. Plant, Cell & Environment, 11(1):35–40. J. S. Sperry, N. M. Holbrook, M. H. Zimmermann en M. T. Tyree (1987). Spring filling of xylem vessels in wild grapevine. Plant physiology, 83(2):414–417. K. Steppe (2018). Cursus ecofysiologie deel 1: Waterhuishouding. K. Steppe, F. Sterck en A. Deslauriers (2015). Diel growth dynamics in tree stems: linking anatomy and ecophysiology. Trends in plant science, 20(6):335–343. G. C. Stevens (1987). Lianas as structural parasites: the bursera simaruba example. Ecology, 68(1):77–81. L. Tack (2019). Hydraulic traits of tropical trees and lianas in the high andean forest in the azuay province, ecuador. F. Tardieu en T. Simonneau (1998). Variability among species of stomatal control under fluctuating soil water status and evaporative demand: modelling isohydric and anisohydric behaviours. Journal of experimental botany, pp. 419–432. M. Tomasella, K.-H. Häberle, A. Nardini, B. Hesse, A. Machlet en R. Matyssek (2017). Postdrought hydraulic recovery is accompanied by non-structural carbohydrate depletion in the stem wood of norway spruce saplings. Scientific reports, 7(1):1–13. J. M. Torres-Ruiz, S. Jansen, B. Choat, A. J. McElrone, H. Cochard, T. J. Brodribb, E. Badel, R. Burlett, P. S. Bouche, C. R. Brodersen et al. (2015). Direct x-ray microtomography observation confirms the induction of embolism upon xylem cutting under tension. Plant Physiology, 167(1):40–43. P. Trifilò, N. Kiorapostolou, F. Petruzzellis, S. Vitti, G. Petit, M. A. L. Gullo, A. Nardini en V. Casolo (2019). Hydraulic recovery from xylem embolism in excised branches of twelve woody species: Relationships with parenchyma cells and non-structural carbohydrates. Plant Physiology and Biochemistry, 139:513–520.  P. Trifilo, F. Raimondo, M. A. Lo Gullo, P. M. Barbera, S. Salleo en A. Nardini (2014). Relax and refill: xylem rehydration prior to hydraulic measurements favours embolism repair in stems and generates artificially low plc values. Plant, Cell & Environment, 37(11):2491–2499. M. T. Tyree (1997). The cohesion-tension theory of sap ascent: current controversies. Journal of Experimental Botany, 48(10):1753–1765. M. T. Tyree, S. D. Davis en H. Cochard (1994). Biophysical perspectives of xylem evolution: is there a tradeoff of hydraulic efficiency for vulnerability to dysfunction? IAWA journal, 15(4):335–360. M. T. Tyree en M. A. Dixon (1986). Water stress induced cavitation and embolism in some woody plants. Physiologia Plantarum, 66(3):397–405. M. T. Tyree en F. W. Ewers (1991). The hydraulic architecture of trees and other woody plants. New Phytologist, 119(3):345–360. M. T. Tyree en J. S. Sperry (1988). Do woody plants operate near the point of catastrophic xylem dysfunction caused by dynamic water stress?: answers from a model. Plant physiology, 88(3):574–580. M. T. Tyree en J. S. Sperry (1989). Vulnerability of xylem to cavitation and embolism. Annual review of plant biology, 40(1):19–36. M. T. Tyree, V. Velez en J. W. Dalling (1998). Growth dynamics of root and shoot hydraulic conductance in seedlings of five neotropical tree species: scaling to show possible adaptation to differing light regimes. Oecologia, 114(3):293–298. T. Van Den Honert (1948). Water transport in plants as a catenary process. Discussions of the Faraday Society, 3:146–153. G. Van Der Heijden en O. Phillips (2009). Liana infestation impacts tree growth in a lowland tropical moist forest. Biogeosciences, 6(10). G. M. Van Der Heijden en O. L. Phillips (2008). What controls liana success in neotropical forests? Global Ecology and Biogeography, 17(3):372–383. G. M. Van Der Heijden, J. S. Powers en S. A. Schnitzer (2015). Lianas reduce carbon accumulation and storage in tropical forests. Proceedings of the National Academy of Sciences, 112(43):13267–13271. M. T. Van Der Sande, L. Poorter, S. A. Schnitzer, B. M. Engelbrecht en L. Markesteijn (2019). The hydraulic efficiency–safety trade-off differs between lianas and trees. Ecology, 100(5):e02666. M. T. Van Der Sande, L. Poorter, S. A. Schnitzer en L. Markesteijn (2013). Are lianas more drought-tolerant than trees? a test for the role of hydraulic architecture and other stem and leaf traits. Oecologia, 172(4):961–972.  M. D. Venturas, E. D. MacKinnon, A. L. Jacobsen en R. B. Pratt (2015). Excising stem samples underwater at native tension does not induce xylem cavitation. Plant, Cell & Environment, 38(6):1060–1068. H. Verbeeck en E. Kearsley (2016). The importance of including lianas in global vegetation models. Proceedings of the National Academy of Sciences, 113(1):E4–E4. L. Vergeynst, M. G. Sause en K. Steppe (2014). Acoustic emission signal detection in droughtstressed trees: beyond counting hits. In 31st conference of the European Working Group on Acoustic Emission (EWGAE). L. L. Vergeynst, M. Dierick, J. A. Bogaerts, V. Cnudde en K. Steppe (2015). Cavitation: a blessing in disguise? new method to establish vulnerability curves and assess hydraulic capacitance of woody tissues. Tree Physiology, 35(4):400–409. L. L. Vergeynst, M. G. Sause, N. J. De Baerdemaeker, L. De Roo en K. Steppe (2016). Clustering reveals cavitation-related acoustic emission signals from dehydrating branches. Tree physiology, 36(6):786–796. A. Vilagrosa, E. Chirino, J.-J. Peguero-Pina, T. S. Barigah, H. Cochard en E. Gil-Pelegrin (2012). Xylem cavitation and embolism in plants living in water-limited ecosystems. In Plant responses to drought stress, pp. 63–109. Springer. Z.-Y. Wang, K. S. Gould en K. J. Patterson (1994). Structure and development of mucilagecrystal idioblasts in the roots of five actinidia species. International journal of plant sciences, 155(3):342–349. B. G. Waring, D. Pérez-Aviles, J. G. Murray en J. S. Powers (2019). Plant community responses to stand-level nutrient fertilization in a secondary tropical dry forest. Ecology, 100(6):e02691. L. K. Werden, B. G. Waring, C. M. Smith-Martin en J. S. Powers (2018). Tropical dry forest trees and lianas differ in leaf economic spectrum traits but have overlapping water-use strategies. Tree physiology, 38(4):517–530. J. K. Wheeler, B. A. Huggett, A. N. Tofte, F. E. Rockwell en N. M. Holbrook (2013). Cutting xylem under tension or supersaturated with gas can generate plc and the appearance of rapid recovery from embolism. Plant, Cell & Environment, 36(11):1938–1949. J. K. Wheeler, J. S. Sperry, U. G. Hacke en N. Hoang (2005). Inter-vessel pitting and cavitation in woody rosaceae and other vesselled plants: a basis for a safety versus efficiency trade-off in xylem transport. Plant, Cell & Environment, 28(6):800–812. T. Whitmore (1984). Tropical rain forests of the Par East. Oxford University Press, Oxford. I. J. Wright, P. B. Reich, M. Westoby, D. D. Ackerly, Z. Baruch, F. Bongers, J. Cavender-Bares, T. Chapin, J. H. Cornelissen, M. Diemer et al. (2004). The worldwide leaf economics spectrum. Nature, 428(6985):821–827.  S. J. Wright, I.-F. Sun, M. Pickering, C. D. Fletcher en Y.-Y. Chen (2015). Long-term changes in liana loads and tree dynamics in a malaysian forest. Ecology, 96(10):2748–2757. T. P. Wyka, J. Oleksyn, P. Karolewski en S. A. Schnitzer (2013). Phenotypic correlates of the lianescent growth form: a review. Annals of Botany, 112(9):1667–1681. A. E. Zanne, M. Westoby, D. S. Falster, D. D. Ackerly, S. R. Loarie, S. E. Arnold en D. A. Coomes (2010). Angiosperm wood structure: global patterns in vessel anatomy and their relation to wood density and potential conductivity. American Journal of Botany, 97(2):207–215. L. Zhang, Y. Chen, K. Ma, F. Bongers en F. J. Sterck (2019). Fully exposed canopy tree and liana branches in a tropical forest differ in mechanical traits but are similar in hydraulic traits. Tree Physiology, 39(10):1713–1724. K.-F. Zhu, Shi-Dan Cao (2009). Hydraulic properties and photosynthetic rates in co-occurring lianas and trees in a seasonal tropical rainforest in southwestern china. Plant Ecology, 204(2):295–304. S.-D. Zhu en K.-F. Cao (2010). Contrasting cost–benefit strategy between lianas and trees in a tropical seasonal rain forest in southwestern china. Oecologia, 163(3):591–599. S.-D. Zhu, Y.-J. Chen, P.-L. Fu en K.-F. Cao (2017). Different hydraulic traits of woody plants from tropical forests with contrasting soil water availability. Tree Physiology, 37(11):1469–1477. M. H. Zimmermann (1978). Hydraulic architecture of some diffuse-porous trees. Canadian Journal of Botany, 56(18):2286–2295. M. H. Zimmermann (2013). Xylem structure and the ascent of sap. Springer Science & Business Media. U. Zimmermann, H. Schneider, L. H. Wegner en A. Haase (2004). Water ascent in tall trees: does evolution of land plants rely on a highly metastable state? New Phytologist, 162(3):575–615. V. Zufferey, H. Cochard, T. Ameglio, J.-L. Spring en O. Viret (2011). Diurnal cycles of embolism formation and repair in petioles of grapevine (vitis vinifera cv. chasselas). Journal of experimental botany, 62(11):3885–3894.

Download scriptie (6.61 MB)
Universiteit of Hogeschool
Universiteit Gent
Thesis jaar
2020
Promotor(en)
prof. dr. ir Kathy Steppe, prof dr. ir. Hans Verbeeck