Lianen: van Tarzan tot parasiet in het tropisch regenwoud

Elise
Huysman

Heb je vroeger weleens naar Tarzan of George of the Jungle gekeken? Dan heb je vast gezien hoe deze helden door de jungle slingerden — niet aan spinnenwebben zoals Spider-Man, maar aan echte planten: lianen. In het prille begin van mijn thesis verbleef ik, samen met mijn tutor en een medestudente, 7 weken in Panama, hier werd Barro Colorado Island onder management van the Smithsonian Tropical Research Institute mijn tijdelijke thuis. Bijna dagelijks maakten we een boottocht van het eiland naar de jungle en onderzochten we de verschillen tussen lianen en bomen, twee groeivormen, in een secundair tropisch regenwoud in Panama. 

Figuur 1: Een scène van het veldwerk waarbij de bladreflectie gemeten werd.

Figuur 1: Een scène van het veldwerk waarbij de bladreflectie gemeten werd.

Wat zijn lianen nu eigenlijk?

Lianen zijn zoals bomen geworteld in de grond, maar hun weefsels zijn soepeler. Hierdoor zijn ze niet stevig genoeg om zelfstandig omhoog te groeien naar het licht in de kruinlaag. De oplossing? Ze gebruiken deze soepele weefsel en kruipen langs bomen heen naar omhoog en vormen vervolgens een bladerdek op de kruin van de bomen. We kunnen ze een soort van parasiet noemen, een structurele parasiet [1,2].

Figuur 2: De Panamese jungle, waar de lianen slingeren van boom tot boom in de tocht naar de kruinlaag en het zonlicht. Zo connecteren ze de bomen in het bos en vormen ze een groot netwerk.

Figuur 2: De Panamese jungle, waar de lianen slingeren van boom tot boom in de tocht naar de kruinlaag en het zonlicht. Zo connecteren ze de bomen in het bos en vormen ze een groot netwerk.

En waarom kunnen ze belangrijk zijn?

Lianen hebben een negatieve impact op de bomen die ze beklimmen. Licht, nutriënten, water en koolstofdioxide (CO2), dit zijn de vier hulpbronnen die planten hoofdzakelijk nodig hebben om te groeien. De eerste drie veroorzaken een competitie tussen de verschillende planten. Wie te kort heeft aan een van deze hulpbronnen zal vaak niet overleven en maakt plaats voor een andere kandidaat. Lianen versterken deze competitie op alle vlakken, waardoor bomen minder groeien, sneller sterven en bijgevolg minder CO2 uit de lucht halen [3,4,5,6,7,8,9,10]. Het is bovendien al enkele decennia duidelijk dat de hoeveelheid lianen in de Neotropen, het tropisch regenwoud op het Amerikaanse continent, toeneemt [11,12]. De reden hiervoor wordt tot op heden onderzocht met meerdere, gangbare hypotheses. Wat de gevolgen van deze toename voor de CO2 concentraties op aarde zijn, is de andere grote vraag. 

Hoe verschillen hun bladeren van bomen?

Fotosynthese, het proces dat verantwoordelijk is voor het leven op aarde, zet, onder invloed van zonlicht, CO2 en water om in zuurstof (O2) en glucose. Zonlicht is essentieel voor dit proces. Het wordt geabsorbeerd door de bladeren, ze kunnen echter maar een deel van het licht absorberen en omzetten; de rest wordt gereflecteerd of gaat door het blad heen. Door een blad met een spectrometer te scannen verkrijg je een soort van “vingerafdruk”, een grafiek met pieken en dalen; hoe hoger op de y-as, hoe meer licht wordt teruggekaatst per golflengte door het blad. Zoals je kan zien in Figuur 3 is het patroon gelijkaardig voor bomen en lianen. Zo absorberen bladeren bijvoorbeeld veel in de blauwe en rode regio van het zichtbare spectrum, maar is er een piek van reflectie in de groene regio (of spectrale band) waardoor bladeren voor ons groen zijn [13,14].

Figuur 3: De grafiek met de gemiddelde bladreflectie voor lianen en bomen van 350 tot 2 500 nm. De blauwe, groene en rode zones hebben de desbetreffende kleuren gekregen. De grijze zones zijn de 2 banden in de nabij-infrarood regio met absorptie door water.

Figuur 3: De grafiek met de gemiddelde bladreflectie voor lianen en bomen van 350 tot 2 500 nm. De blauwe, groene en rode zones hebben de desbetreffende kleuren gekregen. De grijze zones zijn de 2 banden in de nabij-infrarood regio met absorptie door water.

Je kan echter wel kleine, maar significante, verschillen tussen de twee groeivormen zien, zo reflecteren lianen 1 à 2 percent meer in de groene regio en in 2 andere regio’s in het nabij-infrarood gebied (de 2 grijze banden in Figuur 3) [15,16,17,18]. De toename in deze regio is het gevolg van de kleinere hoeveelheid water aanwezig in bladeren van lianen, waardoor er minder licht geabsorbeerd wordt in deze spectrale regio. Licht is straling en straling is energie, lianen reflecteren meer licht wat betekent dat minder warmte-energie in de atmosfeer blijft wat een afkoelend effect heeft. Hoe dit zich kwantitatief gedraagt tegenover het verlies van CO2 opname door bomen in de context van klimaatopwarming, kan in de toekomst benaderd worden met gebruik van globale vegetatie modellen die simuleren wat er kan gebeuren in deze bossen in de komende decennia.

In Panama is er een duidelijk nat en droog seizoen en in het verleden is geobserveerd dat lianen tot 7 keer sneller in de hoogte groeien dan bomen in het droog seizoen [19]. Dit is hoogstwaarschijnlijk één van de redenen van hun succes en toenemende hoeveelheid. Het achterliggende mechanisme is echter niet duidelijk. Het was dus ook interessant om te kijken naar de seizoensgebonden verschillen tussen de groeivormen. Hieruit bleek dat de bladreflectie van lianen minder onderhevig is aan seizoensgebonden veranderingen dan bomen. De optische eigenschappen van lianen zijn dus stabieler doorheen het jaar. In de toekomst kan verder onderzocht worden of dit effect ten gevolge van de bladverliezende bomen is of het een algemene trend is over de soorten heen.

Andere onderzochte bladeigenschappen omvatten bladdikte, equivalente waterdikte en bladmassadichtheid als structurele eigenschappen en koolstof- en stikstofgehalte, en hun stabiele isotopen δ13C en δ15N als biochemische eigenschappen. Tijdens dit onderzoek werd een poging ondernomen om deze eigenschappen te linken aan de bladreflectie. Bij de structurele eigenschappen was dit succesvol, dit betekent dat indien je de reflectie van een blad hebt gemeten, je kan inschatten wat de structurele eigenschappen zijn. Dit biedt opportuniteiten voor remote sensing. Bij remote sensing maak je namelijk metingen met instrumenten die niet direct in contact staan met het studieobject. Voorbeelden hiervan zijn de beelden van een satelliet of drone. Dit betekent dat het misschien mogelijk is om in de toekomst deze eigenschappen te verzamelen zonder dat er diep in het regenwoud moet gegaan worden, dit zorgt voor een snellere verwerving van deze gegevens en een betere bescherming van de bosecosystemen. Zo kunnen we verder de geheimen van de transportmiddelen van Tarzan ontrafelen.

Bibliografie

[1] Schnitzer, S. A. en Bongers, F. (2002). The ecology of lianas and their role in forests. Trends in Ecology & Evolution, 17(5):223–230.

[2] Putz, F. E. (1984). The natural history of lianas on barro colorado island, panama. Ecology, 65(6):1713–1724.

[3] Van Der Heijden, G. M., Schnitzer, S. A., Powers, J. S., en Phillips, O. L. (2013). Liana impacts on carbon cycling, storage and sequestration in tropical forests. Biotropica, 6(45):682–692. 

[4] Van Der Heijden, G. M., Powers, J. S., en Schnitzer, S. A. (2015a). Lianas reduce carbon accumulation and storage in tropical forests. Proceedings of the National Academy of Sciences, 112(43):13267–13271. 

[5] Van Der Heijden, G. M. v. d., Phillips, O. L., and Schnitzer, S. A. (2015b). Impacts of lianas on forest-level carbon storage and sequestration. Ecology of lianas, pages 164–174.

[6] di Porcia E Brugnera, M., Meunier, F., Longo, M., Krishna Moorthy, S. M., De Deur waerder, H., Schnitzer, S. A., Bonal, D., Faybishenko, B., en Verbeeck, H. (2019). Modeling the impact of liana infestation on the demography and carbon cycle of tropical forests. Global change biology, 25(11):3767–3780

[7] Putz, F. et al. (1995). Vines in treetops: consequences of mechanical dependence. Forest canopies., pages 311–323

[8] Avalos, G., Mulkey, S. S., en Kitajima, K. (1999). Leaf optical properties of trees and lianas in the outer canopy of a tropical dry forest. Biotropica, pages 517–520. 

[9] Avalos, G., Mulkey, S. S., Kitajima, K., en Wright, S. J. (2007). Colonization strate gies of two liana species in a tropical dry forest canopy. Biotropica, 39(3):393–399.

[10] Phillips, O. L., Vásquez Martínez, R., Arroyo, L., Baker, T. R., Killeen, T., Lewis, S. L., Malhi, Y., Monteagudo Mendoza, A., Neill, D., Núñez Vargas, P., et al. (2002). Increasing dominance of large lianas in amazonian forests. Nature, 418(6899):770 774.

[11] Schnitzer, S. A. en Bongers, F. (2011). Increasing liana abundance and biomass in tropical forests: emerging patterns and putative mechanisms. Ecology letters, 14(4):397–406/

[12] Phillips, O. L., Vásquez Martínez, R., Monteagudo Mendoza, A., Baker, T. R., en Núñez Vargas, P. (2005). Large lianas as hyperdynamic elements of the tropical forest canopy. Ecology, 86(5):1250–1258.

[13] Knipling, E. B. (1970). Physical and physiological basis for the reflectance of visible and near-infrared radiation from vegetation. Remote sensing of environment, 1(3):155–159.

[14] Roman, A. en Ursu, T. (2016). Multispectral satellite imagery and airborne laser scanning techniques for the detection of archaeological vegetation marks. Land scape archaeology on the northern frontier of the roman empire at porolissum: an interdisciplinary research project. Cluj-Napoca: Mega Publishing House, pages 141–152.

[15] McCree, K. J. (1981). Photosynthetically active radiation. In Physiological plant ecology I: responses to the physical environment, pages 41–55. Springer.

[16] Kalacska, M., Bohlman, S., Sanchez-Azofeifa, G. A., Castro-Esau, K., en Caelli, T. (2007). Hyperspectral discrimination of tropical dry forest lianas and trees: Com parative data reduction approaches at the leaf and canopy levels. Remote Sens ing of Environment, 109(4):406–415.

[17] Sánchez-Azofeifa, G. en Castro-Esau, K. (2006). Canopy observations on the hy perspectral properties of a community of tropical dry forest lianas and their host trees. International Journal of Remote Sensing, 27(10):2101–2109. 

[18] Sánchez-Azofeifa, G. A., Castro, K., Wright, S. J., Gamon, J., Kalacska, M., Rivard, B., Schnitzer, S. A., en Feng, J. L. (2009). Differences in leaf traits, leaf inter nal structure, and spectral reflectance between two communities of lianas and trees: Implications for remote sensing in tropical environments. Remote Sensing of Environment, 113(10):2076–2088

[19] Schnitzer, S. A. (2005). A mechanistic explanation for global patterns of liana abun dance and distribution. The american naturalist, 166(2):262–276.

Bibliografie

Abdi, H. (2003). Partial least square regression (pls regression). Encyclopedia for research methods for the social sciences, 6(4):792–795.

Adouani, N., Limousy, L., Lendormi, T., and Sire, O. (2015). N2o and no emissions during wastewater denitrification step: Influence of temperature on the biological process. Comptes Rendus Chimie, 18(1):15–22.

Ahlmann-Eltze, C. (2022). ggsignif: Significance brackets for ’ggplot2’. R package version 0.6.4, URL: https://cran.r-project.org/web/packages/ggsignif/ index.html, accessed May 11, 2024.

Alfaro, E. (2002). Some characteristics of the annual precipitation cycle in cen- tral america and their relationships with its surrounding tropical oceans. Tópicos Meteorológicos y Oceanográficos, 9(2):88–103.

Alho, C. J. R. (2008). The value of biodiversity. Brazilian Journal of Biology, 68:1115– 1118.

Álvarez-Cansino, L., Schnitzer, S. A., Reid, J. P., and Powers, J. S. (2015). Liana competition with tropical trees varies seasonally but not with tree species identity. Ecology, 96(1):39–45.

Analytik (n.d.). Asd fieldspec 4 series. URL: https://analytik.co.uk/product/ portable-remote-sensing-spectroradiomet….

Andalib, M., Taher, E., Donohue, J., Ledwell, S., Andersen, M. H., and Sangrey, K. (2018).   Correlation between nitrous oxide (n2o) emission and carbon to nitro- gen (cod/n) ratio in denitrification process: a mitigation strategy to decrease greenhouse gas emission and cost of operation. Water Science and Technology, 77(2):426–438.

Andrade, J. L., Meinzer, F. C., Goldstein, G., and Schnitzer, S. A. (2005). Water uptake and transport in lianas and co-occurring trees of a seasonally dry tropical forest. Trees, 19:282–289.

Andresen, E., Arroyo-Rodríguez, V., and Escobar, F. (2018). Tropical Biodiversity: The Importance of Biotic Interactions for Its Origin, Maintenance, Function, and Conservation, pages 1–13. Springer International Publishing, Cham.

Antonelli, A., Ariza, M., Albert, J., Andermann, T., Azevedo, J., Bacon, C., Faurby, S., Guedes, T., Hoorn, C., Lohmann, L. G., et al. (2018). Conceptual and empirical advances in neotropical biodiversity research. PeerJ, 6:e5644.

Asner, G. P. and Martin, R. E. (2012). Contrasting leaf chemical traits in tropical lianas and trees: implications for future forest composition. Ecology Letters, 15(9):1001–1007.

Avalos, G., Mulkey, S. S., and Kitajima, K. (1999). Leaf optical properties of trees and lianas in the outer canopy of a tropical dry forest. Biotropica, pages 517–520.

Avalos, G., Mulkey, S. S., Kitajima, K., and Wright, S. J. (2007). Colonization strate- gies of two liana species in a tropical dry forest canopy. Biotropica, 39(3):393–399.

Ayensu, E. S. and Stern, W. L. (1964). Systematic anatomy and ontogeny of the stem in passifloraceae. Systematic plant studies.

Barton, P. K. and Atwater, J. W. (2002). Nitrous oxide emissions and the anthro- pogenic nitrogen in wastewater and solid waste. Journal of environmental engi- neering, 128(2):137–150.

Bates, D., Maechler, M., Bolker, B., Walker, S., Christensen, R. H. B., Singmann, H., Dai, B., Scheipl, F., Grothendieck, G., Green, P., Fox, J., Bauer, A., Krivitsky, P. N., Tanaka, E., and Jagan, M. (2024). lme4: Linear mixed-effects models using ’eigen’ and s4. R package version 1.1-35.3, URL: https://cran.r-project.org/web/ packages/lme4/index.html, accessed May 11, 2024.

Beer, C., Reichstein, M., Tomelleri, E., Ciais, P., Jung, M., Carvalhais, N., Rödenbeck, C., Arain, M. A., Baldocchi, D., Bonan, G. B., et al. (2010). Terrestrial gross car- bon dioxide uptake: global distribution and covariation with climate. Science, 329(5993):834–838.

Belda, M., Holtanová, E., Halenka, T., and Kalvová, J. (2014). Climate classification revisited: from köppen to trewartha. Climate research, 59(1):1–13.

Belote, R. T., Weltzin, J. F., and Norby, R. J. (2004). Response of an understory plant community to elevated [co2] depends on differential responses of domi- nant invasive species and is mediated by soil water availability. New Phytologist, 161(3):827–835.

Berger, A. and Tricot, C. (1992). The greenhouse effect. Surveys in geophysics, 13(6):523–549.

Berry, J. and Bjorkman, O. (1980). Photosynthetic response and adaptation to tem- perature in higher plants. Annual Review of plant physiology, 31(1):491–543.

Billings, W. and Morris, R. J. (1951). Reflection of visible and infrared radiation from leaves of different ecological groups. American Journal of Botany, pages 327–331.

Birch, A. L., Stallard, R. F., and Barnard, H. R. (2021). Precipitation characteris- tics and land cover control wet season runoff source and rainfall partitioning in three humid tropical catchments in central panama. Water Resources Research, 57(2):e2020WR028058.

Bohlman, S. A. (2010). Landscape patterns and environmental controls of de- ciduousness in forests of central panama. Global Ecology and Biogeography, 19(3):376–385.

Bolar, K. (2019). Stat: Interactive document for working with basic statistical analysis. R package version 0.1.0, URL: https://cran.r-project.org/web/ packages/STAT/index.html, accessed May 11, 2024.

Brando, P. M., Nepstad, D. C., Davidson, E. A., Trumbore, S. E., Ray, D., and Ca- margo, P. (2008). Drought effects on litterfall, wood production and belowground carbon cycling in an amazon forest: results of a throughfall reduction exper- iment. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 363(1498):1839–1848.

Burnett, A. C., Anderson, J., Davidson, K. J., Ely, K. S., Lamour, J., Li, Q., Morrison,

B. D., Yang, D., Rogers, A., and Serbin, S. P. (2021). A best-practice guide to pre- dicting plant traits from leaf-level hyperspectral data using partial least squares regression. Journal of Experimental Botany, 72(18):6175–6189.

Cai, Z.-q. and Bongers, F. (2007). Contrasting nitrogen and phosphorus resorption efficiencies in trees and lianas from a tropical montane rain forest in xishuang- banna, south-west china. Journal of Tropical Ecology, 23(1):115–118.

Cai, Z.-Q., Schnitzer, S. A., and Bongers, F. (2009). Seasonal differences in leaf-level physiology give lianas a competitive advantage over trees in a tropical seasonal forest. Oecologia, 161:25–33.

Campanello, P. I., Manzané, E., Villagra, M., Zhang, Y.-J., Panizza, A. M., di Frances- cantonio, D., Rodriguez, S. A., Chen, Y.-J., Santiago, L. S., and Goldstein, G. (2016). Carbon allocation and water relations of lianas versus trees. Tropical tree physi- ology: Adaptations and responses in a changing environment, pages 103–124.

Carter, G. A. (1991). Primary and secondary effects of water content on the spectral reflectance of leaves. American journal of botany, 78(7):916–924.

Castro-Esau, K. L., Sánchez-Azofeifa, G., and Caelli, T. (2004). Discrimination of lianas and trees with leaf-level hyperspectral data. Remote Sensing of Environ- ment, 90(3):353–372.

Cavaleri, M. A., Oberbauer, S. F., and Ryan, M. G. (2008). Foliar and ecosystem respi- ration in an old-growth tropical rain forest. Plant, Cell & Environment, 31(4):473– 483.

Cernusak, L. A., Winter, K., Dalling, J. W., Holtum, J. A., Jaramillo, C., Körner, C., Leakey, A. D., Norby, R. J., Poulter, B., Turner, B. L., et al. (2013). Tropical forest responses to increasing atmospheric co2: current knowledge and opportunities for future research. Functional plant biology, 40(6):531–551.

Chambers, J. Q., Tribuzy, E. S., Toledo, L. C., Crispim, B. F., Higuchi, N., Santos, J. d., Araújo, A. C., Kruijt, B., Nobre, A. D., and Trumbore, S. E. (2004). Respiration from a tropical forest ecosystem: partitioning of sources and low carbon use efficiency. Ecological Applications, 14(sp4):72–88.

Chave, J., Riéra, B., and Dubois, M.-A. (2001). Estimation of biomass in a neotrop- ical forest of french guiana: spatial and temporal variability. Journal of Tropical Ecology, 17(1):79–96.

Chen, L., Zhang, Y., Nunes, M. H., Stoddart, J., Khoury, S., Chan, A. H., and Coomes,

D. A. (2022). Predicting leaf traits of temperate broadleaf deciduous trees from hyperspectral reflectance: can a general model be applied across a growing sea- son? Remote Sensing of Environment, 269:112767.

Chen, Y.-J., Cao, K.-F., Schnitzer, S. A., Fan, Z.-X., Zhang, J.-L., and Bongers, F. (2015). Water-use advantage for lianas over trees in tropical seasonal forests. New Phy- tologist, 205(1):128–136.

Clark, D. B. and Clark, D. A. (1990). Distribution and effects on tree growth of lianas and woody hemiepiphytes in a costa rican tropical wet forest. Journal of Tropical Ecology, 6(3):321–331.

Cleveland, C. C., Townsend, A. R., Taylor, P., Alvarez-Clare, S., Bustamante, M. M., Chuyong, G., Dobrowski, S. Z., Grierson, P., Harms, K. E., Houlton, B. Z., et al. (2011). Relationships among net primary productivity, nutrients and climate in tropical rain forest: a pan-tropical analysis. Ecology letters, 14(9):939–947.

Collins, C. G., Wright, S. J., and Wurzburger, N. (2016). Root and leaf traits reflect distinct resource acquisition strategies in tropical lianas and trees. Oecologia, 180:1037–1047.

Corlett, R. T. and Primack, R. B. (2011). Tropical rain forests: an ecological and biogeographical comparison. John Wiley & Sons.

Cornthwaite, H. G. (1919). Panama rainfall. Monthly Weather Review, 47(5):298– 302.

Crang, R., Lyons-Sobaski, S., and Wise, R. (2018). Parenchyma, Collenchyma, and Sclerenchyma, pages 181–213. Springer International Publishing, Cham.

Da Rocha, H. R., Goulden, M. L., Miller, S. D., Menton, M. C., Pinto, L. D., de Freitas,

H. C., and e Silva Figueira, A. M. (2004). Seasonality of water and heat fluxes over a tropical forest in eastern amazonia. Ecological applications, 14(sp4):22–32.

de Castro, F. and Fetcher, N. (1999). The effect of leaf clustering in the intercep- tion of light in vegetal canopies: theoretical considerations. Ecological Modelling, 116(2-3):125–134.

De Deurwaerder, H., Hervé-Fernández, P., Stahl, C., Burban, B., Petronelli, P., Hoff- man, B., Bonal, D., Boeckx, P., and Verbeeck, H. (2018). Liana and tree below- ground water competition—evidence for water resource partitioning during the dry season. Tree physiology, 38(7):1071–1083.

De Guzman, M. E., Santiago, L. S., Schnitzer, S. A., and Álvarez-Cansino, L. (2017). Trade-offs between water transport capacity and drought resistance in neotropical canopy liana and tree species. Tree Physiology, 37(10):1404–1414.

Deepak, M., Keski-Saari, S., Fauch, L., Granlund, L., Oksanen, E., and Keinänen, M. (2019). Leaf canopy layers affect spectral reflectance in silver birch. Remote Sensing, 11(24):2884.

DeWalt, S. J. and Chave, J. (2004). Structure and biomass of four lowland neotropical forests. Biotropica, 36(1):7–19.

DeWalt, S. J., Schnitzer, S. A., Chave, J., Bongers, F., Burnham, R. J., Cai, Z., Chuyong, G., Clark, D. B., Ewango, C. E., Gerwing, J. J., et al. (2010). Annual rainfall and sea- sonality predict pan-tropical patterns of liana density and basal area. Biotropica, 42(3):309–317.

di Porcia E Brugnera, M., Meunier, F., Longo, M., Krishna Moorthy, S. M., De Deur- waerder, H., Schnitzer, S. A., Bonal, D., Faybishenko, B., and Verbeeck, H. (2019). Modeling the impact of liana infestation on the demography and carbon cycle of tropical forests. Global change biology, 25(11):3767–3780.

Domingues, T. F., Martinelli, L. A., and Ehleringer, J. R. (2007). Ecophysiological traits of plant functional groups in forest and pasture ecosystems from eastern amazonia, brazil. Plant Ecology, 193:101–112.

Domingues, T. F., Martinelli, L. A., and Ehleringer, J. R. (2014). Seasonal patterns of leaf-level photosynthetic gas exchange in an eastern amazonian rain forest. Plant Ecology & Diversity, 7(1-2):189–203.

Doughty, C. E. (2011). An in situ leaf and branch warming experiment in the ama- zon. Biotropica, 43(6):658–665.

Doughty, C. E. and Goulden, M. L. (2008). Are tropical forests near a high tempera- ture threshold? Journal of Geophysical Research: Biogeosciences, 113(G1).

Drake, B. G., Gonzàlez-Meler, M. A., and Long, S. P. (1997). More efficient plants: a consequence of rising atmospheric co2? Annual review of plant biology, 48(1):609–639.

Duffy, J. E. (2009). Why biodiversity is important to the functioning of real-world ecosystems. Frontiers in Ecology and the Environment, 7(8):437–444.

Durbin, J. and Watson, G. S. (1950). Testing for serial correlation in least squares regression: I. Biometrika, 37(3/4):409–428.

Duursma, R. A., Falster, D. S., Valladares, F., Sterck, F. J., Pearcy, R. W., Lusk, C. H., Sendall, K. M., Nordenstahl, M., Houter, N. C., Atwell, B. J., et al. (2012). Light interception efficiency explained by two simple variables: a test using a diversity of small-to medium-sized woody plants. New Phytologist, 193(2):397–408.

El Attar, I., Hnini, M., Taha, K., and Aurag, J. (2022). Phosphorus availability and its sustainable use. Journal of Soil Science and Plant Nutrition, 22(4):5036–5048.

Ellsworth, D. and Reich, P. (1993). Canopy structure and vertical patterns of photo- synthesis and related leaf traits in a deciduous forest. Oecologia, 96:169–178.

Enquist, B. J. and Enquist, C. A. (2011). Long-term change within a neotropical forest: Assessing differential functional and floristic responses to disturbance and drought. Global Change Biology, 17(3):1408–1424.

Estoque, M., Luque, J., Chandeck-Monteza, M., and Garcia, J. (1985). Effects of el nino on panama rainfall. Geofisica Internacional, 24(3):355–381.

Evaristo, J., McDonnell, J. J., Scholl, M. A., Bruijnzeel, L. A., and Chun, K. P. (2016). Insights into plant water uptake from xylem-water isotope measurements in two tropical catchments with contrasting moisture conditions. Hydrological Processes, 30(18):3210–3227.

Falkowski, P., Scholes, R., Boyle, E., Canadell, J., Canfield, D., Elser, J., Gruber, N., Hibbard, K., Högberg, P., Linder, S., et al. (2000). The global carbon cycle: a test of our knowledge of earth as a system. science, 290(5490):291–296.

Falster, D. S. and Westoby, M. (2003). Leaf size and angle vary widely across species: what consequences for light interception? New phytologist, 158(3):509– 525.

FAO (2020). Global Forest Resources Assessment 2020: Main report. Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Farquhar, G. D., von Caemmerer, S. v., and Berry, J. A. (1980). A biochemical model of photosynthetic co 2 assimilation in leaves of c 3 species. planta, 149:78–90.

Farris, J. S. (1974). Formal definitions of paraphyly and polyphyly. Systematic Zool- ogy, 23(4):548–554.

Fox, J., Weisberg, S., Price, B., Adler, D., Bates, D., Baud-Bovy, G., Bolker, B., El- lison, S., Firth, D., Friendly, M., Gorjanc, G., Graves, S., Heiberger, R., Krivitsky, P., Laboissiere, R., Maechler, M., Monette, G., Murdoch, D., Nilsson, H., Ogle, D.,

Ripley, B., Short, T., Venables, W., Walker, S., Winsemius, D., Zeileis, A., and R- Core (2023). car: Companion to applied regression. R package version 3.1-2, URL: https://cran.r-project.org/web/packages/car/index.html, accessed May 11, 2024.

Fraedrich, K., Gerstengarbe, F.-W., and Werner, P. (2001). Climate shifts during the last century. Climatic Change, 50(4):405–417.

Friedli, H., Lötscher, H., Oeschger, H., Siegenthaler, U., and Stauffer, B. (1986). Ice core record of the 13c/12c ratio of atmospheric co2 in the past two centuries. Nature, 324(6094):237–238.

Friedlingstein, P., O’sullivan, M., Jones, M. W., Andrew, R. M., Gregor, L., Hauck, J., Le Quéré, C., Luijkx, I. T., Olsen, A., Peters, G. P., et al. (2022). Global carbon budget 2022. Earth System Science Data Discussions, 2022:1–159.

Gallagher, R. V. and Leishman, M. R. (2012). Contrasting patterns of trait-based community assembly in lianas and trees from temperate australia. Oikos, 121(12):2026–2035.

Galton, F. (1886). Regression towards mediocrity in hereditary stature. The Journal of the Anthropological Institute of Great Britain and Ireland, 15:246–263.

Gelman, A. and Hill, J. (2006). Data analysis using regression and multilevel/hierar- chical models. Cambridge university press.

Granados, J. and Körner, C. (2002). In deep shade, elevated co2 increases the vigor of tropical climbing plants. Global Change Biology, 8(11):1109–1117.

Grant, L. (1987). Diffuse and specular characteristics of leaf reflectance. Remote Sensing of Environment, 22(2):309–322.

Greenhill, G. (1881). Determination of the greatest height consistent with stability that a vertical pole or mast can be made, and the greatest height to which a tree of given proportions can grow. In Proceedings of the Cambridge Philosophical Society, volume 4, page 65.

Grimes, A., Loomis, S., Jahnige, P., Burnham, M., Onthank, K., Alarcón, R., Cuenca,

W. P., Martinez, C. C., Neill, D., Balick, M., et al. (1994). Valuing the rain forest: the economic value of nontimber forest products in ecuador. Ambio, pages 405–410.

Harrison, A. F. (1987). Soil organic phosphorous: a review of world literature. CAB international.

Hättenschwiler, S. and Körner, C. (2003). Does elevated co2 facilitate naturalization of the non-indigenous prunus laurocerasus in swiss temperate forests? Functional Ecology, 17(6):778–785.

Herbert, D. A. and Fownes, J. H. (1995). Phosphorus limitation of forest leaf area and net primary production on a highly weathered soil. Biogeochemistry, 29:223–235.

Hulme, M. and Viner, D. (1998). A climate change scenario for the tropics. Climatic Change, 39(2):145–176.

Iltis, H. H., Doebley, J. F., Guzmán M, R., and Pazy, B. (1979). Zea diploperennis (gramineae): a new teosinte from mexico. Science, 203(4376):186–188.

Ingwell, L. L., Joseph Wright, S., Becklund, K. K., Hubbell, S. P., and Schnitzer, S. A. (2010). The impact of lianas on 10 years of tree growth and mortality on barro colorado island, panama. Journal of Ecology, 98(4):879–887.

IPCC (1990). FAR Climate Change: Scientific Assessment of Climate Change. The Press Syndicate of the University of Cambridge, Cambridge.

IPCC (2007). Climate Change 2007: Synthesis Report. Contribution of Working Groups I, II and III to the Fourth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Core Writing Team, Pachauri, R.K and Reisinger, A. (eds.)]. IPCC, Geneva, Switzerland.

IPCC (2021). Climate Change 2021: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Sixth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Masson-Delmotte, V., P. Zhai, A. Pirani, S.L. Connors, C. Péan,

S. Berger, N. Caud, Y. Chen, L. Goldfarb, M.I. Gomis, M. Huang, K. Leitzell, E. Lonnoy, J.B.R. Matthews, T.K. Maycock, T. Waterfield, O. Yelekçi, R. Yu, and B. Zhou (eds.)]. Cambridge University Press.

IPCC (2023). Climate Change 2023: Synthesis Report. Contribution of Working Groups I, II and III to the Sixth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Core Writing Team, H. Lee and J. Romero (eds.)]. IPCC, Geneva, Switzerland.

Jacobs, M. (1982). The study of minor forest products. Flora Malesiana Bulletin, 35(1):3768–3782.

Jacquemoud, S. and Ustin, S. (2019). Leaf Optical Properties in Different Wavelength Domains, page 124–169. Cambridge University Press.

Jordan, C. and Uhl, C. (1978). Biomass of a" tierra firme" forest of the amazon basin.

Kalacska, M., Bohlman, S., Sanchez-Azofeifa, G. A., Castro-Esau, K., and Caelli, T. (2007). Hyperspectral discrimination of tropical dry forest lianas and trees: Com- parative data reduction approaches at the leaf and canopy levels. Remote Sens- ing of Environment, 109(4):406–415.

Kampschreur, M. J., Temmink, H., Kleerebezem, R., Jetten, M. S., and van Loos- drecht, M. C. (2009). Nitrous oxide emission during wastewater treatment. Water research, 43(17):4093–4103.

Karthika, K., Rashmi, I., and Parvathi, M. (2018). Biological functions, uptake and transport of essential nutrients in relation to plant growth. Plant nutrients and abiotic stress tolerance, pages 1–49.

Kazda, M. (2015). Liana–nutrient relations. Ecology of lianas, pages 309–322.

Kazda, M. and Mehltreter, K. (2001). Contrasting leaf nutrition and leaf mass per unit area in lianas and trees from the subtropical island martin garcia, argentina. Dissertationes Botanicae, 346:131–139.

Kazda, M., Miladera, J., and Salzer, J. (2009). Optimisation of spatial allocation patterns in lianas compared to trees used for support. Trees, 23:295–304.

Kazda, M. and Salzer, J. (2000). Leaves of lianas and self-supporting plants differ in mass per unit area and in nitrogen content. Plant Biology, 2(3):268–271.

Ketellapper, H. (1963). Stomatal physiology. Annual review of plant physiology, 14(1):249–270.

Kiehl, J. T. and Trenberth, K. E. (1997). Earth’s annual global mean energy budget.

Bulletin of the American meteorological society, 78(2):197–208.

Kira, T. and Ogawa, H. (1971). Assessment of primary production in tropical and equatorial forests. Productivity of forest ecosystems.

Kirkby, E. (2005). Essential elements. Encyclopedia of soils in the environment, pages 478–485.

Kleinebecker, T., Schmidt, S. R., Fritz, C., Smolders, A. J., and Hölzel, N. (2009). Prediction of δ13c and δ15n in plant tissues with near-infrared reflectance spec- troscopy. New Phytologist, 184(3):732–739.

Knipling, E. B. (1970). Physical and physiological basis for the reflectance of visible and near-infrared radiation from vegetation. Remote sensing of environment, 1(3):155–159.

Koppen, W. (1936). Das geographische system de klimate. Handbuch der klima- tologie.

Kruskal, W. H. and Wallis, W. A. (1952). Use of ranks in one-criterion variance anal- ysis. Journal of the American statistical Association, 47(260):583–621.

Kullback, S. and Leibler, R. A. (1951). On information and sufficiency. The annals of mathematical statistics, 22(1):79–86.

Kumagai, T., Saitoh, T. M., Sato, Y., Takahashi, H., Manfroi, O. J., Morooka, T., Kuraji, K., Suzuki, M., Yasunari, T., and Komatsu, H. (2005). Annual water balance and seasonality of evapotranspiration in a bornean tropical rainforest. Agricultural and Forest Meteorology, 128(1):81–92.

Lal, R. (2008). Sequestration of atmospheric co 2 in global carbon pools. Energy & Environmental Science, 1(1):86–100.

Lambers, H., Chapin, F. S., Pons, T. L., et al. (2008). Plant physiological ecology, volume 2, chapter 2. Springer.

Larsen, M. C., Stallard, R. F., and Paton, S. (2021). Lutz creek watershed, barro colorado island, republic of panama. Hydrological Processes, 35(4):e14157.

Laurance, W. F., Andrade, A. S., Magrach, A., Camargo, J. L., Valsko, J. J., Campbell, M., Fearnside, P. M., Edwards, W., Lovejoy, T. E., and Laurance, S. G. (2014). Long- term changes in liana abundance and forest dynamics in undisturbed amazonian forests. Ecology, 95(6):1604–1611.

Laurance, W. F., Laurance, S. G., Ferreira, L. V., Rankin-de Merona, J. M., Gascon, C., and Lovejoy, T. E. (1997). Biomass collapse in amazonian forest fragments. Science, 278(5340):1117–1118.

Laurance, W. F., Pérez-Salicrup, D., Delamônica, P., Fearnside, P. M., D’Angelo, S., Jerozolinski, A., Pohl, L., and Lovejoy, T. E. (2001). Rain forest fragmentation and the structure of amazonian liana communities. Ecology, 82(1):105–116.

Levene, H. (1960). Robust tests for equality of variances. Contributions to probabil- ity and statistics, pages 278–292.

Lindner, M., Maroschek, M., Netherer, S., Kremer, A., Barbati, A., Garcia-Gonzalo, J., Seidl, R., Delzon, S., Corona, P., Kolström, M., et al. (2010). Climate change im- pacts, adaptive capacity, and vulnerability of european forest ecosystems. Forest ecology and management, 259(4):698–709.

Long, S. (1991). Modification of the response of photosynthetic productivity to ris- ing temperature by atmospheric co2 concentrations: has its importance been underestimated? Plant, Cell & Environment, 14(8):729–739.

Lüdecke, D., Makowski, D., Ben-Shachar, M. S., Patil, I., Waggoner, P., Wiernik,

B. M., Thériault, R., Arel-Bundock, V., Jullum, M., gjo11, and Bacher, E. (2024). performance: Assessment of regression models performance.   R package ver- sion 0.11.0, URL: https://cran.r-project.org/web/packages/performance/ index.html, access… May 11, 2024.

Malhi, Y. and Phillips, O. L. (2004). Tropical forests and global atmospheric change: a synthesis. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 359(1443):549–555.

Malvern     Panalytical      (2019).            A     newly     designed     leaf     clip    with smoother     single-handed   operation                  for        the  asd     range. URL: https://www.malvernpanalytical.com/fr/learn/knowledge-center/insights/a-newly- designed-leaf-clip-with-smoother-single-handed-operation-for-the-asd-range, accessed March 31, 2024.

Maréchaux, I., Bartlett, M. K., Iribar, A., Sack, L., and Chave, J. (2017). Stronger seasonal adjustment in leaf turgor loss point in lianas than trees in an amazonian forest. Biology letters, 13(1):20160819.

Marvin, D. C., Asner, G. P., and Schnitzer, S. A. (2016). Liana canopy cover mapped throughout a tropical forest with high-fidelity imaging spectroscopy. Remote Sens- ing of Environment, 176:98–106.

Marvin, D. C., Winter, K., Burnham, R. J., and Schnitzer, S. A. (2015). No evidence that elevated co 2 gives tropical lianas an advantage over tropical trees. Global Change Biology, 21(5):2055–2069.

Mayaux, P., Achard, F., and Malingreau, J.-P. (1998). Global tropical forest area mea- surements derived from coarse resolution satellite imagery: a comparison with other approaches. Environmental Conservation, 25(1):37–52.

McCree, K. and Keener, M. (1974). Effect of atmospheric turbidity on the photosyn- thetic rates of leaves. Agricultural Meteorology, 13(3):349–357.

McCree, K. J. (1981). Photosynthetically active radiation. In Physiological plant ecology I: responses to the physical environment, pages 41–55. Springer.

McMahon, T. (1973). Size and shape in biology:  elastic criteria impose lim- its on biological proportions, and consequently on metabolic rates. Science, 179(4079):1201–1204.

McMurtrie, R. E., Norby, R. J., Medlyn, B. E., Dewar, R. C., Pepper, D. A., Reich,

P. B., and Barton, C. V. (2008). Why is plant-growth response to elevated co2 amplified when water is limiting, but reduced when nitrogen is limiting? a growth- optimisation hypothesis. Functional Plant Biology, 35(6):521–534.

Medina-Vega, J. A., Bongers, F., Schnitzer, S. A., and Sterck, F. J. (2021). Lianas ex- plore the forest canopy more effectively than trees under drier conditions. Func- tional Ecology, 35(2):318–329.

Medina-Vega, J. A., Wright, S. J., Bongers, F., Schnitzer, S. A., and Sterck, F. J. (2022). Vegetative phenologies of lianas and trees in two neotropical forests with con- trasting rainfall regimes. New Phytologist, 235(2):457–471.

Meerdink, S. K., Roberts, D. A., King, J. Y., Roth, K. L., Dennison, P. E., Amaral, C. H., and Hook, S. J. (2016). Linking seasonal foliar traits to vswir-tir spectroscopy across california ecosystems. Remote Sensing of Environment, 186:322–338.

Mello, F. N., Estrada-Villegas, S., DeFilippis, D. M., and Schnitzer, S. A. (2020). Can functional traits explain plant coexistence? a case study with tropical lianas and trees. Diversity, 12(10):397.

Mengel, K. and Kirkby, E. A. (1987). Principles of plant nutrition.

Merzlyak, M. N., Chivkunova, O. B., Melø, T., and Naqvi, K. R. (2002). Does a leaf absorb radiation in the near infrared (780–900 nm) region? a new approach to quantifying optical reflection, absorption and transmission of leaves. Photosyn- thesis Research, 72:263–270.

Meunier, F., van Der Heijden, G. M., Schnitzer, S. A., De Deurwaerder, H. P., and Verbeeck, H. (2021). Lianas significantly reduce aboveground and belowground carbon storage: A virtual removal experiment. Frontiers in Forests and Global Change, 4:663291.

Meunier, F., Visser, M. D., Shiklomanov, A., Dietze, M. C., Guzmán Q, J. A., Sanchez- Azofeifa, G. A., De Deurwaerder, H. P., Krishna Moorthy, S. M., Schnitzer, S. A., Marvin, D. C., et al. (2022). Liana optical traits increase tropical forest albedo and reduce ecosystem productivity. Global change biology, 28(1):227–244.

Minotti, P. L., Hankinson, T. J., Grubinger, V. P., and Wien, H. C. (1989).  Whole leaves versus petioles for assessing the nitrogen status of tomatoes. HortScience, 24(1):84–86.

Mitchard, E. T. (2018). The tropical forest carbon cycle and climate change. Nature, 559(7715):527–534.

Moss, R. and Loomis, W. (1952). Absorption spectra of leaves. i. the visible spec- trum. Plant physiology, 27(2):370.

Muller-Landau, H. C. and Visser, M. D. (2019). How do lianas and vines influence competitive differences and niche differences among tree species? concepts and a case study in a tropical forest. Journal of Ecology, 107(3):1469–1481.

Myers, N. (1988). Tropical forests: much more than stocks of wood. Journal of tropical ecology, 4(2):209–221.

Nam, V. T., Anten, N. P., and van Kuijk, M. (2018). Biomass dynamics in a logged forest: the role of wood density. Journal of plant research, 131:611–621.

Nault, L. and Findley, W. (1981). Zea diploperennis: a primitive relative offers new traits to improve corn.

Neftel, A., Oeschger, H., Schwander, J., Stauffer, B., and Zumbrunn, R. (1982). Ice core sample measurements give atmospheric co2 content during the past 40,000 yr. Nature, 295(5846):220–223.

Nepstad, D. C., Tohver, I. M., Ray, D., Moutinho, P., and Cardinot, G. (2007). Mortality of large trees and lianas following experimental drought in an amazon forest. Ecology, 88(9):2259–2269.

Nobel, P. and Long, S. (1985). Canopy structure and light interception. In Techniques in bioproductivity and photosynthesis, pages 41–49. Elsevier.

Notch   (n.d.).       "notch   big   shot"   throw   weight            launcher.  URL:      https:

//notchequipment.com/notch-big-shot-throw-weight-launcher/, accessed March 31, 2024.

Nunes, M. H., Davey, M. P., and Coomes, D. A. (2017). On the challenges of us- ing field spectroscopy to measure the impact of soil type on leaf traits. Biogeo- sciences, 14(13):3371–3385.

Ogawa, H. (1965). Comparative ecological studies on three main types of forest vegetation in thailand ii. Structure and floristic composition.: nature & Life in SE Asia, 4:49–80.

Ogden, F. L., Crouch, T. D., Stallard, R. F., and Hall, J. S. (2013). Effect of land cover and use on dry season river runoff, runoff efficiency, and peak storm runoff in the seasonal tropics of central panama. Water Resources Research, 49(12):8443– 8462.

OpenAI (2024). Chatgpt (gpt-4). URL: https://www.openai.com/chatgpt, ac- cessed May 22, 2024.

Pajares, S. and Bohannan, B. J. (2016). Ecology of nitrogen fixing, nitrifying, and denitrifying microorganisms in tropical forest soils. Frontiers in microbiology, 7:1045.

Paton, S. (2024). 2023 meteorological and hydrological summary for barro colorado island.

Patton, C. P. (1962). A note on the classification of dry climates in the koppen system.

Penalosa, J. (1984). Basal branching and vegetative spread in two tropical rain forest lianas. Biotropica, pages 1–9.

Peters, C. M., Gentry, A. H., and Mendelsohn, R. O. (1989). Valuation of an amazo- nian rainforest. Nature, 339:655–656.

Phillips, O. L., Aragão, L. E., Lewis, S. L., Fisher, J. B., Lloyd, J., López-González, G., Malhi, Y., Monteagudo, A., Peacock, J., Quesada, C. A., et al. (2009). Drought sensitivity of the amazon rainforest. Science, 323(5919):1344–1347.

Phillips, O. L., Vásquez Martínez, R., Arroyo, L., Baker, T. R., Killeen, T., Lewis, S. L., Malhi, Y., Monteagudo Mendoza, A., Neill, D., Núñez Vargas, P., et al. (2002). In- creasing dominance of large lianas in amazonian forests. Nature, 418(6899):770– 774.

Phillips, O. L., Vásquez Martínez, R., Monteagudo Mendoza, A., Baker, T. R., and Núñez Vargas, P. (2005). Large lianas as hyperdynamic elements of the tropical forest canopy. Ecology, 86(5):1250–1258.

Phillips, P. L., Welch, J. B., and Kramer, M. (2004). Seasonal and spatial distributions of adult screwworms (diptera: Calliphoridae) in the panama canal area, republic of panama. Journal of Medical Entomology, 41(1):121–129.

Pickett, S. T. and White, P. S. (2013). The ecology of natural disturbance and patch dynamics. Elsevier.

Poorter, L., van der Sande, M. T., Arets, E. J., Ascarrunz, N., Enquist, B. J., Finegan, B., Licona, J. C., Martínez-Ramos, M., Mazzei, L., Meave, J. A., et al. (2017). Biodiver- sity and climate determine the functioning of neotropical forests. Global ecology and biogeography, 26(12):1423–1434.

Posit (2024). Rstudio ide. URL: https://posit.co/downloads/, accessed May 11, 2024.

Putz, F. (1991). Silvicultural effects of lianas. The biology of vines, pages 493–501. Putz, F. et al. (1995). Vines in treetops: consequences of mechanical dependence.

Forest canopies., pages 311–323.

Putz, F. E. (1983). Liana biomass and leaf area of a" tierra firme" forest in the rio negro basin, venezuela. Biotropica, pages 185–189.

Putz, F. E. (1984a). How trees avoid and shed lianas. Biotropica, pages 19–23. Putz, F. E. (1984b). The natural history of lianas on barro colorado island, panama.

Ecology, 65(6):1713–1724.

Putz, F. E. (1990). Liana stem diameter growth and mortality rates on barro colorado island, panama. Biotropica, 22(1):103–105.

R Core Team (2021). R: A language and environment for statistical computing.

https://www.R-project.org/, accessed May 11, 2024.

Rabideau, G., French, C., and Holt, A. (1946). The absorption and reflection spectra of leaves, chloroplast suspensions, and chloroplast fragments as measured in an ulbricht sphere. American Journal of Botany, pages 769–777.

Reed, S. C., Townsend, A. R., Taylor, P. G., and Cleveland, C. C. (2011). Phosphorus cycling in tropical forests growing on highly weathered soils. Phosphorus in action: biological processes in soil phosphorus cycling, pages 339–369.

Reich, P. B., Grigal, D. F., Aber, J. D., and Gower, S. T. (1997). Nitrogen mineralization and productivity in 50 hardwood and conifer stands on diverse soils. Ecology, 78(2):335–347.

Renée Brooks, J., Barnard, H. R., Coulombe, R., and McDonnell, J. J. (2010). Eco- hydrologic separation of water between trees and streams in a mediterranean climate. Nature Geoscience, 3(2):100–104.

Richardson, A. D. and Reeves Iii, J. B. (2005). Quantitative reflectance spectroscopy as an alternative to traditional wet lab analysis of foliar chemistry: near-infrared and mid-infrared calibrations compared. Canadian Journal of Forest Research, 35(5):1122–1130.

Roman, A. and Ursu, T. (2016). Multispectral satellite imagery and airborne laser scanning techniques for the detection of archaeological vegetation marks. Land- scape archaeology on the northern frontier of the roman empire at porolissum: an interdisciplinary research project. Cluj-Napoca: Mega Publishing House, pages 141–152.

Salzer, J., Matezki, S., and Kazda, M. (2006). Nutritional differences and leaf accli- mation of climbing plants and the associated vegetation in different types of an andean montane rainforest. Oecologia, 147:417–425.

Sánchez-Azofeifa, G. and Castro-Esau, K. (2006). Canopy observations on the hy- perspectral properties of a community of tropical dry forest lianas and their host trees. International Journal of Remote Sensing, 27(10):2101–2109.

Sánchez-Azofeifa, G. A., Castro, K., Wright, S. J., Gamon, J., Kalacska, M., Rivard, B., Schnitzer, S. A., and Feng, J. L. (2009). Differences in leaf traits, leaf inter- nal structure, and spectral reflectance between two communities of lianas and trees: Implications for remote sensing in tropical environments. Remote Sensing of Environment, 113(10):2076–2088.

Sandifer, P. A., Sutton-Grier, A. E., and Ward, B. P. (2015). Exploring connections among nature, biodiversity, ecosystem services, and human health and well- being: Opportunities to enhance health and biodiversity conservation. Ecosystem services, 12:1–15.

Santiago, L. S. and Wright, S. J. (2007). Leaf functional traits of tropical forest plants in telation to growth form. Functional Ecology, pages 19–27.

Schenck, H. (1892). Beiträge zur Biologie und Anatomie der Lianen im besonderen der in Brasilien einheimischen Arten. Number 4-5. G. Fischer.

Schimper, A. F. W. (1898). Pflanzen-geographie auf physiologischer Grundlage, vol- ume 2. G. Fischer.

Schnell, R. (1970). Introduction a la phytogeographie des pays tropicaux: les prob- lemes generaux v. 1.

Schnitzer, S. A. (2005). A mechanistic explanation for global patterns of liana abun- dance and distribution. The american naturalist, 166(2):262–276.

Schnitzer, S. A. and Bongers, F. (2002). The ecology of lianas and their role in forests. Trends in Ecology & Evolution, 17(5):223–230.

Schnitzer, S. A. and Bongers, F. (2011). Increasing liana abundance and biomass in tropical forests: emerging patterns and putative mechanisms. Ecology letters, 14(4):397–406.

Schnitzer, S. A. and Carson, W. P. (2001). Treefall gaps and the maintenance of species diversity in a tropical forest. Ecology, 82(4):913–919.

Schnitzer, S. A. and Carson, W. P. (2010). Lianas suppress tree regeneration and diversity in treefall gaps. Ecology letters, 13(7):849–857.

Schnitzer, S. A., Dalling, J. W., and Carson, W. P. (2000). The impact of lianas on tree regeneration in tropical forest canopy gaps: evidence for an alternative pathway of gap-phase regeneration. Journal of ecology, 88(4):655–666.

Schnitzer, S. A., Kuzee, M. E., and Bongers, F. (2005). Disentangling above-and below-ground competition between lianas and trees in a tropical forest. Journal of Ecology, 93(6):1115–1125.

Schnitzer, S. A., Parren, M. P., and Bongers, F. (2004). Recruitment of lianas into logging gaps and the effects of pre-harvest climber cutting in a lowland forest in cameroon. Forest Ecology and Management, 190(1):87–98.

Schnitzer, S. A. and van der Heijden, G. M. (2019). Lianas have a seasonal growth advantage over co-occurring trees. Ecology, 100(5):e02655.

Seibt, U., Rajabi, A., Griffiths, H., and Berry, J. A. (2008). Carbon isotopes and water use efficiency: sense and sensitivity. Oecologia, 155:441–454.

Seidl, R., Thom, D., Kautz, M., Martin-Benito, D., Peltoniemi, M., Vacchiano, G., Wild, J., Ascoli, D., Petr, M., Honkaniemi, J., et al. (2017). Forest disturbances under climate change. Nature climate change, 7(6):395–402.

Serbin, S. P., Wu, J., Ely, K. S., Kruger, E. L., Townsend, P. A., Meng, R., Wolfe, B. T., Chlus, A., Wang, Z., and Rogers, A. (2019). From the arctic to the tropics: multi- biome prediction of leaf mass per area using leaf reflectance. New Phytologist, 224(4):1557–1568.

Shapiro, S. S. and Wilk, M. B. (1965). An analysis of variance test for normality (complete samples). Biometrika, 52(3-4):591–611.

Shapiro, S. S., Wilk, M. B., and Chen, H. J. (1968). A comparative study of various tests for normality. Journal of the American statistical association, 63(324):1343– 1372.

Shen, J., Yuan, L., Zhang, J., Li, H., Bai, Z., Chen, X., Zhang, W., and Zhang, F. (2011).

Phosphorus dynamics: from soil to plant. Plant physiology, 156(3):997–1005.

Smith, J. R., Queenborough, S. A., Alvia, P., Romero-Saltos, H., and Valencia, R. (2017). No strong evidence for increasing liana abundance in the myristicaceae of a neotropical aseasonal rain forest. Ecology, 98(2):456–466.

Smith-Martin, C. M., Bastos, C. L., Lopez, O. R., Powers, J. S., and Schnitzer, S. A. (2019). Effects of dry-season irrigation on leaf physiology and biomass allocation in tropical lianas and trees. Ecology, 100(11):e02827.

Stahl, C., Hérault, B., Rossi, V., Burban, B., Bréchet, C., and Bonal, D. (2013). Depth of soil water uptake by tropical rainforest trees during dry periods: does tree dimension matter? Oecologia, 173(4):1191–1201.

Stoffel, M. A., Nakagawa, S., and Schielzeth, H. (2024). partr2: Partitioning r2 in glmms. R package version 0.9.2, URL: https://cran.r-project.org/web/ packages/partR2/index.html, accessed May 11, 2024.

STRI (2024). Baro colorado nature monument. URL: https://stri.si.edu/ facility/barro-colorado, accessed March 30, 2024.

Swaine, M. D. and Grace, J. (2007). Lianas may be favoured by low rainfall: evidence from ghana. Plant Ecology, 192:271–276.

Tang, Y., Kitching, R. L., and Cao, M. (2012). Lianas as structural parasites: a re- evaluation. Chinese Science Bulletin, 57:307–312.

Toledo-Aceves, T. and Swaine, M. D. (2008). Above-and below-ground competition between the liana acacia kamerunensis and tree seedlings in contrasting light environments. Plant Ecology, 196(2):233–244.

Trewartha, G. T. and Horn, L. (1980). Mcgraw-hill. New York, NY.

Tuckett, R. (2015). The role of atmospheric gases in causing climate change and global warming. Climate Change: Observed Impacts on Planet Earth, 2nd ed.; Letcher, TM, Ed, pages 3–20.

Umaña, M. N., Manzané-Pinzón, E., and Comita, L. S. (2020). Longâ term dynamics of liana seedlings suggest decelerating increases in liana relative abundance over time. Journal of Ecology, 108(2):460–469.

U.S.D.A.   (1999).    Soil   Taxonomy:    A   Basic   System  of   Soil   Classification for  Making  and Interpreting  Soil  Surveys.   U.S.  Government Printing  Of- fice. URL: https://www.nrcs.usda.gov/sites/default/files/2022-06/Soil% 20Taxonomy.pdf, accessed November 25, 2023.

Van Amstel, A. and Swart, R. (1994). Methane and nitrous oxide emissions: an introduction. Fertilizer research, 37:213–225.

Van der Heijden, G. and Phillips, O. (2009). Liana infestation impacts tree growth in a lowland tropical moist forest. Biogeosciences, 6(10):2217–2226.

Van Der Heijden, G. M. and Phillips, O. L. (2008). What controls liana success in neotropical forests? Global Ecology and Biogeography, 17(3):372–383.

Van Der Heijden, G. M., Powers, J. S., and Schnitzer, S. A. (2015a). Lianas reduce carbon accumulation and storage in tropical forests. Proceedings of the National Academy of Sciences, 112(43):13267–13271.

Van Der Heijden, G. M., Powers, J. S., and Schnitzer, S. A. (2019). Effect of lianas on forest-level tree carbon accumulation does not differ between seasons: Results from a liana removal experiment in panama. Journal of Ecology, 107(4):1890– 1900.

Van Der Heijden, G. M., Schnitzer, S. A., Powers, J. S., and Phillips, O. L. (2013). Liana impacts on carbon cycling, storage and sequestration in tropical forests. Biotropica, 6(45):682–692.

Van Der Heijden, G. M. v. d., Phillips, O. L., and Schnitzer, S. A. (2015b). Impacts of lianas on forest-level carbon storage and sequestration. Ecology of lianas, pages 164–174.

Ventre-Lespiaucq, A., Flanagan, N. S., Ospina-Calderón, N. H., Delgado, J. A., and Escudero, A. (2018). Midday depression vs. midday peak in diurnal light intercep- tion: contrasting patterns at crown and leaf scales in a tropical evergreen tree. Frontiers in Plant Science, page 727.

Visser, M. D., Detto, M., Meunier, F., Wu, J., Foster, J. R., Marvin, D. C., van Bodegom,

P. M., Bongalov, B., Nunes, M. H., Coomes, D., et al. (2021). Why can we detect lianas from space? bioRxiv, pages 2021–09.

Visser, M. D., Muller-Landau, H. C., Schnitzer, S. A., de Kroon, H., Jongejans, E., and Wright, S. J. (2018a). A host–parasite model explains variation in liana infestation among co-occurring tree species. Journal of Ecology, 106(6):2435–2445.

Visser, M. D., Schnitzer, S. A., Muller-Landau, H. C., Jongejans, E., de Kroon, H., Comita, L. S., Hubbell, S. P., and Wright, S. J. (2018b). Tree species vary widely in their tolerance for liana infestation: A case study of differential host response to generalist parasites. Journal of Ecology, 106(2):781–794.

Vitousek, P. M. (1984). Litterfall, nutrient cycling, and nutrient limitation in tropical forests. Ecology, 65(1):285–298.

Vitousek, P. M. (2004). Nutrient cycling and limitation: Hawai’i as a model system.

Princeton University Press.

Vitousek, P. M., Walker, L. R., Whiteaker, L. D., and Matson, P. A. (1993). Nutrient limitations to plant growth during primary succession in hawaii volcanoes national park. Biogeochemistry, 23:197–215.

Vogelmann, T. C. and Gorton, H. L. (2014). Leaf: light capture in the photosynthetic organ. In The structural basis of biological energy generation, pages 363–377. Springer.

Wei, T., Simko, V., Levy, M., Xie, Y., Jin, Y., Zemla, J., Freidank, M., Cai, J., and Protivinsky, T. (2021).     corrplot:    Visualization of a correlation matrix. R package version 0.92, URL: https://cran.r-project.org/web/packages/ corrplot/index.html, accessed May 11, 2024.

W.M.O. (2023). El niño/la niña update (october 2023). URL: https://wmo.int/ sites/default/files/2023-11/WMO_ENLN_Update-October202…, 2024.

Wold, H. (1966). Estimation of principal components and related models by iterative least squares. Multivariate analysis, pages 391–420.

Woolley, J. T. (1971). Reflectance and transmittance of light by leaves. Plant physi- ology, 47(5):656–662.

Wright, I. J., Reich, P. B., Westoby, M., Ackerly, D. D., Baruch, Z., Bongers, F., Cavender-Bares, J., Chapin, T., Cornelissen, J. H., Diemer, M., et al. (2004a). The worldwide leaf economics spectrum. Nature, 428(6985):821–827.

Wright, S. J., Calderón, O., Hernández, A., and Paton, S. (2004b). Are lianas increas- ing in importance in tropical forests? a 17-year record from panama. Ecology, 85(2):484–489.

Yang, X., Tang, J., Mustard, J. F., Wu, J., Zhao, K., Serbin, S., and Lee, J.-E. (2016). Seasonal variability of multiple leaf traits captured by leaf spectroscopy at two temperate deciduous forests. Remote Sensing of Environment, 179:1–12.

Yavitt, J. B., Harms, K. E., Garcia, M. N., Mirabello, M. J., and Wright, S. J. (2011). Soil fertility and fine root dynamics in response to 4 years of nutrient (n, p, k) fertiliza- tion in a lowland tropical moist forest, panama. Austral Ecology, 36(4):433–445.

Yorke, S. R., Schnitzer, S. A., Mascaro, J., Letcher, S. G., and Carson, W. P. (2013). Increasing liana abundance and basal area in a tropical forest: the contribution of long-distance clonal colonization. Biotropica, 45(3):317–324.

Youngentob, K. N., Zdenek, C., and van Gorsel, E. (2016). A simple and effective method to collect leaves and seeds from tall trees. Methods in Ecology and Evo- lution, 7(9):1119–1123.

Zeiger, E., Farquhar, G. D., and Cowan, I. (1987). Stomatal function. Stanford University Press.

Zhang, H. and Kovar, J. (2009). Fractionation of soil phosphorus. Methods of phos- phorus analysis for soils, sediments, residuals, and waters, 2:50–60.

Zhu, S.-D. and Cao, K.-F. (2009). Hydraulic properties and photosynthetic rates in co-occurring lianas and trees in a seasonal tropical rainforest in southwestern china. Plant Ecology, 204:295–304.

Zhu, S.-D. and Cao, K.-F. (2010). Contrasting cost–benefit strategy between lianas and trees in a tropical seasonal rain forest in southwestern china. Oecologia, 163:591–599.

Zimmerman, M. H., Brown, C. L., et al. (1971). Trees: structure and function. New York, USA, Springer-Verlag.

Zur, Y., Gitelson, A., Chivkunova, O., and Merzlyak, M. (2000). The spectral contri- bution of carotenoids to light absorption and reflectance in green leaves.

Download scriptie (12.74 MB)
Universiteit of Hogeschool
Universiteit Gent
Thesis jaar
2024
Promotor(en)
prof. dr. ir. Hans Verbeeck; dr. ir. Félicien Meunie
Kernwoorden